ctr Cultivos Tropicales cultrop 0258-5936 1819-4087 Ediciones INCA 00010 00010 Revisión bibliográfica Las algas y sus usos en la agricultura. Una visión actualizada López-Padrón Indira 1 * Martínez-González Lisbel 1 Pérez-Domínguez Geydi 1 Reyes-Guerrero Yanelis 1 Núñez-Vázquez Miriam 1 Cabrera-Rodríguez Juan A. 1 Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), carretera San José-Tapaste, km 3½, Gaveta Postal 1, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. CP 32 700 Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA) San José de las Lajas Mayabeque CP 32 700 Cuba Autor para correspondencia: shari@inca.edu.cu 01 06 2020 Apr-Jun 2020 41 2 e10 06 12 2018 03 04 2020 Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative Commons RESUMEN

La necesidad de una agricultura sostenible y los consumidores de productos orgánicos, han aumentado en todo el mundo en los últimos años. Por tal motivo, el incremento en el uso de productos biológicos es uno de los retos de la agricultura moderna. La utilización de las algas, es una de las opciones más viables a utilizar con estos fines. Las algas, son organismos fotosintetizadores de organización sencilla, que viven en el agua o en ambientes muy húmedos. La Spirulina, es un tipo de microalga verde-azul, perteneciente al género Arthrospira, que es cultivada en muchos lugares del mundo y posee un gran interés en el campo de la biotecnología, debido a su alto valor nutricional. Con esta revisión bibliográfica se propone dar una visión general y actualizada sobre las algas, su clasificación, su composición y métodos de extracción; así como sus usos en la agricultura, haciendo énfasis en la Spirulina por ser un alga reproducida en Cuba hace más de dos décadas, con fines cosméticos y farmacéuticos; sin embargo, muy poco empleada con fines agrícolas.

Palabras clave: productos bioactivos cianobacterias plantas
INTRODUCCIÓN

La utilización inadecuada de productos químicos en la agricultura, ha ocasionado la pérdida de la capa fértil de los suelos, ha disminuido su biodiversidad y ha ido eliminando a los enemigos naturales de las plagas 1.

Hoy en día, la indiscutible necesidad de proteger el medio ambiente y luchar contra los efectos adversos que ocasiona el cambio climático en la agricultura, ha traído consigo que se retome, con gran aceptación, el uso de extractos vegetales y de algas, para aumentar los rendimientos agrícolas y para la prevención y el tratamiento de enfermedades en las plantas. Estos extractos son productos biodegradables y de baja o nula toxicidad para animales y humanos 2,3.

Las algas, pertenecientes en su mayoría al reino protista, son organismos fotosintetizadores de organización sencilla, que viven en el agua o en ambientes muy húmedos. En este grupo también se incluyen las cianobacterias de célula procariota 4,5.

Al hablar del uso de las algas como fertilizante hay que remontarse al siglo XIX, cuando los habitantes de las costas recogían las grandes algas pardas arrastradas por la marea, las colocaban en sus terrenos y observaban el efecto beneficioso de estos organismos sobre las plantas y el suelo agrícola 6.

Desde los años 50, el uso de algas ha sido sustituido por los extractos hechos de diferentes especies de macroalgas. Actualmente, estos extractos han ganado aceptación como “bioestimuladores de las plantas”. Ellos inducen respuestas fisiológicas en las plantas, tales como la promoción del crecimiento vegetal, el mejoramiento de la floración y del rendimiento, la estimulación de la calidad y del contenido nutricional del producto comestible, así como la prolongación de la vida en anaquel. Además, las aplicaciones de diferentes tipos de extractos han estimulado la tolerancia de las plantas a un amplio rango de estrés abiótico 1.

Por otra parte, las algas verdes y las cianobacterias están involucradas en la producción de metabolitos tales como hormonas vegetales, polisacáridos, compuestos antimicrobianos, entre otros, que juegan un papel importante en la fisiología de plantas y en la proliferación de comunidades microbianas en el suelo 7.

Dentro del grupo de las cianobacterias se encuentra la Spirulina (Arthrospira platensis), cianobacteria muy utilizada en Cuba en el campo farmacéutico y nutricional, pero poco explotada en la agricultura. Sin embargo, en el resto del mundo su uso se ha ido intensificando en el campo agrícola gracias a los efectos que ejerce en el suelo y las plantas 8,9, de ahí la necesidad de realizar investigaciones relacionadas con la aplicación de las algas y especialmente, de la Spirulina en nuestra agricultura, con vista a disminuir el uso de productos químicos, tan costosos para el medio ambiente y para la economía del país.

Por todo lo anterior, esta revisión bibliográfica tiene como objetivo dar una visión general y actualizada sobre las algas en general y los efectos que se logran en las plantas con la aplicación de estas, haciendo énfasis en la Spirulina.

Clasificación de las algas

Existen algunas diferencias en cuanto a la clasificación de las algas; no obstante, de forma general se pueden dividir en tres grandes grupos: las microalgas, las macroalgas y las verdaderas plantas vasculares, las cuales a su vez se subdividen en diferentes grupos (ver Tabla 1) 4,5,10-13.

Clasificación de las algas

Tipo de alga Características
Microalgas
Filo-pirrofitas (dinoflagelados) En su mayoría son unicelulares, que tienen dos flagelos de longitud distinta. La célula se encuentra desnuda o va provista de una cubierta más o menos dura. Presentan forma de vida parasitaria o depredativa 4,5.
Filo-crisófitas Conocidas como algas amarillas, son organismos unicelulares o pluricelulares que se reúnen en colonias. Su característica principal es la presencia de cromatóforos con pigmentos de color amarillo que les confieren un aspecto dorado. Son de morfología variable con flagelos y sin ellos y en algunos casos se mueven por rizópodos. Siempre se reproducen vegetativamente 8,9.
Filo-euglenófitas Algas de estructura muy sencilla, cuya característica más significativa es la presencia de una mancha de pigmento fotosensible. Disponen de uno o dos flagelos, lo que les permite cambiar su forma y se multiplican por división longitudinal 4,8,9.
Filo-bacilariofitas (diatomáceas) Son las conocidas diatomeas. Son formas solitarias que forman colonias estrelladas 4,5.
Cianofíceas Conocidas como algas verde-azules (cianobacterias), son un tipo de bacterias fotosintetizadoras. Pueden resistir condiciones extremas de salinidad, temperatura y pH, porque producen envolturas mucilaginosas que las aíslan del medio ambiente externo cuando ocurren cambios bruscos 8,9.
Macroalgas
Clorófitas Conocidas como algas verdes, son organismos unicelulares o pluricelulares de formas muy variables. La mayoría de las especies microscópicas son propias de agua dulce, aunque hay numerosos grupos marinos que alcanzan tamaños grandes. Se multiplican por división celular sexualmente o por la fusión de dos gametos de tamaños diferentes 8-11.
Feófitas Algas que alcanzan tamaños de hasta 100 m. Aunque poseen clorofilas, los pigmentos marrones las esconden, por lo que presentan coloración marrón o parda. Estas algas son típicas del agua salada, viviendo muy pocas en agua dulce 8-11. Este grupo de algas es el que tiene más generalizado su uso en la agricultura, estando la Ascophyllum nodosum entre las más usadas del grupo con estos fines 11-15.
Rodófitas Son conocidas como algas rojas, con longitudes que oscilan de unos pocos centímetros hasta un metro aproximadamente y comprenden especies típicas de aguas marinas de grandes profundidades, zonas donde otras especies no pueden sobrevivir por la falta de la luz. Son de color rojo, aunque no siempre presentan este color, a veces son púrpuras, o incluso de color rojo pardo, a pesar de ello, poseen clorofila. Se reproducen sexual y asexualmente y poseen complicados ciclos de alternancia de generaciones 8-11.
Verdaderas plantas vasculares
Las verdaderas plantas vasculares o carófitos son algas muy complejas, de color verde en su mayoría, frecuentes en las orillas de los ríos y lagos, que se reproducen sexualmente o por vía vegetativa 8,9.

