Pérez-Madruga, López-Padrón, and Reyes-Guerrero: Las Algas como alternativa natural para la producción de diferentes cultivos
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Las Algas como alternativa natural para la producción de diferentes cultivos


RESUMEN

Las algas han alcanzado un elevado interés por sus aplicaciones en la industria farmacéutica, en la alimentación de peces, animales y el hombre, así como en la agricultura. Tienen potencialidad como bioestimulantes, biofertilizantes y se pueden aplicar de diferentes formas, foliar, enmienda de suelo e imbibición de semillas. Los bioproductos de algas contienen diferentes metabolitos, minerales y fitohormonas que estimulan el crecimiento y rendimiento de las plantas, mejoran las propiedades biológicas del suelo y aumentan la productividad en condiciones de estrés abiótico y biótico. Se pueden utilizar en la producción de diferentes cultivos como una alternativa económica lo que permite lograr una agricultura sustentable. Al utilizarlas disminuye el uso de productos químicos y protege el medio ambiente. Esta revisión tiene como objetivo investigar el papel potencial que tienen las macro y microalgas en el rendimiento y protección de diferentes cultivos.


INTRODUCCIÓN

Con el propósito de conservar el agroecosistema y teniendo en cuenta la creciente demanda de alimentos, es necesario buscar nuevas tecnologías para incrementar la producción y calidad de los cultivos, así como ofrecer productos libres de residuos tóxicos a los consumidores 1,2. Los gobiernos hoy en día, reinstauran la idea del reciclaje eficiente de los residuos y el uso de productos biológicos como los bioestimulantes y biofertilizantes, para reducir al mínimo el empleo de productos químicos que ocasionan toxicidad a la salud humana y al agroecosistema. Estos bioproductos contienen principios activos, los cuales actúan sobre la fisiología de las plantas, incrementando el crecimiento y desarrollo vegetal, así como el rendimiento y calidad de las cosechas 1,3.

Entre los bioproductos que se han evaluado se encuentran las algas y productos derivados que han sido utilizados como alimento humano, animal, forraje, en la producción de papel y en otras industrias 4,5. En la agricultura se han utilizado como biofertilizantes y bioestimulantes en el mundo entero, para aumentar el crecimiento y el rendimiento de las plantas 2,4,6-10. Existen aproximadamente 9,000 especies de macroalgas clasificadas en tres grupos principales en función de su pigmentación, Phaeophyta, Rhodophyta y Chlorophyta o las algas pardas, rojas y verdes, respectivamente 4,6. Además, hay más de 50,000 tipos diferentes de especies de microalgas presentes en océanos y agua dulce (lagos, estanques y ríos) 2,11, entre estas especies, solo 30,000 han sido estudiadas 3,11.

Las macroalgas más comúnmente utilizadas en la agricultura son las pardas, entre ellas Ascophyllumnodosum (L.) 6,12,13. Además de A. nodosum, otras algas pardas como Fucusspp., Laminaria spp., Sargassum spp., Turbinarias pp. y Eckloniamaxima(Osbeck) Papenfuss se utilizan como biofertilizantes 6,12. También se han utilizado como bioestimulantes del crecimiento vegetal algas rojas como Corralina mediterránea Areschoug, Janiarubens (L.) J.V.Lamouroux, Pterocladia pinnata (Hudson) Papenfuss y algas verdes como Cladophora dalmatica Kützing, Enteromorpha intestinalis (L.) Nees, Ulva lactuca L.8,10,12. Isochrysis spp., Chaetoceros spp., Chlorella spp., Arthrospira spp. y Dunaliella spp, son especies de microalgas que se encuentran disponibles comercialmente y han sido utilizadas en la cadena de alimentos para ecosistemas marinos, en la industria farmacéutica, el consumo humano 2,11) y en la agricultura 2. La cyanobacteria más conocida es Arthrospira platensis Gomont (spirulina), se ha utilizado para la producción de biocombustibles, alimentos para animales y fertilizantes agrícolas 14.

Es posible combinar los extractos de algas con fertilizantes inorgánicos 2,15,16 y orgánicos 2,15,17,18 y eso podría permitir alcanzar una productividad agrícola sostenible. Se pueden aplicar de diferentes formas: aplicaciones foliares 2, enmiendas del suelo 4,19 y sobre semillas 2,3,20, mostrando una amplia gama de respuestas positivas que incluyen aumento de la germinación, del desarrollo del sistema radicular, el rendimiento mejorado de los cultivos, mayor contenido de clorofila y área foliar, aumento de la calidad de la fruta y vigor, resistencia elevada al estrés biótico y abiótico y aumento de la vida útil de los productos de poscosecha 2,3,6,8,9,15,16,19-26. Se sugiere que la obtención de estos efectos beneficiosos podría deberse a los compuestos activos, como las hormonas de crecimiento que se producen naturalmente en las algas, como las auxinas, citoquininas, betaínas, giberelinas u otros componentes de bajo peso 4,6,8,9,12,27-29. Las algas además pueden servir como una fuente importante de inductores de defensa de plantas ya que contienen una serie de sustancias que permiten realizar esta actividad 3,4,6.

Se han utilizado extractos de algas con resultados significativos en plantas cultivadas en condiciones de invernadero y de campo tales como, bulbos (papa, zanahoria, remolacha, boniato), frutales (limón, plátano, melocotón, peral), hortalizas (tomate, pimiento, salmuera), granos (arroz, maíz), leguminosas (guisante, granos negros, granos verdes, frijol común) y flores (orquídea, rosa, flor del sol) o en condiciones de cultivo in vitro (Arabidopsis, tomate, brinjal, mijo) 8. Por estas razones, el objetivo de esta revisión es investigar el papel potencial que tienen las macro y microalgas en el rendimiento y protección de diferentes cultivos.

1. Incremento en el rendimiento del cultivo con el uso de microalgas

Numerosos estudios indican que las microalgas contienen algunas sustancias que promueven el crecimiento de las plantas, como las auxinas, citoquininas, betaínas, aminoácidos, vitaminas y poliaminas 27,28. Proveen recursos promisorios como ácidos grasos, esteroides, carotenoides, polisacáridos, lectinas, aminoácidos tipo micosporina, compuestos halogenados, policétidos, toxinas, agar agar, ácido algínico y carragenina 2. Además, pueden contener cantidades importantes de giberelinas y brasinoesteroides 2. Los aminoácidos contenidos en las microalgas son un bioestimulante con efectos positivos sobre el crecimiento de las plantas y el rendimiento de los cultivos. Estos aminoácidos pueden contribuir a mitigar las lesiones causadas por el estrés abiótico 2.

Las microalgas además pueden estar compuestas por micro y macronutrientes, especialmente nitrógeno (N), fósforo (P) y potasio (K) por lo que podría considerarse como un fertilizante orgánico de liberación lenta 15. Al ser estudiada la biomasa seca Arthrospira spp., mostró que contiene 6,70; 2,47 y 1,14 % N, P y K, respectivamente, mientras que el contenido de calcio (Ca) es relativamente más bajo que el de otros minerales 2. Algunas de las especies de cianobacterias pueden fijar el nitrógeno atmosférico dentro de sus células 30. La mayoría de los estudios se centraron en el uso de estas cianobacterias en campos de arroz para hacer el nitrógeno atmosférico disponible para la planta 31,32.

