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Bioestimulantes en el crecimiento y rendimiento de soya (Glycine max (L.) Merrill)

  [*] Autor para correspondencia: csjonasse@gmail.com


RESUMEN

Teniendo en cuenta la importancia del cultivo de la soya en el mundo y en particular en Cuba, así como la necesidad de validar bioproductos que permitan incrementar sus rendimientos y conservar nuestro medioambiente, se desarrolló este trabajo con el objetivo de evaluar el efecto de la aplicación de tres bioestimulantes (Azofert-S®, EcoMic® y QuitoMax®) en el crecimiento y el rendimiento del cultivo de soya cv. Incasoy-27. El experimento se condujo en áreas experimentales del Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas, en un suelo Ferralítico Rojo Lixiviado Agrogénico. Se empleó un diseño de bloques al azar con ocho tratamientos y cuatro réplicas, que consistieron en la siembra de semillas sin aplicación de bioestimulantes como control, con la aplicación sola o combinada de los bioproductos y un tratamiento con fertilización mineral. Los biofertilizantes se aplicaron por recubrimiento a la semilla y el QuitoMax® mediante su imbibición durante 15 min. En la fase de floración se determinaron variables del crecimiento y de la simbiosis y en el momento de la cosecha se evaluó el rendimiento agrícola y sus componentes. Los resultados mostraron que la aplicación de Azofert®, EcoMic® y QuitoMax® estimuló las variables de nodulación, colonización micorrízica y el crecimiento del cultivo. El rendimiento agrícola del cultivo se incrementó en un 66 %.

Palabras clave:
micorrizas; Rhizobium; quitosanos; estimulación; leguminosa.

INTRODUCCIÓN

La agricultura se enfrenta al desafío de la producción sostenible de alimentos seguros para abastecer a la población del mundo. La Organización de las Naciones Unidas para la alimentación y la Agricultura (FAO) estima un crecimiento de la población mundial del 13 % en el año 2030 y del 30 % en el 2050, por lo que será necesario un incremento del 70 % en la producción agrícola para solucionar los problemas de desnutrición y garantizar la seguridad alimentaria 1.

La soya representa un cultivo importante en la economía, pues posee un alto valor nutritivo, con valores de 38 - 42 % de proteínas y de 18 - 20 % de aceite. Su consumo se incrementa cada día, debido a la necesidad de utilizar el grano como materia prima en la elaboración de alimentos concentrados para animales y para el consumo humano 2. Este cultivo se encuentra entre los diez de mayor importancia en el mundo, se siembra en más de 90,2 millones de hectáreas, cuya producción mundial supera los 345,96 millones de toneladas, lo cual representa un aumento de 10,52 % en la producción mundial de los últimos años 3.

El nitrógeno (N) y el fósforo (P) son considerados dos de los elementos con mayor influencia en la producción de los cultivos y en particular de la soya 4. Sin embargo, la utilización de estos nutrimentos en forma química es limitada, fundamentalmente por su alto costo y por la incompatibilidad de su uso excesivo con la conservación del medio ambiente, razones por las cuales se utilizan alternativas sustentables capaces de mantener los niveles productivos y su calidad, sin dañar los agroecosistemas 5.

Entre las alternativas agroecológicas que hoy se proponen en Cuba y el mundo, se encuentra la aplicación de bioestimulantes. Estos productos comprenden una amplia gama de compuestos, inóculos de microorganismos o sus derivados, que al ser aplicados en la planta, la semilla o el sustrato, promueven el desarrollo y crecimiento de las raíces, hojas y tallos; además de mejorar la respuesta al estrés abiótico 6.

Dentro de ellos, los microorganismos promotores del crecimiento vegetal ejercen efectos benéficos en el suelo y las plantas 7. Diversos trabajos demuestran la influencia positiva de bacterias del grupo de los rizobios y de hongos micorrízicos arbusculares sobre el rendimiento de la soya 8,9. Por otra parte, el uso de bioestimulantes no microbianos como el quitosano estimula la nodulación, el crecimiento, la protección y el rendimiento de diferentes cultivos 10-12.