Composición química de las algas

La composición química de las algas, al igual que las de las plantas, está muy relacionada con su localización y las condiciones del lugar donde crecen, dependiendo fuertemente de la disponibilidad de nutrientes, luz, salinidad, profundidad, presencia de corrientes de agua dulce y por supuesto, contaminación o contenido en metales pesados del agua 2.

En las algas, se han identificado fitohormonas y reguladores del crecimiento (citoquininas, auxinas, giberelinas, betaínas, ácido abscísico y brasinoesteroides) 15-22, polisacáridos matriciales y de reserva (alginatos, carragenatos, agar, ulvanos, mucopolisacáridos y sus oligosacáridos, fucoidano, laminarano, almidón y fluroideo) 1,7,22-24, oligosacáridos, biotoxinas y compuestos antioxidantes (polifenoles, bromofenoles, flavonoides, polímeros de fluoroglucinol, ésteres gálicos, cumarinas, flavononas, fluorotaninos, protoantocianidinas oligoméricas, diterpenos y monoterpenos polihalogenados, cetonas halogenadas y compuestos isoprenoides) 7, clorofilas y carotenos 24,25, xantofilas 24, minerales (hierro, calcio, magnesio, fósforo, iodo, nitrógeno, potasio, bario, boro, cobalto, cobre, magnesio, manganeso, molibdeno, níquel y zinc), materia orgánica 1,13,14,16,19,20,24,26, manitol 16-18, vitaminas, aminoácidos y proteínas 1,2,12,13,17,19,20,24,25,27, ácidos algínicos, fúlvicos y otros ácidos orgánicos (palmítico, butírico, oleico, linoleico 2,16,19,27,28), enzimas 18,19, esterol y fucosterol 16.

Esta rica composición que poseen las algas es la responsable de los efectos beneficiosos que su aplicación provoca en las plantas, debido al papel que juegan muchos de estos compuestos en los diversos procesos fisiológicos de las mismas.

Métodos de extracción de los principios activos de las algas

En la medida en que sean bien ajustados los procesos desde la recolección hasta la extracción de los principios activos, los resultados obtenidos en campo serán mejores. En general, la mayor parte de los procesos extractivos deben incluir la ruptura celular para liberar al extracto los componentes de interés 3.

Los procesos pueden incluir extracción con álcali 1,15,23, extracción con ácido, ruptura de células en suspensión 1,15, digestión con enzimas 3, extracción con agua a altas presiones 23,29, extracción con disolventes químicos 24,30, extracción asistida con microondas 23,29,30 y extracción con fluidos supercríticos (CO2) 23,29. En ocasiones, simplemente, se utiliza un secado seguido de una pulverización y se utiliza el polvo para ser aplicado al suelo. Muchos de estos procesos se realizan en la mayoría de los casos usando bajas temperaturas para no dañar ningún metabolito 1,15.

A continuación se describirán los procesos de extracción que han sido más utilizados.

Extracción con álcalis

Este método se desarrolló en los años 40 y consiste en la utilización de una base (generalmente hidróxido de potasio), junto con la aplicación de calor. Las algas utilizadas son secadas con altas temperaturas (>100 °C) para facilitar su almacenaje y el producto obtenido generalmente tiene un pH alto; todo ello conlleva a una desnaturalización de principios activos que redundan en una drástica pérdida de sus propiedades 1,15,16,23. Esto hace que aunque este método fue de los más utilizados, no es de los más factibles para obtener extractos con un gran número de beneficios.

Extracción con disolventes químicos

En este método, se emplean un conjunto de disolventes químicos con diferentes polaridades para la extracción de sus principios activos, siendo los más utilizados el agua y las soluciones hidroalcohólicas y no se emplean altas temperaturas 19,21-23,25,26,29. El hecho de no utilizarse altas temperaturas, ni disolventes químicos que afecten drásticamente el pH, hace que este sea uno de los métodos de preferencia ya que no se afectan las propiedades de los principios activos de las algas.

Extracción con fluidos supercríticos (CO<sub>2</sub>)

Este método no aplica ni disolventes químicos ni altas temperaturas. La materia prima utilizada tiene que ser fresca, por lo que las plantas de producción tienen que estar cerca de la costa. En este método, el alga es triturada a muy pequeñas partículas y sometida a alta presión para favorecer la extracción de los principios activos. Dado que no se aplican altas temperaturas en ninguna etapa del proceso y tampoco se utilizan disolventes químicos, los principios activos son conservados y el pH se mantiene a su nivel fisiológico de 4,5 aproximadamente 23,29.

El proceso de extracción que se elija es clave para la obtención de un producto con la composición necesaria para lograr los efectos deseados 1,3 y se eligen en dependencia de la composición que se requiera. Por ejemplo, para obtener un extracto rico en auxinas, generalmente se utiliza la extracción con álcalis, la extracción asistida por microondas se ha utilizado para la obtención de un extracto rico en polisacáridos 30 y si esta se combina con la extracción con agua a altas presiones, se obtiene un extracto rico en fucoidanos. La extracción con etanol al 70 % permite la obtención de un extracto rico en citoquininas, mientras que usando metanol al 85 % se obtiene un extracto rico en giberelinas y usando la extracción de fluidos supercríticos se obtienen extractos ricos en lípidos, metabolitos volátiles, pigmentos, antioxidantes, carotenoides, clorofilas, vitamina E y ácido linoleico 23.