1.1 Las microalgas en la germinación de semillas

Para lograr posturas saludables se debe realizar labores cuidadosas en la etapa de germinación para poder tener el crecimiento y rendimiento esperados de los cultivos. Se mostró que los extractos de microalgas aumentan la germinación de las semillas 3, el desarrollo de las raíces 24) y los brotes 2. La aplicación de suspensión de Chlorella sp. mejoró la tasa de germinación de las semillas de trigo, cebada y maíz 33,34. En suelos que contenía diferentes concentraciones de biofertilizante a base de Chlorella vulgarisBeijerinck germinaron semillas de lechuga 2. Extractos de la biomasa de spirulina tuvieron efectos beneficiosos sobre la germinación de semillas de berros y trigo de invierno 35,36. La aplicación de la biomasa y extracto acuoso de Acutodesmus dimorphus (Turpin) P.M.Tsarenko sobre semillas permitieron la germinación de las mismas dos días más rápido que en experimento control. Las semillas tratadas con A. dimorphus tuvieron mayores raíces laterales lo que podría mejorar la absorción de agua y nutrientes de las plantas y aumentar su crecimiento 37. Hidrolizados de Dunaliella salina (Dunal) Teodoresco estimularon la germinación de semillas de trigo y el crecimiento de posturas en suelos salinos 38. Se informó que polisacáridos intracelulares de dos microalgas (Dunaliella salina y Phaeodactylum tricornutum Bohlin) aumentan la tasa de germinación de semillas de pimiento en condiciones salinas 23.

1.2 Mejoramiento de las características del suelo para los cultivos

Las microalgas se pueden inocular en el suelo, esto podría ser una fuente importante de carbono orgánico y mejorar la calidad del mismo 3,39,40. Bajo condiciones específicas de crecimiento, algunas microalgas y cianobacterias producen y secretan sustancias poliméricas extracelulares (EPS) 41-43. Cuando las condiciones de crecimiento no son favorables, las algas producen estos compuestos para proteger sus células de las condiciones de estrés 43. La deposición de EPS en el suelo es uno de los mecanismos para aumentar el contenido orgánico del mismo 3) y se identificó como un componente principal para su estabilización 44. Además, se demostró que las EPS podrían fortalecer la porosidad del suelo y aumentar la resistencia a la penetración, al reducir el impacto dañino de la adición de agua 40. En el campo se observó que al inocular microalgas verdes (Botryococcus, Chlamydomonas, Chlorella, etc.) se mejoró la estabilidad del suelo por el aumento del contenido de EPS en los estratos superiores 39.

La inoculación de algas verde-azules en el suelo podría ser una fuente alterna de N para aumentar la productividad del cultivo de arroz 22. Se utilizó una mezcla de inóculos de diferentes algas verde-azules (Nostoc spp., Anabaena spp., Westiellopsis spp., Aulosira spp. y Scytonema spp.) con diferentes niveles de N sintético (entre 0 y 80 kg de N ha-1) en un ensayo de campo y se observó que las plantas inoculadas con la mezcla de microalgas aumentaron el rendimiento del grano a un 20,9 % y el rendimiento de paja hasta el 18,1 %, respectivamente 22.

Las microalgas también se utilizan en la biorremediación de aguas residuales debido a su capacidad para concentrar metales pesados. Los mecanismos extracelulares e intracelulares vinculados con la absorción de metales son complejos e influenciados por las especies de microalgas, iones metálicos (Pb> N)> Cd> Zn) y las condiciones del sistema de crecimiento como el pH 2,45

1.3 Aumento del crecimiento y calidad de los cultivos

Los bioproductos a base de microalgas y cianobacterias pueden mejorar el rendimiento de las plantas y la calidad de ciertos cultivos de hortalizas y alimentos 3. Los nutrientes disponibles en los extractos de microalgas son fácilmente absorbidos por la hoja a través de los estomas y poros de la cutícula y se muestra una mejor efectividad si se aplican por la mañana, cuando los poros del estoma están completamente abiertos 46. Algunos estudios encontraron un efecto positivo de los fertilizantes de microalgas, especialmente cuando se aplican a las hojas de cultivos hortícolas como la berenjena, ajo, pimiento, tomate y ornamentales como petunia 24,37,47-49.

Se demostró que la coproducción de microalgas (Scenedesmus quadricauda Chodato Chlorella vulgarisBeyerinck) con plantas de tomate proporcionaron resultados satisfactorios ya que S. quadricauda aumentó el crecimiento de los brotes de tomate junto con el incremento de la biomasa de la microalga 2. Al utilizar Aulosira fertilissima S. L. Ghose en el cultivo del arroz se observó que hubo un aumento del crecimiento de las posturas por la presencia de las hormonas (auxinas, citoquininas y ácido giberélico) 2. Otro estudio en hortalizas de hoja (Eruca sativa Mill., Ameranthus gangeticus L. y Brassica rapa ssp. Chinensis L.) mostró que al utilizar fertilizantes a base de spirulina se puedo mejorar el crecimiento de las plantas 10. Bioestimulantes a base de Nannochloris spp. utilizados en plantas de tomate determinaron un mejor desarrollo de la longitud de la raíz, un mayor número de hojas y área foliar en comparación con el control 24. Al aplicar biofertilizantes de microalgas (biomasa seca de Nanno chloropsis spp., Ulothrix spp. Klebsormidium spp) en el cultivo del tomate se registraron aumentos de las concentraciones de azúcares y carotenoides en el fruto mostrándose la capacidad de estos biofertilizantes para aumentar la calidad y valor económico del fruto 15.

El extracto de Acutodesmus dimorphus utilizado como aplicación foliar a 3,75 g L−1 mostró un mayor crecimiento de las plantas de tomate. En particular, se registró una mayor altura de planta y cantidad de flores y ramas por planta 37. Se realizaron experimentos de campo para evaluar la influencia de las aplicaciones foliares del extracto de Arthrospira fusiformis (Voronichin) Komárek& J.W.G. Lunda razón de 1 ml L−1 en el crecimiento, el rendimiento y sus componentes y la vida útil de las plantas de ajo y los resultados indicaron que solo aumentó la altura de la planta en comparación con el control 47.

Cuando se aplicó polvo seco de Chlorella vulgaris en suelo sembrado con lechuga hubo un aumento en el rendimiento del cultivo mientras que, algunos compuestos de la biomasa protegieron la planta contra los patógenos 3. Las aplicaciones foliares de Spirulina platensis (Gomont) Geitleren cultivos de remolacha y pimiento aumentaron los rendimientos que al compararlos con los obtenidos con fertilizantes comerciales (NPK), estaban a la par 48. Se ha descubierto que los biofertilizantes a base de spirulina aumentan la calidad poscosecha de la berenjena y la firmeza de la pulpa se mejoró durante un período de tiempo más largo incluso en condiciones de mayor temperatura, lo que le permite una vida útil más larga después de la cosecha 48. Una mezcla foliar que contenía Chlorella sp. y Spirulina sp., enriquecida con nitrógeno, fósforo, magnesio, zinc y potasio, aumentó el rendimiento y la calidad de la papa, el guisante y el trigo 2. Cuando Spirulina sp. se aplicó directamente al suelo sembrado de girasol, chile, soja, granos verdes y maní, hubo efectos positivos sobre el crecimiento de las plantas y su rendimiento 36. Varios productores de tomate y frutas orgánicas rocían una suspensión de microalgas de Chlorella sp. vivas que permite el suministro de compuestos de polisacáridos complejos y microelementos directamente a través del estoma de la planta, lo que conduce a un mejor olor aromático y natural 2. En el cultivo de maíz se aplicó foliarmente extractos de alga verde-azul (S. platensis) en diferentes concentraciones y con 6 g L-1 se obtuvo los mayores porcentajes del largo y diámetro de la mazorca, peso de la mazorca por planta, número de hileras por mazorca, número de granos por hileras, número de granos por mazorca, peso de granos por mazorca, peso de 100 granos, altura de la planta, largo de la mazorca, diámetro del tallo, área de la hoja de la mazorca, rendimiento de grano, rendimiento de paja, porciento de proteína, aceite y carbohidrato en granos 16. Cuando los extractos de S. platensis a diferentes concentraciones se combinaron con fertilización nitrogenada a diferentes niveles, se mostraron aumentos en los parámetros del crecimiento y rendimiento a medida que aumentaban las dosis, pero se recomendó utilizar 100 kg de N junto aplicaciones foliares de 4,5 g L-1 de extractos de algas verde-azules para aumentar el rendimiento de los granos de maíz y su calidad además de reducir los costos de producción y contaminación ambiental por nitrógeno bajo los estudios ecológicos del sitio de experimento 16.