El presente estudio tuvo como objetivo evaluar el efecto de la aplicación de los bioestimulantes Azofert-S®, EcoMic® y QuitoMax®, en el crecimiento y en el rendimiento del cultivo de soya cv. Incasoy-27.

MATERIALES Y MÉTODOS
Caracterización del área experimental

La investigación se desarrolló en las áreas experimentales del Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), ubicado en el municipio San José de las Lajas, provincia Mayabeque, Cuba; en el período poco lluvioso, comprendido desde el mes de enero hasta el mes de abril de 2018, en un suelo Ferralítico Rojo Lixiviado agrogénico 13, cuyas características químicas se presentan en la Tabla 1.

Las técnicas utilizadas para el análisis del suelo aparecen descritas en el Manual de técnicas analíticas para los análisis de suelo, foliar, abonos orgánicos y fertilizantes químicos 14.

Diseño experimental

Se empleó un diseño experimental de bloques al azar, formado por ocho tratamientos y cuatro réplicas, separados a 1 m para evitar mezclas entre los diferentes tratamientos. Los tratamientos impuestos fueron: T1 (Control), T2 (NPK), T3 (Azofert-S®), T4 (Azofert-S® + EcoMic®), T5 (EcoMic®), T6 (Azofert-S® + QuitoMax®), T7 (QuitoMax®) y T8 (Azofert-S® + EcoMic® + QuitoMax®). Fertilizante mineral (formula completa 9-13-17), a razón de 120 kg ha-1, se aplicó de fondo antes de la siembra, en todos los tratamientos. El experimento se realizó en dos campañas consecutivas.

Material vegetal y bioestimulantes

Como material vegetal se utilizó semillas de soya certificadas, del cultivar comercial Incasoy-27, procedente del Banco de Germoplasma del Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA).

Y como Bioestimulantes se utilizaron: Azofert-S®, EcoMic® y QuitoMax®, que se producen y comercializan en el Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas.

Azofert-S®, con Registro No. RCF 005/13, a una concentración de 2,9 x 109 UFC mL-1 (Unidades formadoras de colonias), se aplicó a una dosis de 200 mL por cada 50 kg de semilla. EcoMic®, con Registro No. RCF 004/15, y una riqueza fúngica de 20 esporas por gramo de inoculante, se aplicó a una dosis de 4 kg por cada 50 kg de semilla. Estos biofertilizantes se aplicaron sobre las semillas en el momento de la siembra mediante la tecnología de recubrimiento 15.

En el caso del QuitoMax®, con Registro No. RCF 010/17, a una concentración de 4 g L-1, se aplicó mediante la imbibición de la semilla durante 15 min, a la dosis de 0,5 g L-1 por cada 50 kg de semilla.

Variables evaluadas

Los experimentos fueron sembrados en un área experimental de 0,15 ha, con 32 parcelas de 15 m2 cada una, con cuatro surcos (5 m de largo x 3 m de ancho). La distancia entre surcos fue de 0,75 m x 0,05 m entre plantas, para un total de 20 plantas por metro lineal.

A los 35 días después de la siembra (DDS), se tomaron diez plantas al azar en cada parcela (réplica) en los surcos centrales. Se determinó el número de nódulos en raíz principal y totales, la colonización micorrízica y la densidad visual (%), mediante la tinción de raíces 16; la altura de las plantas (cm), la longitud de la raíz (cm), el número de hojas por planta, la masa seca de la parte aérea y de la raíz (g) y el contenido de N, P, K (%) foliar 14. En el momento de la cosecha, a los 96 días después de la siembra (DDS), se determinaron las variables de rendimiento y sus componentes. Para ello se utilizaron las dos hileras centrales de cada réplica, de donde se cosechó 1 m lineal por parcela, y se evaluaron los siguientes indicadores: número de vainas por planta, masa de 100 granos (g) y rendimiento agrícola (kg ha-1, al 13 % de humedad).