Productos elaborados a partir de algas

Con el objetivo de ampliar el uso de las algas en la agricultura, en la actualidad se elaboran una gran variedad de productos, dentro de los que se encuentran:

Macroalgas troceadas y en polvo

La biomasa de algas con estos fines procede generalmente de la explotación de poblaciones naturales de Ascophyllum, E. Macrocystis, Durvillea, Ecklonia, Fucus, Sargassum, Cystoseira y Laminaria. Se seca (al sol o en secaderos tipo tabaco) y se trocea y/o muelen para dar unas harinas. Generalmente estas se emplean cercanas a las zonas costeras 1.

Estas harinas se espolvorean o se disuelven en agua para efectuar siembras en hidropónicos. Por otra parte se esparcen a suelos erosionados o contaminados, taludes, campos de cultivo, etc., con la finalidad de fijar taludes de carreteras y desmontes, regenerar suelos pobres y con problemas de toxicidad, tratar campos deportivos de césped y sembrar prados de gran pendiente, entre otros 1,31.

Extractos líquidos de algas

De manera general, los extractos líquidos de algas son utilizados para la aplicación foliar como biofertilizantes, aunque también se aplican al suelo. Algunos extractos comerciales contienen sólo macroalgas, aunque son más abundantes los extractos suplementados con oligoelementos, harinas de pescado y/o pesticidas. Los extractos de microalgas (vivas; p.e.: Agroplasma) y de cianobacterias (muertas; p.e.: "G.A. Gel de algas" y Agro-orgánicos Mediterráneo) han aparecido en el mercado a finales de la década de los 90 31-36.

Existe un número amplio de bioestimulantes comerciales a base de algas, fabricados la mayor parte a partir del alga Ascophyllum nodosum, ejemplo de estos productos tenemos a Acadian, Fruticrop, Solu-Sea y Stimplex 17,33. También, se pueden encontrar productos comerciales fabricados a partir de microalgas como la Spirulina o la Chlorella, por ejemplo, CBFERT y Naturplasma, respectivamente 34 o a partir de la combinación de ambas como el producto conocido como Naturvita 35.

Usos y efectos de las algas en la agricultura

Los efectos que se logran con los extractos de algas, dependen en gran medida del efecto sinérgico de la acción de todos los componentes, no pudiendo aislar el efecto por sí sólo de cada uno de los principios activos 37. Estos efectos se logran con concentraciones bajas de los extractos, llegando a utilizar proporciones de 1:1000 15. Estos efectos, también van a depender de la forma en que sean aplicados estos extractos, pudiendo ser aplicados directamente al suelo, mediante aspersión foliar, por peletización a las semillas, tratamiento post-cosecha o por la combinación de algunos de ellos, siendo la combinación del tratamiento del suelo y la aspersión foliar el modo de aplicación más utilizado 1,3,7,17-19,37. En esta última combinación, se enriquece el suelo con algunos componentes necesarios para lograr una adecuada germinación de las semillas y emergencia de las plantas, así como un mejor crecimiento inicial de las mismas y luego, la aplicación foliar beneficiará tanto el desarrollo vegetativo como reproductivo de las plantas, lo cual se puede traducir en una estimulación del rendimiento y una mejor calidad de la cosecha.

Entre los efectos de las algas y sus extractos, se encuentran; la estimulación de la germinación de las semillas 15,38, el crecimiento de las plantas 1,5,18,19,24,31 y la floración y el de retrasar la senescencia 2,4. Por otra parte, estimulan el crecimiento de las raíces, adelantan la maduración de los frutos 4, aumentan la tolerancia de las plantas a estrés abiótico como la salinidad, sequía, altas temperaturas y heladas y poseen efectos fortificantes 2,4,15-23.

Las algas, también actúan en los procesos que desencadenan los mecanismos de defensa e inmunidad de las plantas 3,7,26,39, reducen la infestación por nemátodos 40 e incrementan la resistencia a enfermedades fúngicas y bacterianas 41,42; así como incrementa la resistencia al ataque de ácaros, pulgones, araña roja, mosca blanca, áfidos y nemátodos 15. En estudios recientes, se ha demostrado el potencial de los extractos de algas para el control de diversos tipos de hongos, ya que las plantas tratadas han aumentado su resistencia a enfermedades causadas por Fusarium sp., Botrytis sp., y Alternaria sp.7,24,43.

Varios estudios han indicado que cuando se aplican las algas o sus derivados al suelo, sus enzimas provocan o activan en él reacciones de hidrólisis enzimáticas catalíticas reversibles; además, hidratan y reestructuran el suelo 1,17,20,24. A diferencia de los fertilizantes químicos, las algas liberan más lentamente el nitrógeno y son ricas en macro y microelementos 1,12-16; por lo que se han utilizado ampliamente como fertilizantes del suelo 6,12,44. También, se han empleado para reducir la cantidad de sodio intercambiable, lo que conduce a la recuperación de los suelos sódicos 45.

Hay que destacar el efecto de las algas en diversos procesos fisiológicos de las plantas, tales como: la fotosíntesis 22, la respiración y la movilización de nutrientes hacia los órganos vegetativos 39,46. Además, promueven la diversidad y acción microbiana en el suelo 1,9,12,17,20, creando así un medio adecuado para el desarrollo radical de las plantas 14,22,24.

Biofertilizantes a base de algas como alga enzimas, turbo enzimas y algarrot, aplicados al suelo y por vía foliar, a una plantación de vid (Vitis vinífera) cv Shiraz, incrementaron la tasa de asimilación del CO2 y redujeron la tasa de evapotranspiración, lo que resultó en un incremento de la eficiencia del uso de agua y en la mejora de los frutos 27.

Por otra parte, se ha demostrado que el tratamiento de plantas de arroz con algas verde-azuladas, incrementó la producción de los granos. En países como la India y el Sudeste Asiático, donde el arroz es el componente principal de la alimentación, la utilización de las algas como fertilizantes naturales se ha presentado como un método más que interesante 47. Además, en condiciones de aniego, estas algas le proporcionan al suelo materia orgánica, vitalidad, productividad y fertilidad, mejora sus propiedades físicas y químicas y los microorganismos del suelo aumentan la capacidad de metabolizar el nitrógeno molecular, aumentan la liberación de parte del nitrógeno fijado y la solubilidad del fósforo insoluble 36.

En estudios realizados en maíz, con extractos de lípidos obtenidos a partir de microalgas se redujo la fertilización mineral y la productividad aumentó 48.

En frutales, cereales, hortalizas de hojas y frutos, orquídeas y Arabidopsis thaliana, se constató un efecto bioestimulante, defensa frente a enfermedades (actúa como elicitor y estimula la síntesis de fitoalexinas), protección contra estrés salino, hídrico y térmico y aumento del rendimiento y en cítricos (aplicando en suelo además de la aplicación foliar), estimuló la disponibilidad de azúcares, incrementó el tamaño de los frutos y mejoró su calidad e incrementó la longitud y el potencial osmótico del tallo 1,4,7,27.