En plantas ornamentales el uso de biofertilizantes de microalgas puede mejorar la calidad de la flor, por ejemplo, en las rosas aumentaron los carotenoides que típicamente estimulan el color amarillo y naranja de los pétalos 2. Las aplicaciones foliares de extractos de Scenedesmus almeriensis a la concentración de 10 g L-1 en plantas de petunia mejoró el desarrollo de la planta donde se observó mayores tasas de crecimiento de raíces, hojas, brotes y la precocidad de la floración en comparación con el control. Mientras que, con esa misma concentración de extracto de Arthrospira spp. en el mismo cultivo y el mismo tipo de aplicación se mejoró la materia seca de la raíz, la cantidad de flores por planta y el contenido de agua de la planta 2.

1.4 Mejoramiento de la tolerancia a estrés abiótico con el uso de microalgas

La aplicación de extractos de microalgas puede proporcionar protección contra el estrés abiótico en las plantas 21. Se mitigó el estrés salino durante el proceso de germinación de la semilla de pimiento con extractos de Dunaliella spp. y Phaeodactylum spp., debido a una reducción significativa en la producción de radicales insuperóxido y una baja peroxidación de lípidos 23. Se puede mejorar la tolerancia a la salinidad de plantas de trigo regadas con agua de mar si se aplica extractos de microalgas a las mismas 21. El uso de extractos acuosos de Spirulina spp., y Chlorella spp. mejoró la tolerancia del trigo a la salinidad, la capacidad antioxidante y el contenido de proteínas de los granos enteros producidos 21. Al aplicar un producto bioestimulante a base de Nannochloris spp en plantas de tomate alivió los efectos del estrés hídrico y aumentó la altura de la planta 24.

2. Incremento en el rendimiento del cultivo con el uso de macroalgas

Las macroalgas marinas se consideran recursos valiosos para la mejora de las plantas debido a su alto contenido de polisacáridos, glicerol y reguladores del crecimiento. Dentro de su composición química están presentes las auxinas, las citoquininas y las giberelinas, que tienen una amplia gama de actividades biológicas 4. La eficiencia de la fertilización con extractos líquidos de algas se debe a la presencia de micro y macro nutrientes y hormonas de crecimiento a niveles preferenciales 6,19.

2.1 Las macroalgas en la germinación de semillas

Los extractos de macroalgas se pueden utilizar para mejorar la germinación de semillas y el crecimiento de las posturas 20. Extractos alcalinos y neutros de Ulva lactuca L y Padina gymnospora (Kützing) Sonderal 0,2 % incrementaron el porcentaje de germinación de semillas de tomate, redujeron el tiempo medio de germinación y aumentaron el índice de vigor de las posturas. Sin embargo, extractos neutros y alcalinos de Caulerpa sertularioides (Gmelin) tuvieron un efecto inhibidor de la germinación de la semilla de este cultivo 20. La presencia de diversos compuestos bioactivos en los extractos de algas pueden estimular e inhibir la germinación de las semillas lo que puede ayudar a explicar esta diferencia 20

2.2 Mejoramiento de las características del suelo para los cultivos

Las macroalgas tienen una gran habilidad para mejorar las propiedades físicas y químicas del suelo 4. Se utilizan como biofertilizantes lo que permite aumentar el rendimiento de varios cultivos 4,6,19. El uso de U. lactuca, Cystoseiraspp, G. crinale como enmienda del suelo aumentaron los rendimientos de plantas de canola 19. Al adicionar Ascophyllum spp a los suelos al 100 % de la capacidad de campo desarrolló la actividad microbiana y mejoró la estabilidad del suelo, aumentó la biomasa radicular, la eficiencia del uso del agua y el rendimiento del cultivo de cebolla. Se adicionaron algas a dos tipos de suelos y los arcillosos desarrollaron bien la actividad microbiana, la estabilidad de los agregados y la eficiencia del uso del agua en comparación con el suelo arenoso. Mientras que, el suelo arenoso había desarrollado ampliamente la biomasa de las raíces y el rendimiento de la cebolla 29.

2.3 Aumento del crecimiento y calidad de los cultivos

La aplicación de extracto de algas marinas (10 g L) en plantas de cebolla aumentó la biomasa vegetal, el área foliar, el contenido de materia seca y la eficiencia en el uso del agua 29,50. Cuando se trataron algunos cultivos de hortalizas como berenjena, tomate y chile con fertilizante líquido de algas rojas (Gracilaria verrucosa (Hudson) Papenfuss) incrementaron la tasa de crecimiento en todos los parámetros 51. En muchas plantas como tomate, chile 51, maíz 52) y brinjal 53se indicó una alta productividad en respuesta al tratamiento con algas marinas.

Extractos alcalinos de U. lactuca y Padina gymnospora (Kützing) Sonder al 0,2 % mostraron un aumento de la longitud de los brotes y raíces de posturas de tomate, sin embargo, extractos neutros y alcalinos de Caulerpa sertularioides (Gmelin) tuvieron un efecto inhibidor en la longitud de la radícula 20. Se registró el peso seco más alto de posturas de tomate a partir de semillas embebidas con ambos extractos (neutros y alcalinos) de P. gymnospora al 1,0 % 20. Cuando se aplicó fertilizante líquido de Ulva lactuca al 8 % aumentó la longitud de la raíz, longitud del brote, índice de resistencia de la semilla, longitud y el índice de vigor de la postura de cultivos como Trigonella foenum-graecum L. (fenogreco) y Spinacia oleracea L. (espinaca), mientras que a concentraciones del 6 % ocurrió lo mismo para Corinderum sativum L. (cilantro) 25.

El uso de algas permite el aumento de los pigmentos fotosintéticos (clorofila a, clorofila b, clorofila a+b, carotenoides, total de pigmentos fotosintéticos) tanto en condiciones normales como en condiciones de estrés 19. Un ejemplo de esto es Ulva lactuca, Cystoseira spp, Gelidium crinale (Hare ex Turner) Gaillon que en condiciones de estrés salino aumentaron los pigmentos en plantas de canola. También pueden aumentar la concentración de diferentes fitohormonas (ácido indolacético (IAA), ácido indolbutírico (IBA), ácido giberélico (GA3), ácido jasmónico (JA), ácido abscísico (ABA), y citoquininas (CKs; zeatina (Z) y bencil adenina (BA)) en condiciones de estrés 19. Cystoseira spp aumentó GA3 y JA, G. crinale IBA y ABA y U. lactuca IAA y citoquininas (Z y BA) 19. Cuando las plantas de soya se trataron con fertilizante líquido de algas aumentaron las cantidades de clorofila a y b con respecto al control no tratado 29,54. Se demostró que al tratar el cultivo de Corinderum sativum con biofertilizante líquido de U. latuca al 6 % aumentaron los niveles de clorofila a, b, el total de clorofilas, carotenoides en comparación a lo observado en Trigonella foenum graecum y Spinacia oleracea cuando se trataron con concentración al 8 % de este mismo fertilizante, mientras que, el contenido de proteínas y carbohidratos incrementaron en T. foenum graecum y S. oleracea25.