Análisis estadístico

Después de comprobar los supuestos teóricos de normalidad y homogeneidad de varianza, se aplicó a cada variable un análisis de varianza de clasificación doble (ANOVA) y cuando hubo diferencias significativas, éstas se verificaron por la prueba de rangos múltiples de Tukey p<0,05. Para el análisis de los datos se empleó el paquete estadístico SPSS versión 19 sobre Windows y los resultados se procesaron en Excel 2013.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Efecto de los bioestimulantes en la nodulación

La inoculación con Azofert-S®, EcoMic® y la aplicación de QuitoMax® en plantas de soya, provocó incremento en el número de nódulos en la raíz principal a los 35 días después de la emergencia. (Figura 1 A). En el número de nódulos totales, sólo la combinación de Azofert-S® + EcoMic® y de los tres bioestimulantes superaron al control (Figura 1 B).

Az (Azofert-S®), EcM (EcoMic®), Qmx (QuitoMax®), DDS (Días después de la siembra)

En el caso de la masa seca de los nódulos totales (Figura 1 C), no se encontraron diferencias significativas entre los tratamientos impuestos; sin embargo, con la aplicación de Azofert-S® en el cultivo del frijol, otros autores encontraron incrementos en la masa seca nodular, en comparación con el tratamiento control 17.

Las tres variables relacionadas con la nodulación mostraron una tendencia similar, con resultados superiores donde se aplicó el Azofert-S® en combinación con EcoMic® y la combinación de los tres bioestimulantes. Otro aspecto a destacar en este experimento, es la presencia de nódulos en el tratamiento control, donde no se inoculó Azofert-S®, lo que indica que, el suelo utilizado contenía estirpes de rizobios compatibles con la soya.

Estos resultados indican que, la acción de inocular una PGPR mediante el bioestimulante Azofert-S®, eleva las concentraciones de estas bacterias en el suelo. La soya tiene la capacidad de establecer simbiosis con bacterias del género Bradyrhizobium residentes en los suelos, no obstante, la inoculación proporciona un número de bacterias mayor y en mejores condiciones fisiológicas, lo que garantiza una mayor efectividad en la infección 18.

La combinación de un inóculo eficiente de Bradyrhizobium con HMA incrementó la nodulación. Se ha informado que la coinoculación de rizobios y HMA es un ejemplo de interacción benéfica, ya que la colonización de las raíces por los HMA estimula el flujo de carbohidratos desde el follaje hasta la raíz y estos carbohidratos constituyen fuentes de carbono indispensables para el crecimiento y funcionamiento de dichas bacterias 19.

El incremento en el número de nódulos en la raíz principal con el tratamiento donde se combinó Azofert-S® + QuitoMax® puede deberse a la similitud estructural de la quitina y los factores de nodulación producidos por estas bacterias, los cuales contienen básicamente un esqueleto compuesto por oligosacáridos de quitina y son responsables de iniciar el proceso de formación del nódulo en las raíces de las leguminosas 20.

Efecto de los bioestimulantes en la infección micorrízica

El comportamiento de los indicadores fúngicos en las plantas a los 35 días DDS, muestran diferencias significativas ante los diferentes tratamientos (Figura 2). En el caso de la frecuencia de colonización micorrízica (Figura 2 A), se encontró que los tratamientos con EcoMic® sólo y la combinación de los tres bioproductos, mostraron los valores superiores, con 30,3 y 33 % de colonización respectivamente, aunque el primero de ellos no se diferenció del tratamiento inoculado con Azofert-S® + EcoMic®, el que alcanzó valores de un 26,75 % de colonización.

Az (Azofert-S®), EcM (EcoMic®), Qmx (QuitoMax®), DDS (Días después de la siembra)

La densidad visual de colonización micorrízica (Figura 2 B), mostró dos grupos de valores: un primer grupo donde se destacaron los tratamientos donde se aplicó Azofert-S® + EcoMic®; EcoMic® y la combinación de los tres bioestimulantes Azofert-S® + EcoMic® + QuitoMax® y un segundo grupo formado por el resto de los tratamientos, sin diferencias significativas entre sí.