Por otra parte, extractos orgánicos de algas marinas brasileñas mostraron actividad antifúngica contra la antracnosis de plátano y papaya 49 y extractos acuosos y orgánicos de Sargassum vulgare, aplicados a diferentes concentraciones en tubérculos de papa (Solanum tuberosum L.), mostraron una actividad antifúngica contra Pythium aphanidermatum, donde se observó la mayor actividad cuando se utilizó el extracto metanólico 26.

El alga parda Ascophyllum nodosum es una de las más utilizadas en la agricultura a nivel internacional, lo cual puede deberse a su rica composición en alginatos, manitol, betaínas, polifenoles, oligosacáridos (laminaranos y fucanos), flavonoides, nutrientes (nitrógeno, fósforo, potasio, calcio, hierro, magnesio, zinc, sodio y azufre) y aminoácidos 1,26,27,50 y al hecho de que esta alga abunda en las costas marinas. Entre los efectos alcanzados con esta alga se pueden citar:

El incremento de la masa y el tamaño del fruto, así como la aceleración de la fase de maduración por la aplicación de extractos de esta alga en kiwi 50.

La estimulación del crecimiento y del consumo de calcio, potasio y cobre de las plantas, así como el incremento del tamaño, masa, la firmeza y la producción de frutos en el cultivo de la vid por la aplicación foliar de extractos de esta 1,51.

La promoción del crecimiento, del contenido de clorofilas, N, K, Fe, Mn y Zn en las hojas de plantas de manzana por la aplicación foliar de extractos de esta alga (2 mL L-1) junto a aminoácidos (0,5 mL L-1). Además, la producción de frutos incrementó con la aplicación del extracto solo y en combinación con los aminoácidos 52.

El incremento del área foliar y del contenido de clorofilas, carbohidratos, nitrógeno y zinc en las hojas de plantas de melocotón por la aspersión foliar a una concentración de 4 mL L -1 (53) .

El incremento del contenido total de fenoles, flavonoides totales e isotiocianatos totales en dos cultivares de brócoli por la aplicación de extractos de esta alga 54.

La estimulación de la germinación y la disminución del tiempo de emergencia de las plantas en el cultivo de habichuela por la inmersión de semillas en un extracto de esta alga a una concentración de 0,8 mL L-1 durante 15 minutos 55.

La estimulación del crecimiento y el rendimiento de plantas de cebolla por las aplicación de un extracto de esta alga con una dosis de 2,5 g m-2 (56.

En cambio, las algas del orden de Corallinales (Coralinas), al presentar su composición rica en carbonatos, se han utilizado como acondicionadores de suelo, ya que corrigen el pH en suelos ácidos y aportan a su vez, numerosos elementos traza 24.

En cuanto al alga Acutodesmus dimorphus, la aplicación de extractos celulares a las semillas en concentración de 0,5 g mL-1 incrementó la velocidad de germinación; mientras que la aplicación foliar a una concentración de 3,75 g mL-1 aumentó la altura de la planta y la cantidad de ramas y flores y la mezcla de 50 y 100 g con el suelo para macetas, 22 días antes del trasplante, estimuló significativamente el crecimiento y el número de ramas y flores 57.

Características generales de la Spirulina y efectos de la aplicación en la agricultura

La Spirulina (Arthrospira platensis) es un tipo de alga verde-azul, que posee un gran interés en el campo de la biotecnología, siendo muy explotado su uso farmacéutico y como alimento humano y animal, debido a que se cultiva en muchos lugares del mundo por su alto valor nutricional 25,58.

La Spirulina tiene aproximadamente del 60 -70 % de su masa seca en proteínas con alta biodisponibilidad. Es el organismo terrestre y acuático de mayor contenido proteico y mejor aminograma y digestibilidad 8; por lo que es muy utilizada como fuente de aminoácidos para el hombre, los animales y para las plantas. Además, contiene ácidos grasos poliinsaturados esenciales y vitaminas 25, así como xantinas, ficobiliproteínas 25,59, carbohidratos, nitrógeno, fósforo, potasio, calcio, hierro, manganeso, zinc 60. Presenta también un alto contenido en vitaminas B12, B1, B2, B6 y E, biotina, ácido pantoténico, ácido fólico, inositol y niacina 39, gran riqueza en α- y ß carotenos 25,61, ficocianina, considerables cantidades de ácido α-linolénico (ácido graso poliinsaturado con diferentes efectos beneficiosos), una alta concentración de fitohormonas, oligoelementos, antioxidantes y polisacáridos, por lo tanto, es un complemento biológico excelente 62. Además, se ha identificado en esta alga clorofila a, xantofilas y lípidos 24.

Aplicación de la Spirulina y sus extractos en la agricultura

Con el devenir de la agricultura sostenible, el uso de la Spirulina ha ido aumentando con estos fines. Se ha demostrado que activa el sistema inmune de las plantas, generando mayores producciones, de mayor calidad y más resistentes a enfermedades y al estrés ambiental, así como una mayor germinación y un mayor enraizamiento cuando se aplica al suelo. Al comparar un fertilizante a base de Spirulina con un fertilizante químico, algunos autores han encontrado que a pesar de que este posee un contenido inferior de N-P-K, el fertilizante a base de esta alga estimula el crecimiento de los cultivos de manera similar al fertilizante químico, debido a que posee cantidades superiores de otros elementos (calcio, hierro, manganeso, zinc y selenio) que ayudan a moderar las cantidades de nutrientes requeridos por las plantas 60. Además, extractos fenólicos de Spirulina se ha demostrado que presentan actividad antifúngica contra Fusarium graminearum61.

Los efectos que la aplicación de Spirulina ha provocado en diferentes especies vegetales, han sido informados por diversos autores. Así, en Amaranthus gangeticus, se ha encontrado que la imbibición de las semillas y la aplicación foliar de extractos de Spirulina incrementaron los niveles de proteínas 62 y de hierro en las plantas 63. De igual forma, se informó que la imbibición de semillas de Phaseolus aureus y Solanum lycopersicum L., en extractos de esta especie, aumentó los niveles de Zn en las plantas 64.

En la especie Solanum melongena L. la aplicación de un fertilizante comercial a base de Spirulina incrementó el rendimiento de las plantas sin afectar los niveles foliares de N, P, K y Na ni los indicadores de calidad del mismo 65. La aplicación foliar de un fertilizante similar, mantuvo los indicadores de calidad de las plantas de Lactuca sativa L. después de la cosecha, preservando el contenido de sólidos solubles, acidez titrable, vitamina C, clorofila a y clorofilas totales 66.

En habichuela, la aplicación foliar de un extracto acuoso estimuló el crecimiento, las concentraciones de clorofilas, nitrógeno, fósforo y potasio; así como la cantidad y calidad de las semillas 67.