Se demostró que extractos acuosos de Sargassum wightii Greville ex J.Agardh aplicados foliarmente en el cultivo de Ziziphus mauritiana Lam. (ciruela india) aumentaron el rendimiento y la calidad del fruto 55. También se indicó que Hypneamus ciformis (Wulfen) J.V.Lamouroux, Spatoglos sumasperum J.Agardh, Stoecho spermum marginatum (C.Agardh) Kützing y Sargassum spp inducen el crecimiento de plantas de chile verde, nabos y piña 56. Numerosos estudios previos mostraron que 15 especies de macroalgas pueden estimular el crecimiento de semillas de melón y ajonjolí 57. Al evaluar fertilizantes sólidos de Sargassum crassifolium J. Agardh en arroz se observó un aumento en la altura de la planta, así como el número de vástagos y el número de hojas, este último parámetro también aumentó con fertilizantes sólidos de otras algas (Sargassum cristaefolium C.Agardh y Sargassum aquifolium (Turner) C. Agardh). Los fertilizantes sólidos de S. crassifolium y S. aquifolium promovieron el crecimiento vegetativo, sin embargo, los fertilizantes líquidos demostraron ser más efectivos para promover el rendimiento del arroz 26.

2.4 Mejoramiento de la tolerancia a estrés abiótico con el uso de macroalgas

Las algas permiten mitigar el efecto nocivo de la salinidad en las plantas cuando se utilizan como biofertilizantes en el suelo 4,19. Este es el caso de Ulva lactucaL, Cystoseira spp, Gelidium crinale (Hare ex Turner) Gaillon) que al ser utilizadas en plantas de canola en condiciones de estrés salino se observó un efecto inhibitorio proporcional a las concentraciones de Na Cl aplicadas (0, 75, 159 m MNaCl) 19. Las enmiendas aplicadas de estas algas permitieron un efecto estimulatorio significativo de todos los parámetros del crecimiento (longitud de la raíz, longitud del brote, número de vainas por planta, área media de la hoja, peso fresco y seco del brote, peso fresco y seco de la raíz) de las plantas de canola 19. También permitieron el aumento de metabolitos primarios como los carbohidratos y una acumulación adicional de prolina en las plantas bajo estas condiciones. Además, se vio un aumento significativo de metabolitos secundarios como fenoles, flavonoides y antocianinas en respuesta a 150 m MNaCl 19. El uso de U. lactuca, Cystoseira spp, G. crinale permitió el aumento significativo de los parámetros medios del rendimiento (largo del brote, raíz y tallo, número de siliqua por planta, número de semillas por siliqua y peso de 1000 semillas) de canola bajo condiciones de estrés salino 19. La incorporación del extracto de Ascophyllum spp limitó los efectos negativos del estrés hídrico en suelos arenosos y aumentó el rendimiento de la cebolla 29.

Los extractos metanólicos de A. nodosumy en menor medida Laminaria digitata(Hudson) J.V. Lamouroux, Laminaria hyperborea (Gunnerus) Foslie y Fucus serratus Thunberg se han aplicado para una producción a gran escala de biofertilizantes debido a su alto contenido de betaínas, compuestos osmolíticos orgánicos que pueden desempeñar un papel crucial en la protección efectiva contra estrés salino, hídrico y por temperatura extrema 4.

3. Acción biocida de las algas

La aplicación de productos químicos para controlar insectos, plagas, hongos y bacterias en el campo se asocia con efectos ambientales adversos y riesgos para la salud humana; por lo tanto, existe una creciente demanda de productos alternativos de base biológica 3,4. Las algas y las cianobacterias fueron propuestas como agentes biocidas prometedores y seguros 58,59. Estas pueden servir como una fuente importante de inductores de defensa de las plantas ya que contienen una serie de sustancias que permiten realizar dicha actividad 4,6,24. Un ejemplo es la laminarina, un β- (1,3) glucano lineal y los fucanos sulfatados de las algas pardas que provocan múltiples respuestas de defensa en la alfalfa y el tabaco 6. Las aplicaciones foliares de extracto de Ascophyl lumnodosum redujeron la infección por Phytophthora capsici (Leonian) en Capsicum (ají) y Plasmopara vitícola (Berk. Et Curtis ex De Bary) en uva. La aplicación en el suelo de extractos líquidos de algas en la col estimuló el crecimiento y la actividad de los microbios que eran antagónicos a Pythium ultimum Trow, un patógeno fúngico grave que causa enfermedad de damping-off en las posturas 6.

Algunas especies de macro y microalgas tienen la capacidad de producir ciertos compuestos que muestran propiedades antifúngicas, insecticidas, nematocidas, herbicidas y citotoxicidad 3,4. Estos compuestos bioactivos inhiben las actividades fisiológicas y metabólicas en los patógenos específicos. Por ejemplo, los estudios indican que los extractos de Chlorococcum humicolum F.E.Fritsch & R.P.John han inhibido el crecimiento de patógenos como Botrytis cinerea (De Bary) en fresa y Erysiphe polygoni DC., Fl. Agenaise en posturas de tomate, nabos y saprófitos 3. Ciertas formulaciones de cianobacterias fueron efectivas para prevenir la enfermedad de pudrición de la raíz en el algodón y mejorar la rizosfera 60. Se informó que la inoculación de algas y la aplicación de polvo de algas secas redujeron efectivamente la formación de agallas y la infestación de nematodos 61. Muchos estudios han mostrado el efecto fungicida de extractos de microalgas por presentar un efecto beneficioso en la inhibición del crecimiento de hongos (moho, botritis, mildiu) y al mismo tiempo mejorar el crecimiento de las plantas 62,63.

Las aplicaciones de extractos de Padina sp mostraron una mortalidad significativa de ninfas de insectos, a su vez pudieron controlar el período de apareamiento y la fecundidad. Por lo tanto, el uso de esta alga bioinsecticida podría ser una alternativa para el manejo de plagas en cultivos económicamente importantes 5,64. Se demostró in vitro que los polisacáridos de Anabaena sp., y de Ecklonia sp inhibieron el crecimiento de las colonias, las unidades formadoras de colonia (UFC) y el crecimiento de las UFC de Botrytis cinerea en el cultivo de la fresa mientras que los polisacáridos de Jania sp., solo redujeron la germinación de esporas del hongo. Todas las concentraciones de Anabaena sp., Ecklonia sp. y Jania sp disminuyeron tanto el área infectada de las frutas de fresa como la esporulación del patógeno en el tratamiento previo a la cosecha 59. Otros estudios informaron que extractos de Laminaria digitata, Undaria pinnatifida (Harvey) Suringar y Porphyra umbilicalis Kützingin inhibieron tanto el crecimiento micelial como la germinación de esporas de B. cinere a65. Además, el extracto de Lessonia trabeculata Villouta & Santelices mostró un efecto protector contra B. cinerea en hojas de tomate 59,66. La combinación del extracto de A. nodosum y el ácido húmico en Agrostis stolonifera L. aumentó la actividad SOD y disminuyó significativamente la enfermedad de la mancha del dólar causada por Sclerotinia homoeocarpa F.T. Benn 6. Los extractos de algas hidrolizadas rociados en los manzanos redujeron las poblaciones de ácaros rojos 6. Se observó que el uso de Maxicrop (producto comercial a base de algas) en plantas de fresa redujo en gran medida la población de araña roja (Tetrany chusurticae) 6.