De manera similar a lo encontrado en la nodulación para Azofert-S®, los tratamientos donde no se aplicó EcoMic® mostraron valores inferiores en estas variables fúngicas, pero indican la presencia de estos hongos en el suelo, con capacidad para colonizar las raíces de esta leguminosa. Al respecto, se informa que la eficiencia de la inoculación de HMA para promover el crecimiento de las plantas depende de su capacidad para competir con los HMA nativos. Esto se relaciona con la infectividad de la cepa, su capacidad para producir hifas externas, la velocidad de la hifa para colonizar las raíces y su habilidad para mantener niveles de colonización en condiciones competitivas 21

Efecto de los bioestimulantes en el crecimiento y desarrollo de la soya

En la Figura 3 se puede apreciar como fluctuó la altura de las plantas y la longitud de la raíz ante los diferentes tratamientos impuestos. Todos los tratamientos con producto, excepto aquel que contenía EcoMic® solo, incrementaron la altura de las plantas (Figura 3 A) y se destacó con los mayores valores la combinación de Azofert-S® + EcoMic®.

En cuanto a la longitud radical (Figura 3 B), los mayores valores igualmente correspondieron al tratamiento Azofert-S® + EcoMic®, seguido de Azofert-S® + EcoMic® + QuitoMax®, aunque el empleo de los tres bioestimulantes de forma conjunta no se diferenció de los tratamientos Azofert-S® sólo ni de aquel donde se aplicó la fórmula completa NPK. El tratamiento Azofert-S® + QuitoMax® no se diferenció del control.

Az (Azofert-S®), EcM (EcoMic®), Qmx (QuitoMax®), DDS (Días después de la siembra)

Con respecto al indicador número de hojas totales por planta no se observaron diferencias significativas entre los tratamientos empleados (Figura 4 A). Sin embargo, la masa seca de la parte aérea, así como masa seca de la raíz de las plantas de soya a los 35 DDS se encontró un comportamiento diferencial (Figura 4 B y C).

Az (Azofert-S®), EcM (EcoMic®), Qmx (QuitoMax®), DDS (Días después de la siembra)

En cuanto a la masa seca aérea los mayores valores se encontraron en el tratamiento donde se embebió las semillas con QuitoMax®, con diferencias con el tratamiento testigo, pero sin diferencias con el resto de los tratamientos (Figura 4 B). Sin embargo, los mayores valores de acumulación de masa seca radical se encontraron en el tratamiento donde se combinaron los tres bioproductos, seguido por los tratamientos donde se aplicó Azofert-S® + EcoMic® y EcoMic® sólo. El resto de los tratamientos no mostraron diferencias significativas entre ellos (Figura 4 C).

Otros autores encontraron resultados similares, donde combinaciones de HMA y rizobios, incrementaron el crecimiento de las plantas 22, mientras que la combinación de rizobios y quitosanos o brasinoesteroides estimularon el contenido de clorofilas, proteínas y el proceso de fotosíntesis 17.

Por su parte, la red de hifas que crea la infección micorrízica permite explorar un área mayor de suelo 22 y con ello acceder a un mayor contenido de nutrientes, los que permiten un mayor crecimiento.

Resultados con quitosano explican la estimulación de los procesos fisiológicos en la planta y el incremento del tamaño de las células parenquimatosas del floema, lo cual hace más asimilable los nutrientes por la planta y aumenta su crecimiento y desarrollo 12. La aplicación combinada de este compuesto con biofertilizantes (Azofert-S® y/o EcoMic®) beneficia los procesos de suministro de nutrientes 10.

Efecto de los bioestimulantes en el estado nutricional de las plantas

Al analizar el contenido de N, P y K en las plantas (Tabla 2), se encontró un efecto positivo superior con la aplicación de los tres productos de conjunto. En el aporte de N, se destacaron también los restantes tratamientos donde se aplicaron los bioestimulantes, excepto el QuitoMax® sólo, que no se diferenció del control.

Para el contenido de fósforo (P) y potasio (K) además de los tres productos unidos, se destacaron los tratamientos donde se aplicó la fertilización mineral NPK y Azofert-S® + EcoMic®.

Los valores de NPK acumulados en la parte aérea de las platas de soya en los tratamientos donde se aplicaron los bioestimulantes, sin diferencias con el tratamiento con fertilización mineral (Fórmula completa); corroboran el efecto positivo del uso de estos productos en la nutrición 23-25 y en la estimulación de mecanismos para favorecer el crecimiento y desarrollo de las plantas 12.