También se han informado los efectos de la combinación de extractos de Spirulina con otros biofertilizantes. Por ejemplo, en plantas de Origanum vulgare L., la combinación de extracto de Spirulina con un biofertilizante a base de bacterias estimularon significativamente el crecimiento, el rendimiento y la producción de aceites esenciales 68; mientras que en plantas de Solanum tuberosum L. la combinación de extractos de Chlorella vulgaris y Arthrospira platensis mejoraron las condiciones vitales de la producción de papa y de semillas híbridas en áreas de Hadúszobosló en la India 45.

Los efectos mostrados están muy relacionados con la composición química de la Spirulina, la cual fue descrita anteriormente, y se conoce que los principios activos que ella posee como proteínas, aminoácidos y carbohidratos ejercen una gran influencia en el crecimiento y desarrollo de las plantas, el contenido de macro y microelementos, estimula la nutrición de las plantas y es utilizada además como agente biofortificante en algunos cultivos. La Spirulina posee, además, reguladores del crecimiento y antioxidantes que son capaces de incrementar la tolerancia de las plantas ante condiciones de estrés ambiental, entre otros.

En Cuba, la Spirulina ha sido ampliamente usada con fines farmacéuticos, cosméticos y nutricionales; sin embargo, esta microalga no ha sido prácticamente utilizada en la agricultura, a pesar de que se conoce su composición química y la influencia que su aplicación pudiera ejercer en el crecimiento y desarrollo de las plantas, así como el beneficio que puede causar en los suelos por la cantidad y calidad de nutrientes que posee. Se conoce sobre algunas investigaciones puntuales realizadas con algunos biofertilizantes a base de Spirulina como, por ejemplo, el CBFERT34, así como un bioestimulante más reciente a base de Spirulina y Vinaza (Spirufert, producto en fase de registro), que se está evaluando su uso foliar en algunos cultivos (datos no publicados). Actualmente, se están realizando algunos estudios para optimizar las dosis, los momentos y el modo de aplicación de este bioestimulante; así como su interacción con otros bioestimulantes producidos en Cuba, con vistas a poder extender el uso del mismo en la agricultura.

Además, resultaría muy beneficioso para la agricultura cubana, el poder contar con extractos de esta cianobacteria y de otras algas marinas, que puedan ser aplicados tanto al suelo como a semillas y plantas, para no sólo estimular el crecimiento y el rendimiento, sino mejorar la calidad de las cosechas y las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo.

CONCLUSIONES

La utilización de las algas ofrece un gran beneficio para una agricultura sostenible y más respetuosa con el medio ambiente; ya que, ellas son productos naturales, que poseen una diversidad de sustancias que estimulan el crecimiento y el rendimiento de los cultivos; favorecen la actividad microbiana del suelo y mejoran la absorción de nutrientes por las raíces. Además, otorgan a las plantas una eficaz resistencia al estrés abiótico, debido a que contienen sustancias con un alto poder antioxidante.

Si se tienen en cuenta todos los resultados expuestos en esta revisión acerca de los efectos de las algas en la agricultura, la necesidad que existe de incrementar la sostenibilidad de la producción agrícola y estimular la resiliencia de los cultivos ante los efectos adversos asociados al cambio climático; se hace necesario, en Cuba, acelerar las investigaciones relacionadas con la aplicación de las algas y especialmente, de la Spirulina en la agricultura.

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Abd El-Wahab MA Ellabban HM WMA M Combined effect of organic and biofertilizer on herb yield and essential oil production of Origanum Vulgare L plants under sandy soil conditions. J. Agric. Res Kafr El-Sheikh Univ 2016 42 2 178 193 Bibliographic review Algae and their uses in agriculture. An update López-Padrón Indira 1 * Martínez-González Lisbel 1 Pérez-Domínguez Geydi 1 Reyes-Guerrero Yanelis 1 Núñez-Vázquez Miriam 1 Cabrera-Rodríguez Juan A. 1 Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), carretera San José-Tapaste, km 3½, Gaveta Postal 1, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. CP 32 700 Author for correspondence: shari@inca.edu.cu ABSTRACT

The need for sustainable agriculture and consumers of organic products have increased worldwide in recent years. For this reason, the increase in the use of biological products is one of the challenges of modern agriculture. The use of algae is one of the most viable options to use for these purposes. Algae are photosynthetic organisms of simple organization that live in water or in very humid environments. Spirulina is a type of green-blue microalgae, belonging to the genus Arthrospira, which is cultivated in many parts of the world and has a great interest in the field of biotechnology, due to its high nutritional value. With this bibliographic review it is proposed to give an overview and updated on the algae, its classification, its composition, extraction methods and characterization; as well as its uses in agriculture, emphasizing Spirulina for being an algae reproduced in Cuba, more than two decades ago, for cosmetic and pharmaceutical purposes; however, very little used for agricultural purposes.

Key words: biactive products cyanobacteria plants
INTRODUCTION

The inadequate use of chemical products in agriculture has caused the loss of the fertile layer of the soils, has decreased their biodiversity and has eliminated the natural enemies of pests 1.

Today, the indisputable need to protect the environment and fight against the adverse effects caused by climate change in agriculture, has led to the resumption, with great acceptance, of the use of plant extracts and algae, to increase the agricultural yields and for the prevention and treatment of plant diseases. These extracts are biodegradable products with low or no toxicity for animals and humans 2,3.

Algae, mostly belonging to the protist kingdom, are photosynthesizing organisms of simple organization, which live in water or in very humid environments. Prokaryotic cell cyanobacteria are also included in this group 4,5.

When talking about the use of algae as fertilizer, we must go back to the 19th century, when the coastal inhabitants collected the large brown algae carried by the tide, placed them on their land and observed the beneficial effect of these organisms on plants and the agricultural soil 6.

Since the 1950s, the use of algae has been replaced by extracts made from different species of macroalgae. Currently, these extracts have gained acceptance as "plant biostimulators". They induce physiological responses in plants, such as promoting plant growth, improving flowering and yield, stimulating the quality and nutritional content of the edible product, as well as prolonging shelf life. Furthermore, applications of different types of extracts have stimulated plants' tolerance to a wide range of abiotic stress 1.

On the other hand, green algae and cyanobacteria are involved in the production of metabolites such as plant hormones, polysaccharides, antimicrobial compounds, among others, which play an important role in plant physiology and in the proliferation of microbial communities in the soil 7.

Within the group of cyanobacteria is Spirulina (Arthrospira platensis), a cyanobacterium widely used in Cuba in the pharmaceutical and nutritional field, but little exploited in agriculture. However, in the rest of the world its use has been intensifying in the agricultural field thanks to the effects it has on the soil and plants 8,9. Hence the need to carry out research related to the application of algae and especially, of Spirulina in our agriculture, with a view to reducing the use of chemical products, which are so costly for the environment and for the country's economy.