Se demostró que el extracto metanólico de Sargassum swartzii, manifestó una mayor actividad bactericida contra Pseudomonas syringae Van Hall que causa la enfermedad de las manchas foliares en Gymnema sylvestre R.Br 67 e inhibió el crecimiento de Xanthomona soryzaep v. oryzae, que causa el tizón bacteriano del arroz 4. Extractos acetónicos de Sargassum polyceratium Montagne mostraron una actividad notable contra diferentes tipos de bacterias como por ejemplo, Erwinia carotovora (Smith). La aplicación de extractos acuosos de Cystoseira myriophylloides Sauvageau y Fucus spiralis L. en invernadero redujeron significativamente la enfermedad de la agalla de la corona causada por el patógeno bacteriano Agrobacterium tumefaciens (Smith & Townsend)en tomate 68. Además, el extracto metanólico de Padina gymnospora (Kützing) Sonder caracterizado por una alta proporción de ácido palmítico mostró una alta actividad antibacteriana frente a Ralstonia solanacearum (Smith) y P. carotovor a69. Al utilizar in vivo algas como Spatoglossum variabile Figari & De Notaris, Polycladia indica (Thivy&Doshi) y Melanothamnus afaqhusainii M. Shameel tuvieron efectos supresores significativos contra los hongos de pudrición de la raíz, Fusarium solania y Macrophomina phaseolina en berenjena y sandía 70. Se reveló recientemente que la aplicación in vivo de polvo de Padina gymnospora, Sargassum latifolium (Turner) C. Agardhe Hydroclathrus clathratus (C.Agardh) M.Howe, como enmiendas del suelo, disminuye el porcentaje de la enfermedad causada por Fusarium solani (Mart.) en berenjena 69.

También en invernadero se evaluó una resistencia significativa a la enfermedad causada por Verticillium dahliae (Kleb.) en tomate utilizando extractos acuosos de las algas pardas Cystoseira myriophylloides, Laminaria digitatay Fucus spiralis por aplicación a toda la planta o por imbibición de semillas 68. Se demostró que al mezclar el suelo con polvos de Spatoglos sumvariabile, Polycladia indica y Melanothamnus afaqhusainii suprimieron significativamente la infección con el nematodo Meloidogyne incognita (Kofoid and White) en sandía y berenjena 70. Se observó que los extractos comerciales a base de algas como Ascophyllum nodosum y Ecklonia maxima tienen la capacidad de afectar negativamente la eclosión de los huevos y las percepciones sensoriales cuando se aplican in vivo contra los nematodos Meloidogyne chitwoodi Golden, O'Bannon, Santo & Finley y Meloidogyne hapla Chitwood 71.

CONCLUSIONES

  • Las macro y microalgas han demostrado tener un enorme potencial como bioestimulantes, biofertilizantes, promotores del crecimiento y rendimiento de las plantas, mitigadores de estreses abióticos y biocidas.

  • Los efectos que provocan los extractos de algas en la germinación de las semillas, la calidad de los frutos y la defensa de las plantas frente a plagas y patógenos son satisfactorias. Por estas razones se puede recomendar la aplicación de estos bioproductos en la agricultura.

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Los autores de este trabajo declaran no presentar conflicto de intereses.

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Algae as a natural alternative for the production of different crops


ABSTRACT

Algae have achieved a high interest for their applications in the pharmaceutical, fish; animal and man feed industry as well as in agriculture. They have potential as biostimulants and biofertilizers; they can be applied in different ways such as foliar application, soil amendment and seed imbibition. They can be used in the production of different crops as an economic alternative, which allows for sustainable agriculture. Using them decreases the use of chemicals products and protects the environment. Algae bioproducts contain different metabolites, minerals and phytohormones that stimulate plant growth and yield, improve soil biological properties and increase productivity under conditions of abiotic and biotic stress. The objective of this review is investigate the potential role of macro and microalgae in the yield and protection of different crops.


INTRODUCTION

In order to conserve the agroecosystem and taking into account the growing demand for food, it is necessary to look for new technologies to increase the production and quality of crops, as well as to offer products free of toxic waste to consumers 1,2. Governments today reinstate the idea of efficient recycling of waste and the use of biological products such as biostimulants and biofertilizers, to minimize the use of chemicals that cause toxicity to human health and the agroecosystem. These bioproducts contain active ingredients, which act on the physiology of plants, increasing plant growth and development, as well as yield and quality of crops 1-3.

Among the bioproducts that have been evaluated are algae and derived products that have been used as human food, animal feed, fodder, paper production and other industries 4,5. In agriculture, the entire world has been used as biofertilizers and biostimulants to increase plant growth and yield 2,4,6-10. There are approximately 9,000 species of macroalgae classified into three main groups based on their pigmentation, Phaeophyta, Rhodophyta and Chlorophyta or brown, red and green algae, respectively 4,6. In addition, there are more than 50,000 different types of microalgae species present in oceans and freshwater (lakes, ponds and rivers) 2,11, among these species, only 30,000 have been studied 3,11.

The macroalgae most commonly used in agriculture are brown, including Ascophyllum nodosum (L.) 6,12,13. In addition to A. nodosum, other brown algae such as Fucus spp., Laminaria spp., Sargassum spp., Turbinaria spp. and Ecklonia maxima (Osbeck) Papenfuss are used as biofertilizers (6,12). Red algae such as Corralina mediterranean Areschoug, Jania rubens (L.) J.V. Lamouroux, Pterocladia pinnata (Hudson) Papenfuss and green algae such as Cladophora dalmatica Kützing, Enteromorpha intestinalis (L.) Nees, Ulva lactuca L have also been used as plant growth biostimulants. 8,10,12. Isochrysis spp., Chaetoceros spp., Chlorella spp., Arthrospira spp. and Dunaliella spp, are species of microalgae that are commercially available and have been used in the food chain for marine ecosystems, in the pharmaceutical industry, human consumption 2,11 and in agriculture 2. The best-known cyanobacterium is Arthrospira platensis Gomont (spirulina) and has been used for the production of biofuels, animal feed and agricultural fertilizers 14.

It is possible to combine algae extracts with inorganic 2,15,16 and organic 2,15,17,18 fertilizers and that could allow for sustainable agricultural productivity. They can be applied in different ways: foliar applications 2, soil amendments 4,19 and on seeds 2,3,20, showing a wide range of positive responses that include increased germination, system development radicular, improved crop yield, higher chlorophyll content and leaf area, increased fruit quality and vigor, high resistance to biotic and abiotic stress and increased shelf life of postharvest products 2,3,6,8,9,15,16,19,20-26. It is suggested that obtaining these beneficial effects could be due to active compounds, such as growth hormones that occur naturally in algae, such as auxins, cytokinins, betaines, gibberellins or other low-weight components 4,6,8,9,12,27-29. Algae can also serve as an important source of plant defense inducers since they contain a series of substances that allow this activity to be carried out 3,4,6.

Algae extracts have been used with significant results in plants grown in greenhouse and field conditions such as, bulbs (potato, carrot, beet, sweet potato), fruit trees (lemon, banana, peach, pear), vegetables (tomato, pepper, brine), grains (rice, corn), legumes (pea, black grains, green beans, common beans) and flowers (orchid, rose, sunflower) or in vitro cultivation conditions (Arabidopsis, tomato, brinjal, millet) 8. For these reasons, the objective of this review is to investigate the potential role of macro and microalgae in the yield and protection of different crops.