Efecto de los bioestimulantes en el rendimiento agrícola y sus componentes

El análisis del comportamiento del rendimiento agrícola y de algunos de sus componentes se muestra en la Tabla 3.

No hubo diferencias entre los tratamientos para la variable masa de 100 semillas. En el NVP hubo un efecto positivo de todos los productos y sus combinaciones, excepto del QuitoMax® sólo que no se diferenció del control.

En el rendimiento se destacaron los tratamientos Azofert-S® + EcoMic® + QuitoMax® y Azofert-S® + EcoMic®, con 2 233 y 2 122 kg ha-1, respectivamente. Estos resultados superaron al tratamiento fertilizado en un 14 y 9 % y al control en 66 y 57 %, respectivamente. Le siguen en resultados positivos el tratamiento fertilizado, que no se diferenció de Azofert-S® + EcoMic®, ni de Azofert-S® + QuitoMax®, pero estos últimos superaron al control en 36 y 34 %, respectivamente. Los tratamientos donde se aplicaron Azofert-S®, EcoMic® y QuitoMax® sólos también superaron al control en 21, 20 y 13 % del rendimiento, respectivamente.

Los resultados de rendimiento se corresponden, en general, con los resultados que se obtuvieron en las variables de nodulación, de colonización micorrízica, de crecimiento y en el contenido de nutrientes de las plantas a los 35 DDS. De manera similar, otros autores encontraron que la aplicación de Azofert-S® en combinación con QuitoMax®, estimularon el número de vainas por plantas y el rendimiento agrícola de soya cv. INCAsoy-27 26, así como el en el cultivo del frijol cv. CC-25-9N 17.

CONCLUSIONES

  • La aplicación de los bioestimulantes Azofert-S®, EcoMic® y QuitoMax® a las semillas de soya cv. Incasoy-27, incrementa la nodulación la colonización micorrízica y el crecimiento del cultivo.

  • La aplicación conjunta de los bioproductos aumentó la concentración de NPK de las plantas respecto al control absoluto, particularmente cuando se aplicaron de forma combinada, e igualó los niveles de estos macroelementos en el control fertilizado con NPK. La triple combinación de los bioproductos aumentó significativamente el rendimiento de todos los tratamientos, excepto de la combinación de Azofert-S® + EcoMic®, con un incremento del 66 y del 14 % del rendimiento.

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Recibido: 04/11/2019

Aceptado: 16/05/2020

 

 


Los autores de este trabajo declaran no presentar conflicto de intereses.

Este artículo se encuentra bajo licencia Creative Commons Reconocimiento-NoComercial 4.0 Internacional (CC BY-NC 4.0)

La mención de marcas comerciales de equipos, instrumentos o materiales específicos obedece a propósitos de identificación, no existiendo ningún compromiso promocional con relación a los mismos, ni por los autores ni por el editor.


Traducir DocumentoOriginal article

Bioestimulants in soybean (Glycine max (L.) Merrill) growing and yield

  [*] Author for correspondence: csjonasse@gmail.com


ABSTRACT

Taking into account the importance of soybeans culture in the world and particularly in Cuba, as well as the need to validate bioproducts which can increase their yields and preserve our environment, this work was developed. The aim was to evaluate the effect of the application of three biostimulants (Azofert-S®, EcoMic® and QuitoMax®) in the growth and yield of soybean cultivation cv. Incasoy-27. The experiment was conducted in experimental areas of the National Institute of Agricultural Sciences, in an agrogenic leachate Red Ferralitic soil. A randomized block design with eight treatments and four replicates was used, which consisted of sowing seeds without the application of biostimulant, as control, with the application of each biostimulant or their combination. A treatment with mineral fertilization was used. The biofertilizers were applied by seed coating and QuitoMax® by its imbibition during 15 min. In flowering phase, growth and symbiosis variables were determined and at harvest time, the crop agricultural performance and its components were also determined. The results showed that the application of Azofert®, EcoMic® and QuitoMax® stimulated nodulation, mycorrhizal colonization, growing and soybean yield.

Key words:
mycorrhiza; Rhizobium; chitosan; stimulation; leguminous.