For all the above, this bibliographic review aims to give an overview and updated on algae in general and the effects that are achieved in plants with the application of these, emphasizing Spirulina.

Algae classification

There are some differences regarding the classification of algae; however, in general, they can be divided into three broad categories: microalgae, macroalgae, and true vascular plants, which in turn are subdivided into different groups (Table 1) 4,5,10-13.

Classification of algae

Type of algae Characteristics
Microalgae
Phylo-pyrophytes (dinoflagellates) They are mostly single-celled, having two flagella of different length. The cell is naked or has a more or less hard cover. They present a parasitic or predatory way of life 4,5
Phylo-Chrysophytes Known as yellow algae, they are unicellular or multicellular organisms that gather in colonies. Its main feature is the presence of chromatophores with yellow pigments that give them a golden appearance. They are of variable morphology with and without flagella and in some cases they are by rhizopods moved. They always reproduce vegetatively 8,9) of a more or less hard cover. They present a parasitic or predatory way of life 4,5
Philo-euglenophytes Algae with a very simple structure, the most significant characteristic of which is the presence of a photosensitive pigment stain. They have one or two flagella, which allows them to change their shape and multiply by longitudinal division 4,8,9).
Phylo-bacillaryophytes (diatoms) They are the well-known diatoms. They are solitary forms that form star colonies 4,5.
Cyanophyceae Known as blue-green algae (cyanobacteria), they are a type of photosynthesizing bacteria. They can resist extreme conditions of salinity, temperature and pH, because they produce mucilaginous envelopes that isolate them from the external environment when sudden changes occur 8,9
Macroalgae
Chlorophytes Known as green algae, they are unicellular or multicellular organisms of highly variable shapes. Most microscopic species are native to freshwater; although there are numerous marine groups that reach large sizes. They multiply by cell division sexually or by the fusion of two gametes of different sizes (8-11).
Pheophytes Algae that reach sizes up to 100 m. Although they have chlorophylls, brown pigments hide them, so they have brown or brown coloration. These algae are typical of salt water, living very few in fresh water 8-11. This group of algae is the most widely used in agriculture, with Ascophyllum nodosum being among the most widely used in the group for these purposes 11-15.
Rhodophytes They are as red algae known, with lengths ranging from a few centimeters to a meter or so and comprise typical species of deep-sea marine waters, areas where other species cannot survive due to the lack of light. They are red, although they do not always have this color, sometimes they are purple, or even brownish red, despite this, they have chlorophyll. They reproduce sexually and asexually and have complicated cycles of alternation of generations 8-11.
True vascular plants
The true vascular or carophyte plants are very complex algae, mostly green in color, frequent on the banks of rivers and lakes, which reproduce sexually or vegetatively 8,9

Chemical composition of algae

The chemical composition of algae, like those of plants, is closely related to their location and the conditions of the place where they grow, strongly depending on the availability of nutrients, light, salinity, depth, presence of freshwater currents and of course, contamination or heavy metal content of the water 2.

In algae, phytohormones and growth regulators have been identified (cytokinins, auxins, gibberellins, betaines, abscisic acid and brassinosteroids) 15,17-22, matrix and reserve polysaccharides (alginates, carrageenans, agar, ulvans, mucopolysaccharides and its oligosaccharides, fucoidane, laminaran, starch, and fluroid) 1,7,22-24. Also as oligosaccharides, biotoxins, and antioxidant compounds (polyphenols, bromophenols, flavonoids, fluoroglucinol polymers, coumarins, flavonones, fluorothanins, protoanthocyanins, polyhalogenated diterpenes and monoterpenes, halogenated ketones and isoprenoid compounds) 7, chlorophylls and carotenes 24,25, xanthophylls 24. Minerals as (iron, calcium, magnesium, phosphorus, iodine, nitrogen, potassium, barium, boron, cobalt, copper, magnesium, manganese, molybdenum, nickel and zinc), organic matter 1,13,14,16,19,20,24,26, mannitol 16-18, vitamins, amino acids and proteins 1,2,12,13,17,19,20,24,25,27 , alginic acids, fulvic acids and other organic acids (palmitic, butyric, oleic, linoleic 2,16,19,27,28), enzymes 18,19, sterol and fucosterol (16).

A rich composition that algae possess is responsible for the beneficial effects that its application causes in plants, due to the role that many of these compounds play in their various physiological processes.

Extraction methods of the active principles of algae

To the extent that the processes from collection to extraction of the active ingredients are well adjusted, the results obtained in the field will be the best. In general, most of the extractive processes must include cell disruption to release the components of interest to the extract 3.

Processes may include alkali extraction 1,15,23, acid extraction 1,15, suspension cell rupture 1,15, enzyme digestion 3, high pressure water extraction 23,29, extraction with chemical solvents 24,30, assisted extraction with microwaves 23,29,30 and extraction with supercritical fluids (CO2) 23,29. Sometimes, simply, a drying followed by a spray and the powder is used to be to the ground applied. Many of these processes are carried out in most cases using low temperatures so as not to damage any metabolite 1,15.

Next, the extraction processes that have been most used will be described.

Extraction with alkalis

This method was developed in the 1940s and consists of the use of a base (generally potassium hydroxide), together with the application of heat. The algae used are dried at high temperatures (>100 ºC) to facilitate storage and the product obtained generally has a high pH; all this leads to a denaturation of active ingredients that result in a drastic loss of their properties 1,15,16,23. This means that although this method was one of the most widely used, it is not one of the most feasible to obtain extracts with a large number of benefits.

Extraction with chemical solvents

In this method, a set of chemical solvents with different polarities are used for the extraction of their active ingredients, the most used being water and hydroalcoholic solutions and high temperatures are not used (19,21-23,25,26,29). The fact of not using high temperatures, or chemical solvents that drastically affect the pH, makes this one of the preferred methods since the properties of the active principles of the algae are not affected.

Extraction with supercritical fluids (CO<sub>2</sub>)

This method does not apply either chemical solvents or high temperatures. The raw material used has to be fresh, so the production plants have to be close to the coast. In this method, the algae is to very small particles crushed and it is to high pressure subjected, to promote the extraction of the active ingredients. Since no high temperatures are applied at any stage of the process and chemical solvents are not used either, the active principles are conserved and the pH is maintained at its physiological level of approximately 4.5 23,29.

The extraction process chosen is key to obtaining a product with the composition necessary to achieve the desired effects 1,3 and they are chosen depending on the composition required. For example, to obtain an extract rich in auxins, alkali extraction is generally used, microwave assisted extraction has been used to obtain an extract rich in polysaccharides 30 and if this is combined with extraction with water at high pressures, an extract rich in fucoidans is obtained. Extraction with 70 % ethanol allows obtaining an extract rich in cytokinins, while using 85 % methanol an extract rich in gibberellins is obtained and using the extraction of supercritical fluids, extracts rich in lipids, volatile metabolites, pigments, are obtained antioxidants, carotenoids, chlorophylls, vitamin E and linoleic acid 23.