1. Increase in crop yield with the use of microalgae

Numerous studies indicate that microalgae contain some substances that promote plant growth, such as auxins, cytokinins, betaines, amino acids, vitamins, and polyamines 27,28. They provide promising resources such as fatty acids, steroids, carotenoids, polysaccharides, lectins, mycosporin-type amino acids, halogenated compounds, polyketides, toxins, agar agar, alginic acid and carrageenan 2. Furthermore, they may contain significant amounts of gibberellins and brassinosteroids 2. The amino acids contained in the microalgae are a biostimulant with positive effects on plant growth and crop performance. These amino acids can contribute to mitigate the injuries caused by abiotic stress 2.

The microalgae can also be composed of micro and macronutrients, especially nitrogen (N), phosphorus (P) and potassium (K), so it could be considered a slow-release organic fertilizer 15. When the dry biomass Arthrospira spp. showed it contains 6.70; 2.47 and 1.14 % N, P and K, respectively, while the calcium (Ca) content is relatively lower than that of other minerals 2. Some of the cyanobacterial species can fix atmospheric nitrogen within their cells 30. Most of the studies focused on the use of these cyanobacteria in rice fields to make atmospheric nitrogen available to the plant 31,32.

1.1 Microalgae in seed germination

To achieve healthy postures, careful work must be done in the germination stage in order to have the expected growth and yield of the crops. Microalgae extracts were shown to increase seed germination 3, root development 24 and sprouts 2. The application of Chlorella sp. The germination rate of wheat, barley and corn seeds improved (33.34). Lettuce seeds germinated in soils containing different concentrations of biofertilizer based on Chlorella vulgaris Beijerinck 2. Extracts from the biomass of spirulina had beneficial effects on the germination of watercress and winter wheat seeds 35,36. The application of the biomass and aqueous extract of Acutodesmus dimorphus (Turpin) P.M.Tsarenko on seeds allowed the germination of the same two days faster than in the control experiment. The seeds treated with A. dimorphus had larger lateral roots, which could improve the absorption of water and nutrients by the plants and increase their growth 37. Hydrolysates of Dunaliella salina (Dunal) Teodoresco stimulated the germination of wheat seeds and the growth of positions in saline soils 38. Intracellular polysaccharides from two microalgae (Dunaliella salina and Phaeodactylum tricornutum Bohlin) were reported to increase the germination rate of pepper seeds under saline conditions 23.

1.2 Improvement of soil characteristics for crops

Microalgae can be inoculated into the soil, this could be an important source of organic carbon and improve its quality 3,39,40. Under specific growth conditions, some microalgae and cyanobacteria produce and secrete extracellular polymeric substances (EPS) 41-43. When growth conditions are not favorable, algae produce these compounds to protect their cells from stress conditions 43. The deposition of EPS in the soil is one of the mechanisms to increase its organic content 3) and was identified as a main component for its stabilization 44. Furthermore, it was shown that EPS could strengthen soil porosity and increase resistance to penetration, by reducing the damaging impact of adding water 40. In the field, it was observed that inoculating green microalgae (Botryococcus, Chlamydomonas, Chlorella, etc.), the stability of the soil was improved by increasing the EPS content in the upper strata 39.

The inoculation of blue-green algae in the soil could be an alternative source of N to increase the productivity of the rice crop 22. A mixture of inocula from different blue-green algae (Nostoc spp., Anabaena spp., Westiellopsis spp., Aulosira spp. and Scytonema spp.) With different levels of synthetic N (between 0 and 80 kg of N ha-1) was used ) in a field trial and it was observed that the plants inoculated with the microalgae mixture increased the grain yield up to 20.9 % and the straw yield up to 18.1 %, respectively 22.

Microalgae are also used in bioremediation of wastewater due to their ability to concentrate heavy metals. The extracellular and intracellular mechanisms linked to the absorption of metals are complex and influenced by the species of microalgae, metal ions (Pb> N)> Cd> Zn) and the conditions of the growth system such as pH (2.45)

1.3 Increased growth and quality of crops

Microalgae and cyanobacteria-based bioproducts can improve plant performance and the quality of certain vegetable and food crops 3. The nutrients available in the microalgae extracts are easily absorbed by the leaf through the stomata and pores of the cuticle and it is shown to be more effective if applied in the morning, when the stoma pores are fully open 46. Some studies found a positive effect of microalgae fertilizers, especially when applied to the leaves of horticultural crops such as eggplant, garlic, pepper, tomato and ornamentals such as petunia (24, 37, 47-49).

The co-production of microalgae (Scenedesmus quadricauda Chodat or Chlorella vulgaris Beyerinck) with tomato plants was to provide satisfactory results shown since S. quadricauda increased the growth of tomato sprouts together with the increase in the biomass of the microalgae 2. When using Aulosira fertilissima S.L.Ghose in rice cultivation, there was an increase in the growth of the postures due to the presence of hormones (auxins, cytokinins and gibberellic acid) 2. Another study in leafy vegetables (Eruca sativa Mill., Ameranthus gangeticus L. and Brassica rapa ssp. Chinensis L.) showed that using spirulina-based fertilizers can improve plant growth 10. Biostimulants based on Nannochloris spp. used in tomato plants determined a better development of root length, a greater number of leaves and leaf area compared to the control 24. When applying microalgae biofertilizers (dry biomass of Nannochloropsis spp., Ulothrix spp. Klebsormidium spp) in the tomato crop, increases in the concentrations of sugars and carotenoids in the fruit were recorded, showing the ability of these biofertilizers to increase the quality and economic value of the fruit 15.

The Acutodesmus dimorphus extract used as a foliar application at 3.75 g L−1 showed a greater growth of tomato plants. In particular, a higher plant height and number of flowers and branches per plant were recorded 37. Field experiments were carried out to evaluate the influence of foliar applications of the extract of Arthrospira fusiformis (Voronichin) Komárek & JWGLund at the rate of 1 ml L−1 on the growth. Yield and its components and the useful life of the plants of garlic and the results indicated that only the height of the plant increased compared to the control 47.

When dry powder of Chlorella vulgaris was applied to soil planted with lettuce, there was an increase in crop yield, while some biomass compounds protected the plant against pathogens 3. The foliar applications of Spirulina platensis (Gomont) Geitler in beet and pepper crops increased the yields that when compared with those obtained with commercial fertilizers (NPK), were on par 48. Spirulina-based biofertilizers have been found to increase the post-harvest quality of eggplant, and the firmness of the pulp was improved over a longer period even under higher temperature conditions, allowing for a longer shelf life after the harvest 48. A foliar mixture containing Chlorella sp. and Spirulina sp., enriched with nitrogen, phosphorous, magnesium, zinc and potassium, increased the yield and quality of potatoes, peas and wheat 2. When Spirulina sp. was applied directly to the soil sown with sunflower, chili, soybeans, green grains and peanuts, there were positive effects on the growth of the plants and their yield 36. Several tomato and organic fruit growers spray a suspension of Chlorella sp. live that allows the supply of complex polysaccharide compounds and microelements directly through the stoma of the plant, which leads to a better aromatic and natural smell 2. In the corn crop, extracts of blue-green algae (S. platensis) were applied foliarly in different concentrations and with 6 g L-1 and it allowed highest percentages of the length and cob diameter, cob weight per plant, number of rows per cob, number of kernels per row, number of kernels per cob. Besides, weight of kernels per cob, weight of 100 kernels as well as plant height, cob length, stem diameter, cob leaf area, yield grain, straw yield, protein, oil and carbohydrate percentage in grains 16) were achieved. When S. platensis extracts at different concentrations were with nitrogen fertilization at different levels combined. In addition, it increases in growth and yield parameters were shown as doses increased, but it was recommended to use 100 kg of N together with foliar applications of 4.5 g L-1 of blue-green algae extracts to increase the yield of corn kernels and their quality in addition. All this in order to reduce production costs and environmental contamination by nitrogen under ecological studies at the experiment site 16.