INTRODUCTION

Agriculture faces the challenge of sustainable production of safe food to supply the world's population. The Food and Agriculture Organization of the United Nations (FAO) estimates a world population growth of 13 % in 2030 and 30 % in 2050, which will require a 70 % increase in production to solve malnutrition problems and guarantee food security 1.

Soy represents an important crop in the economy, as it has a high nutritional value, with values of 38-42 % protein and 18-20 % oil. Its consumption increases every day, due to the need to use grain as a raw material in the preparation of concentrated animal feed and for human consumption 2. This crop is among the ten most important in the world, it is planted on more than 90.2 million hectares, whose world production exceeds 345.96 million tons, representing an increase of 10.52 % in world production of recent years 3.

Nitrogen (N) and phosphorus (P) are considered two of the elements with the greatest influence on the production of crops and, in particular, soybean 4. However, the use of these nutrients in chemical form is limited, mainly due to their high cost and due to the incompatibility of their excessive use with the conservation of the environment, which is why sustainable alternatives capable of maintaining productive levels and their use are used quality, without damaging agroecosystems 5.

Among the agro-ecological alternatives that are proposed today in Cuba and the world, is the application of biostimulants. These products comprise a wide range of compounds, inocula of microorganisms or their derivatives, which when applied to the plant, the seed or the substrate, promote the development and growth of the roots, leaves and stems; in addition to improving the response to abiotic stress 6.

Within them, plant growth promoting microorganisms exert beneficial effects on the soil and plants 7. Various studies demonstrate the positive influence of bacteria from the rhizobia group and arbuscular mycorrhizal fungi on soybean yield 8,9. On the other hand, the use of non-microbial biostimulants such as chitosan stimulates the nodulation, growth, protection and performance of different crops 10-12.

The objective of this study was to evaluate the effect of the application of Azofert-S®, EcoMic® and QuitoMax® biostimulants, on the growth and yield of soybean cultivar cv. Incasoy-27.

MATERIALS AND METHODS
Characterization of the experimental area

The research was carried out in the experimental areas of the National Institute of Agricultural Sciences (INCA), located in the San José de las Lajas municipality, Mayabeque province, Cuba; in the dry season, from January to April 2018, in an agrogenic leachate Red Ferralitic soil 13, whose chemical characteristics are presented in Table 1.

The techniques used for the analysis of the soil are described in the Manual of analytical techniques for the analysis of soil, foliar, organic fertilizers and chemical fertilizers 14.

Experimental design

A randomized block experimental design was used, consisting of eight treatments and four replicates, separated at 1 m to avoid mixing between the different treatments. The treatments imposed were: T1 (Control), T2 (NPK), T3 (Azofert-S®), T4 (Azofert-S®+EcoMic®), T5 (EcoMic®), T6 (Azofert-S®+QuitoMax®), T7 (QuitoMax®) and T8 (Azofert-S®+EcoMic®+QuitoMax®). Mineral fertilizer (complete formula 9-13-17), at a rate of 120 kg ha-1, was applied thoroughly before sowing, in all treatments. The experiment was carried out in two consecutive campaigns.

Plant material and biostimulants

As plant material, certified soybeans were used, from the commercial cultivar Incasoy-27, from the Germplasm Bank of the National Institute of Agricultural Sciences (INCA).

Biostimulants used were Azofert-S®, EcoMic® and QuitoMax®, which are at the National Institute of Agricultural Sciences produced and marketed.

Azofert-S®, with Registry No. RCF 005/13, at a concentration of 2.9 x 109 CFU mL-1 (Colony forming units), was applied at a dose of 200 mL for every 50 kg of seed. EcoMic®, with Registry No. RCF 004/15, and a fungal richness of 20 spores per gram of inoculant, was applied at a dose of 4 kg for every 50 kg of seed. These biofertilizers were applied to the seeds at planting time using coating technology 15.

In the case of QuitoMax®, with Registration No. RCF 010/17, at a concentration of 4 g L-1, it was applied by imbibing the seed for 15 min, at the dose of 0.5 g L-1 per every 50 kg of seed.