Products made from algae

With the aim of expanding the use of algae in agriculture, a wide variety of products is produced currently, including:

Chopped and powdered macroalgae

Algae biomass for these purposes generally comes from the exploitation of natural populations of Ascophyllum, E. Macrocystis, Durvillea, Ecklonia, Fucus, Sargassum, Cystoseira and Laminaria. It is (in the sun or in tobacco-type dryers) dried and chopped and/or ground to give flour. Generally, these are used close to the coastal areas 1.

These flours are "dusted or dissolved in water for hydroponic planting. On the other hand, they are spread to eroded or contaminated soils, slopes, crop fields, etc., in order to fix road slopes and clearings, regenerate poor soils and with toxicity problems, treating grass sports fields and planting steep meadows, among others 1,31.

Liquid algae extracts

In general, liquid algae extracts are used for foliar application as biofertilizers, although they are also applied to the soil. Some commercial extracts contain only macroalgae, although extracts supplemented with trace elements, fishmeal and pesticides are more abundant. Extracts from microalgae (live; eg: Agroplasma) and from cyanobacteria (dead; eg: "GA Gel of algae" and Agro-organic Mediterranean) appeared on the market in the late 90's 31-36.

There is a large number of commercial algae-based biostimulants, most of which are made from the Ascophyllum nodosum algae, examples of these products are Acadian, Fruticrop, Solu-Sea and Stimplex 17,33. In addition, commercial products made from microalgae such as Spirulina or Chlorella exist for example, CBFERT and Naturplasma, respectively 34 or from the combination of both as the product known as Naturvita 35.

Uses and effects of algae in agricultura

The effects achieved with the algae extracts depend largely on the synergistic effect of the action of all the components, and the effect alone cannot be isolated from each of the active ingredients 37. These effects are with low concentrations of the extracts achieved, reaching proportions of 1: 1000 15. These effects will also depend on the way in which these extracts are applied, being able to be applied directly to the soil, by foliar spraying, by pelletizing the seeds, post-harvest treatment or by the combination of some of them, the combination being soil treatment and foliar spraying the most widely used application mode 1,3,7,17-19,37. In this last combination, the soil is with some components enriched necessary to achieve adequate germination of the seeds and emergence of the plants, as well as better initial growth of the same. Then, the foliar application will benefit both the vegetative and reproductive development of the plants, which can be translated into a stimulation of the yield and a better quality of the harvest.

Among the effects of algae and their extracts are; stimulating seed germination 15,38, plant growth 1,15,18,19,24,31 and flowering and delaying senescence 2,4. On the other hand, they stimulate root growth, advance fruit ripening 4, increase plant tolerance to abiotic stress such as salinity, drought, high temperatures and frost, and have fortifying effects (2,4,15 -23).

Algae also act in the processes that trigger plant defense and immunity mechanisms 3,7,26,39, reduce nematode infestation 40 and increase resistance to fungal and bacterial diseases (41,42 ); as well as increases resistance to attack by mites, aphids, spider mites, whiteflies, aphids and nematodes 15. In recent studies, the potential of algae extracts has been shown to control various types of fungi, since the treated plants have increased their resistance to diseases caused by Fusarium sp., Botrytis sp. and Alternaria sp 7,24,43.

Several studies have indicated that when algae or their derivatives are applied to the soil, their enzymes cause or activate reversible catalytic enzymatic hydrolysis reactions; in addition, they hydrate and restructure the soil 1,17,20,24. Unlike chemical fertilizers, algae release nitrogen more slowly and are rich in macro and microelements 1,12-16; therefore they have been widely used as soil fertilizers 6,12,44. In addition, they have been used to reduce the amount of exchangeable sodium, which leads to the recovery of sodium soils 45.

It is worth noting the effect of algae on various physiological processes of plants, such as: photosynthesis 22, respiration and the mobilization of nutrients to the vegetative organs 39,46. Furthermore, they promote diversity and microbial action in the soil 1,9,12,17,20, thus creating an adequate environment for the radical development of plants 14,22,24.

Biofertilizers based on algae such as alga enzymes, turbo enzymes and algarrot, applied to the soil and by foliar route, to a vine plantation (Vitis vinifera) cv Shiraz, increased the rate of CO2 assimilation and reduced the rate of evapotranspiration. It resulted in an increase in the efficiency of the use of water and in the improvement of the fruits 27.

On the other hand, it has been shown that the treatment of rice plants with blue-green algae increased the production of the grains. In countries such as India and Southeast Asia, where rice is the main component of food, the use of algae as natural fertilizers has been presented as a more than interesting method (47. In addition, under watering conditions, these algae provide the soil with organic matter, vitality, productivity and fertility, improves its physical and chemical properties, and soil microorganisms increase the ability to metabolize molecular nitrogen, increase the release of part of the fixed nitrogen and the solubility of insoluble phosphorus 36.

In studies carried out on maize, with lipid extracts obtained from microalgae, mineral fertilization was reduced and productivity increased 48.

In fruit trees, cereals, leafy vegetables and fruits, orchids and Arabidopsis thaliana, a biostimulant effect was found, defense against diseases (it acts as an elicitor and stimulates the synthesis of phytoalexins), protection against saline, hydric and thermal stress and increased performance. In citrus (applying in soil in addition to foliar application), it stimulated the availability of sugars, increased the size of the fruits and improved their quality, and increased the length and osmotic potential of the stem. 1,4,7,27.

On the other hand, organic extracts of Brazilian marine algae showed antifungal activity against anthracnose of banana and papaya 49 and aqueous and organic extracts of Sargassum vulgare, applied at different concentrations in potato tubers (Solanum tuberosum L.), showed an activity antifungal against Pythium aphanidermatum, where the highest activity was observed when the methanolic extract was used 26.

The brown algae Ascophyllum nodosum is one of the most widely used in agriculture internationally, which may be due to its rich composition of alginates, mannitol, betaines, polyphenols, oligosaccharides (laminanes and fucans), flavonoids, nutrients (nitrogen, phosphorus, potassium, calcium, iron, magnesium, zinc, sodium and sulfur) and amino acids 1,26,27,50 and the fact that this algae abounds on the sea coasts. Among the effects achieved with this alga can be mentioned:

The increase in the mass and size of the fruit, as well as the acceleration of the ripening phase by the application of extracts of this algae in kiwi 50.

The stimulation of the growth and consumption of calcium, potassium and copper of the plants, as well as the increase in the size, mass, firmness and fruit production in the vine cultivation by the foliar application of extracts of this 1,51.