In ornamental plants, the use of microalgae biofertilizers can improve the quality of the flower, for example, in roses increased carotenoids that typically stimulate the yellow and orange color of the petals 2. Foliar applications of extracts of Scenedesmus almeriensis at the concentration of 10 g L-1 in petunia plants improved the development of the plant where higher growth rates of roots, leaves, shoots and the earliness of flowering were observed compared to the control. While, with the same concentration of Arthrospira spp. extract, in the same crop and the same type of application the dry matter of the root, the number of flowers per plant and the water content of the plant were improved 2.

1.4 Improvement of tolerance to abiotic stress with the use of microalgae

The application of microalgae extracts can provide protection against abiotic stress in plants 21. Saline stress was mitigated during the pepper seed germination process with extracts of Dunaliella spp. and Phaeodactylum spp., due to a significant reduction in the production of radicals without peroxide and a low lipid peroxidation 23. Salinity tolerance of wheat plants irrigated with seawater can be improved by applying microalgae extracts to them 21. The use of aqueous extracts of Spirulina spp. and Chlorella spp. improved wheat tolerance to salinity, antioxidant capacity and protein content of the whole grains produced 21. Applying a biostimulant product based on Nannochloris spp in tomato plants alleviated the effects of water stress and increased plant height 24.

2. Increase in crop yield with the use of macroalgae

Marine macroalgae are considered valuable resources for plant improvement due to their high content of polysaccharides, glycerol and growth regulators. Its chemical composition includes auxins, cytokinins and gibberellins, which have a wide range of biological activities 4. The efficiency of fertilization with liquid algae extracts is due to the presence of micro and macro nutrients and growth hormones at preferential levels 6,19.

2.1 Macroalgae in seed germination

Macroalgae extracts can be used to improve seed germination and posture growth 20. Neutral alkaline extracts of Ulva lactuca L and Padina gymnospora (Kützing) Sonder to 0.2 % increased the germination percentage of tomato seeds, reduced the average germination time and increased the vigor index of the postures. However, neutral and alkaline extracts of Caulerpa sertularioides (Gmelin) had an inhibitory effect on the germination of the seed of this culture 20. The presence of various bioactive compounds in the algae extracts can stimulate and inhibit seed germination, which may help explain this difference 20

2.2 Improvement of soil characteristics for crops

Macroalgae have a great ability to improve the physical and chemical properties of the soil 4. They are used as biofertilizers, which allows increasing the yield of various crops 4,6,19. The use of U. lactuca, Cystoseira spp, G. crinale as soil amendment increased the yields of canola plants 19. By adding Ascophyllum spp to soils at 100 % of field capacity, it developed microbial activity and improved soil stability, increased root biomass, water use efficiency and onion crop yield. Algae were added to two types of soils and the clays developed well the microbial activity, the stability of the aggregates and the efficiency of the use of the water in comparison with the sandy soil. Whereas, the sandy soil had largely developed the biomass of the roots and the yield of the onion 29.

2.3 Increased growth and quality of crops

The application of seaweed extract (10 g L) in onion plants increased the plant biomass, the leaf area, the dry matter content and the efficiency in the use of water 29,50. When some vegetable crops such as eggplant, tomato and chili were treated with liquid red algae fertilizer (Gracilaria verrucosa (Hudson) Papenfuss) they increased the growth rate in all parameters 51. In many plants such as tomato, chili 51, corn 52 and brinjal 53, high productivity was indicated in response to treatment with seaweed.

Alkaline extracts of U. lactuca and Padina gymnospora (Kützing) Sonder at 0.2 % showed an increase in the length of the shoots and roots of tomato positions; however, neutral and alkaline extracts of Caulerpa sertularioides (Gmelin) had an effect inhibitor in radicle length 20. The highest dry weight of tomato positions was recorded from seeds embedded with both extracts (neutral and alkaline) of P. gymnospora at 1.0 % 20. When the liquid fertilizer of Ulva lactuca was applied at 8 %, the root length, shoot length, seed resistance index, length and the vigor of the posture vigor of crops such as Trigonella foenum-graecum L. (fenugreek) were increased and Spinacia oleracea L. (spinach), while at concentrations of 6 % the same occurred for Corinderum sativum L. (coriander) 25.

Alkaline extracts of U. lactuca and Padina gymnospora (Kützing) Sonder at 0.2 % showed an increase in the length of the shoots and roots of tomato positions; however, neutral and alkaline extracts of Caulerpa sertularioides (Gmelin) had an effect inhibitor in radicle length 20. The highest dry weight of tomato positions was recorded from seeds embedded with both extracts (neutral and alkaline) of P. gymnospora at 1.0 % 20. When the liquid fertilizer of Ulva lactuca was applied at 8 %, the root length, shoot length, seed resistance index, length and the vigor of the posture vigor of crops such as Trigonella foenum-graecum L. (fenugreek) were increased and Spinacia oleracea L. (spinach), while at concentrations of 6 % the same occurred for Corinderum sativum L. (coriander) 25.

The use of algae allows the increase of photosynthetic pigments (chlorophyll a, chlorophyll b, chlorophyll a+b, carotenoids, total photosynthetic pigments) both under normal conditions and under stress conditions 19. An example of this is Ulva lactuca, Cystoseira spp, Gelidium crinale (Hare ex Turner) Gaillon that under conditions of salt stress increased pigments in canola plants. They can also increase the concentration of different phytohormones (Indolacetic Acid (IAA), Indolebutyric Acid (IBA), Gibberellic Acid (GA3), Jasmonic Acid (JA), Abscisic Acid (ABA), and Cytokinins (CKs; Zeatin (Z) and Benzyl adenine (BA)) under stress conditions 19. Cystoseira spp increased GA3 and JA, G. crinale IBA and ABA and U. lactuca IAA and cytokinins (Z and BA) 19. When soybean plants were treated with Liquid algae fertilizer increased the amounts of chlorophyll a and b with respect to the untreated control 29,54. It was shown that treating the Corinderum sativum culture with liquid biofertilizer of U. latuca at 6 % increased the levels of chlorophyll a, b. The total of chlorophylls, carotenoids compared to that observed in Trigonella foenum graecum and Spinacia oleracea when treated with 8 % concentration of this same fertilizer, while the protein and carbohydrate content increased in T. foenum graecum and S. oleracea25.

It was demonstrated that aqueous extracts of Sargassum wightii Greville ex J.Agardh applied foliarly in the culture of Ziziphus mauritiana Lam. (Indian plum) increased the yield and the quality of the fruit 55. Hypnea musciformis (Wulfen) J.V.Lamouroux, Spatoglossum asperum J.Agardh, Stoechospermum marginatum (C.Agardh) Kützing and Sargassum spp were also reported to induce the growth of green chili, turnip and pineapple plants 56. Numerous previous studies showed that 15 species of macroalgae could stimulate the growth of melon and sesame seeds 57. When evaluating solid fertilizers of Sargassum crassifolium J.Agardh in rice, an increase in the height of the plant was observed, as well as the number of shoots and the number of leaves, this last parameter also increased with solid fertilizers from other algae (Sargassum cristaefolium C .Agardh and Sargassum aquifolium (Turner) C.Agardh). Solid fertilizers from S. crassifolium and S. aquifolium promoted vegetative growth, however, liquid fertilizers proved to be more effective in promoting rice yield 26.

2.4 Improvement of abiotic stress tolerance with the use of macroalgae

Algae mitigate the harmful effect of salinity in plants when used as biofertilizers in the soil 4,19. This is the case of Ulva lactuca L, Cystoseira spp, Gelidium crinale (Hare ex Turner) Gaillon) that when used in canola plants under saline stress conditions, an inhibitory effect proportional to the applied NaCl concentrations was observed (0.75, 159 mM NaCl) 19. The applied amendments of these algae allowed a significant stimulatory effect of all growth parameters (root length, shoot length, number of pods per plant, average leaf area, fresh and dry weight of the sprout, fresh and dry weight root) of canola plants 19. They also allowed for the increase of primary metabolites like carbohydrates and an additional accumulation of proline in plants under these conditions. Furthermore, a significant increase in secondary metabolites such as phenols, flavonoids and anthocyanins was seen in response to 150 mM NaCl 19. The use of U. lactuca, Cystoseira spp, G. crinale allowed a significant increase in the average yield parameters (shoot length, root and stem, number of siliqua per plant, number of seeds per siliqua and weight of 1000 seeds) of canola under saline stress conditions 19. Incorporation of Ascophyllum spp. Extract limited the negative effects of water stress on sandy soils and increased onion yield 29.

The methanolic extracts of A. nodosum and to a lesser extent Laminaria digitata (Hudson) JVLamouroux, Laminaria hyperborea (Gunnerus) Foslie and Fucus serratus Thunberg have been applied for large-scale production of biofertilizers due to their high content of betaines; osmolytic compounds organics that can play a crucial role in effective protection against salt, water and extreme temperature stress 4.

3. Biocidal action of algae

The application of chemicals to control insects, pests, fungi and bacteria in the field is associated with adverse environmental effects and risks to human health; therefore, there is a growing demand for alternative bio-based products 3,4. Algae and cyanobacteria were proposed as promising and safe biocidal agents 58,59. These can serve as an important source of plant defense inducers since they contain a series of substances that allow this activity to be carried out 4,6,24. An example is laminarin, a linear β- 1,3) glucan and the sulfated fucans of brown algae that provoke multiple defense responses in alfalfa and tobacco 6. Foliar applications of Ascophyllum nodosum extract reduced infection by Phytophthora capsici (Leonian) in Capsicum (chili) and Plasmopara vitícola (Berk. Et Curtis ex De Bary) in grapes. The application in the soil of liquid extracts of algae in cabbage stimulated the growth and activity of microbes that were antagonistic to Pythium ultimum Trow, a serious fungal pathogen that causes damping-off disease in postures 6.

Some macro and microalgae species have the ability to produce certain compounds that show antifungal, insecticidal, nematocidal, herbicidal, and cytotoxic properties 3,4. These bioactive compounds inhibit physiological and metabolic activities in specific pathogens. For example, studies indicate that the extracts of Chlorococcum humicolum FEFritsch & RPJohn have inhibited the growth of pathogens such as Botrytis cinerea (De Bary) in strawberry and Erysiphe polygoni DC., Fl. Agenaise in tomato, turnip and saprophyte 3. Certain cyanobacterial formulations were effective in preventing rot disease in cotton root and improving the rhizosphere 60. Algae inoculation and application of dried algae powder were reported to effectively reduce gall formation and nematode infestation 61. Many studies have shown the fungicidal effect of extracts from microalgae because they have a beneficial effect in inhibiting the growth of fungi (mold, botrytis, and mildew) and at the same time improve plant growth 62,63.

The applications of Padina sp extracts showed a significant mortality of insect nymphs, in turn they were able to control the mating period and fertility. Therefore, the use of this bioinsecticidal algae could be an alternative for pest management in economically important crops 5,64. It was demonstrated in vitro that the Anabaena sp. and of Ecklonia sp. inhibited the growth of the colonies, the colony forming units (CFU) and the growth of the CFUs of Botrytis cinerea in the strawberry crop, while the polysaccharides of Jania sp. they only reduced spore germination of the fungus. All concentrations of Anabaena sp., Ecklonia sp. and Jania sp decreased both the infected area of strawberry fruits and the sporulation of the pathogen in the pre-harvest treatment 59. Other studies reported that extracts from Laminaria digitata, Undaria pinnatifida (Harvey) Suringar, and Porphyra umbilicalis Kützing inhibited both mycelial growth and spore germination of B. cinerea65. Furthermore, the extract of Lessonia trabeculata Villouta & Santelices showed a protective effect against B. cinerea in tomato leaves 59,66. The combination of A. nodosum extract and humic acid in Agrostis stolonifera L. increased SOD activity and significantly decreased dollar spot disease caused by Sclerotinia homoeocarpa F.T. Benn 6. Hydrolyzed algae extracts sprayed on apple trees reduced red mite populations 6. The use of Maxicrop (commercial algae-based product) in strawberry plants was observed to greatly reduce the population of red spider mite (Tetranychus urticae) 6.

The methanolic extract of Sargassum swartzii was shown to show increased bactericidal activity against Pseudomonas syringae Van Hall causing leaf spot disease in Gymnema sylvestre R.Br. 67 and inhibited the growth of Xanthomonas oryzaep v. oryzae, which causes rice blight 4. Acetone extracts from Sargassum polyceratium Montagne showed remarkable activity against different types of bacteria such as Erwinia carotovora (Smith). The application of aqueous extracts of Cystoseira myriophylloides Sauvageau and Fucus spiralis L. in the greenhouse significantly reduced crown gall disease caused by the bacterial pathogen Agrobacterium tumefaciens (Smith & Townsend) in tomato 68. Furthermore, the methanolic extract of Padina gymnospora (Kützing) Sonder characterized by a high proportion of palmitic acid showed high antibacterial activity against Ralstonia solanacearum (Smith) and P. carotovora69. By using algae such as Spatoglossum variabile Figari & De Notaris in vivo, Polycladia indica (Thivy & Doshi) and Melanothamnus afaqhusainii M.Shameel had significant suppressive effects against root rot fungi, Fusarium solania and Macrophomina phaseolina in eggplant and watermelon 70. It was recently revealed that in vivo application of powder from Padina gymnospora, Sargassum latifolium (Turner) C. Agardh and Hydroclathrus clathratus (C. Agardh) M.Howe, as soil amendments, decreases the percentage of disease caused by Fusarium solani (Mart.) in eggplant 69

Also in the greenhouse, a significant resistance to the disease caused by Verticillium dahliae (Kleb.) In tomato was evaluated using aqueous extracts of the brown algae Cystoseira myriophylloides, Laminaria digitata and Fucus spiralis by application to the whole plant or by imbibition of seeds 68. By mixing the soil with Spatoglossum variabile powders, Polycladia indica and Melanothamnus afaqhusainii were shown to significantly suppress infection with the nematode Meloidogyne incognita (Kofoid and White) in watermelon and eggplant 70. Commercial algae-based extracts such as Ascophyllum nodosum and Ecklonia maxima were found to have the potential to adversely affect egg hatching and sensory perceptions when applied in vivo against nematodes Meloidogyne chitwoodi Golden, O'Bannon, Santo & Finley and Meloidogyne hapla Chitwood 71.

CONCLUSIONS

  • Macro and microalgae have shown enormous potential as biostimulants, biofertilizers, promoters of plant growth and performance, abiotic stress relievers and biocides.

  • The effects caused by the algae extracts in the germination of the seeds, the quality of the fruits and the defense of the plants against pests and pathogens are satisfactory. For these reasons, the application of these bioproducts in agriculture can be recommended.

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