The promotion of growth, of the content of chlorophylls, N, K, Fe, Mn and Zn in the leaves of apple plants by the foliar application of extracts of this algae (2 mL L-1) together with amino acids (0, 5 mL L-1). Furthermore, fruit production increased with the application of the extract alone and in combination with amino acids 52).

The increase in the leaf area and the content of chlorophylls, carbohydrates, nitrogen and zinc in the leaves of peach plants by foliar spray at a concentration of 4 mL L-1 (53.

The increase in the total content of phenols, total flavonoids and total isothiocyanates in two broccoli cultivars by the application of extracts of these algae 54.

Stimulation of germination and reduction of the emergence time of plants in the bean crop by immersing seeds in an extract of these algae at a concentration of 0.8 mL L-1 for 15 minutes 55.

The stimulation of the growth and performance of onion plants by the application of an extract of these algae with a dose of 2.5 g m-2 (56.

In contrast, algae of the order of Corallinales (Coralinas), when presenting their carbonate-rich composition, have been used as soil conditioners, since they correct the pH in acidic soils and in turn provide numerous trace elements 24.

As for the Acutodesmus dimorphus algae, the application of cell extracts to the seeds in a concentration of 0.5 g mL-1 increased the germination speed; while foliar application at a concentration of 3.75 g mL-1 increased the height of the plant and the number of branches and flowers and the mixture of 50 and 100 g with the potting soil. 22 days before transplanting stimulated significantly the growth and number of branches and flowers 57.

General characteristics of Spirulina and effects of application in agriculture

Spirulina (Arthrospira platensis) is a type of blue-green algae, which has a great interest in the field of biotechnology, its pharmaceutical use and as human and animal food being highly exploited, because it is cultivated in many parts of the world for its high nutritional value 25,58.

Spirulina has approximately 60 -70 % of its dry mass in proteins with high bioavailability. It is the terrestrial and aquatic organism with the highest protein content and the best aminogram and digestibility 8, reason why it is widely used as a source of amino acids for men, animals and plants. In addition, it contains essential polyunsaturated fatty acids and vitamins 25, as well as xanthines, phycobiliproteins 25,59, carbohydrates, nitrogen, phosphorus, potassium, calcium, iron, manganese and zinc 60.

It also has a high content of vitamins B12, B1, B2, B6 and E, biotin, pantothenic acid, folic acid, inositol and niacin 39. Also, great richness in α- and ß-carotenes 25,61, phycocyanin, considerable amounts of α-linolenic acid (polyunsaturated fatty acid with different beneficial effects), a high concentration of phytohormones, trace elements, antioxidants and polysaccharides, therefore, it is an excellent biological complement 62. Furthermore, chlorophyll a, xanthophylls and lipids have been in these algae identified 24.

Application of Spirulina and its extracts in agriculture

With the evolution of sustainable agriculture, the use of Spirulina has been increasing for these purposes. It has been shown to activate the immune system of plants, generating higher productions, of higher quality and more resistant to diseases and environmental stress, as well as greater germination and rooting when applied to the soil. When comparing a Spirulina-based fertilizer with a chemical fertilizer, some authors have found that although it has a lower NPK content. The fertilizer based on these algae stimulates the growth of crops in a similar way to the chemical fertilizer, because it has higher amounts of other elements (calcium, iron, manganese, zinc and selenium) that help moderate the amounts of nutrients required by plants 60. Furthermore, phenolic extracts of Spirulina have been shown to exhibit antifungal activity against Fusarium graminearum61.

Various authors have reported the effects that the application of Spirulina has caused in different plant species. Thus, in Amaranthus gangeticus, it has been found that the imbibition of the seeds and the foliar application of Spirulina extracts increased the protein 62 and iron levels in the plants 63. Similarly, it was reported that the imbibition of Phaseolus aureus and Solanum lycopersicum L. seeds in extracts of this species, increased Zn levels in plants 64.

In the Solanum melongena L. species, the application of a commercial fertilizer based on Spirulina increased the yield of the plants without affecting the foliar levels of N, P, K and Na or its quality indicators 65. Foliar application of a similar fertilizer maintained the quality indicators of the Lactuca sativa L. plants after harvest, preserving the content of soluble solids, titratable acidity, vitamin C, chlorophyll a and total chlorophylls 66.

In beans, the foliar application of an aqueous extract stimulated growth, chlorophyll, nitrogen, phosphorus and potassium concentrations; as well as the quantity and quality of the seeds 67.

The effects of combining Spirulina extracts with other biofertilizers have also been reported. For example, in plants of Origanum vulgare L., the combination of Spirulina extract with a biofertilizer based on bacteria significantly stimulated the growth, performance and production of essential oils 68. While in Solanum tuberosum L. plants the combination of Chlorella vulgaris and Arthrospira platensis extracts improved the vital conditions of potato and hybrid seed production in Hadúszobosló areas in India 45.

The effects shown are closely related to the chemical composition of Spirulina, which was previously described. It is known that the active ingredients that it possesses such as proteins, amino acids and carbohydrates exert a great influence on the growth and development of plants, the macro and microelements content, stimulates plant nutrition and is used as a bio-fortifying agent in some crops. Spirulina also has growth regulators and antioxidants that are capable of increasing plants' tolerance to environmental stress conditions, among others.

In Cuba, Spirulina has been widely used for pharmaceutical, cosmetic and nutritional purposes. These microalgae has not been practically used in agriculture, despite the fact that its chemical composition and the influence that its application could have on plant growth and development are known, as well as the benefit it can cause in soils for the quantity and quality of nutrients it has. It is known about some specific investigations carried out with some biofertilizers based on Spirulina, such as CBFERT34, as well as a more recent biostimulant based on Spirulina and Vinasse (Spirufert, product in the registration phase), which is being evaluating its foliar use in some crops (unpublished data). Currently, some studies are being to optimize the doses carried out, timing and mode of application of this biostimulant; as well as its interaction with other biostimulants produced in Cuba, with a view to expanding its use in agriculture.

In addition, it would be very beneficial for Cuban agriculture to be able to have extracts of this cyanobacterium and other marine algae, which can be applied to both the soil and seeds and plants, to not only stimulate growth and yield, but also improve the harvest quality and the physical, chemical and biological properties of the soil.

CONCLUSIONS

The use of algae offers a great benefit for a sustainable and more environmentally friendly agriculture; since they are natural products, which have a variety of substances that stimulate the growth and yield of crops; they favor the microbial activity of the soil and improve the absorption of nutrients by the roots. In addition, they give plants an effective resistance to abiotic stress, because they contain substances with a high antioxidant power.

Taking into account all the results presented in this review about the effects of algae in agriculture, the need to increase the sustainability of agricultural production and stimulate the resilience of crops to the adverse effects associated with climate change; it is necessary, in Cuba, to accelerate research related to the application of algae and especially of Spirulina in agriculture.

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