Variables evaluated

The experiments were sown in an experimental area of 0.15 ha, with 32 plots of 15 m2 each, with four furrows (5 m long x 3 m wide). The distance between rows was 0.75 m x 0.05 m between plants, for a total of 20 plants per linear meter.

At 35 days after planting (DAS), ten plants were randomly taken from each plot (replica) in the central rows. The number of total and main root nodules, mycorrhizal colonization and visual density (%) were determined by root staining 16; the height of the plants (cm), the length of the root (cm), the number of leaves per plant, the dry mass of the aerial part and the root (g) and the content of N, P, K (%) foliar 14. At harvest time, 96 days after planting (DAS), the yield variables and their components were determined. For this, the two central rows of each replica were used, from which 1 linear meter per plot was harvested, and the following indicators were evaluated: number of pods per plant, mass of 100 grains (g) and agricultural yield (kg ha-1, at 13 % humidity).

Statistical analysis

After checking the theoretical assumptions of normality and homogeneity of variance, a double classification analysis of variance (ANOVA) was applied to each variable and when there were significant differences, these were verified by Tukey's multiple range test p<0.05 . For the analysis of the data, the statistical package SPSS version 19 on Windows was used and the results were processed in Excel 2013.

RESULTS AND DISCUSSION
Effect of biostimulants on nodulation

Inoculation with Azofert-S®, EcoMic® and the application of QuitoMax® in soybean plants, caused an increase in the number of nodules in the main root 35 days after emergence. (Figure 1 A). In the total number of nodules, only the combination of Azofert-S®+EcoMic® and the three biostimulants outperformed the control (Figure 1B).

Az (Azofert-S®), EcM (EcoMic®), Qmx (QuitoMax®), DAS (Days after planting)

In the case of the dry mass of the total nodules (Figure 1 C), no significant differences were found between the imposed treatments; however, with the application of Azofert-S® in bean cultivation, other authors found increases in dry nodular mass, compared to the control treatment 17.

The three variables related to nodulation showed a similar trend, with superior results where Azofert-S® was applied in combination with EcoMic® and the combination of the three biostimulants. Another aspect to highlight in this experiment is the presence of nodules in the control treatment, where Azofert-S® was not inoculated, which indicates that the soil used contained rhizobia strains compatible with soy.

These results indicate that the action of inoculating a PGPR using the Azofert-S® biostimulant, increases the concentrations of these bacteria in the soil. Soy has the ability to establish symbiosis with bacteria of the Bradyrhizobium genus residing in soils, however, inoculation provides a greater number of bacteria and in better physiological conditions, which guarantees greater effectiveness in infection 18.

The combination of an efficient Bradyrhizobium inoculum with AMF increased nodulation. Coinoculation of rhizobia and AMF has been reported to be an example of beneficial interaction, as colonization of roots by AMF stimulates carbohydrate flow from foliage to root, and these carbohydrates are essential sources of carbon for growth and functioning of said bacteria 19.

The increase in the number of nodules in the main root with the treatment where Azofert-S®+QuitoMax® was combined may be due to the structural similarity of chitin and the nodulation factors produced by these bacteria, which basically contain a composite skeleton by chitin oligosaccharides and are responsible for initiating the nodule formation process in the roots of legumes 20.

Effect of biostimulants on mycorrhizal infection

The behavior of the fungal indicators in the plants at 35 days DAS, show significant differences before the different treatments (Figure 2). In the case of the frequency of mycorrhizal colonization (Figure 2 A), it was found that the treatments with EcoMic® alone and the combination of the three bioproducts, showed the highest values, with 30.3 and 33 % colonization respectively, although the first of them it did not differ from the treatment inoculated with Azofert-S® + EcoMic®, which reached values of 26.75 % colonization.

Az (Azofert-S®), EcM (EcoMic®), Qmx (QuitoMax®), DAS (Days after planting)

The visual density of mycorrhizal colonization (Figure 2 B) showed two groups of values: a first group where the treatments where Azofert-S®+EcoMic® was applied were highlighted; EcoMic® and the combination of the three Azofert-S®+EcoMic®+QuitoMax® biostimulants and a second group formed by the rest of the treatments, without significant differences between them.

Similar to what was found in the nodulation for Azofert-S®, the treatments where EcoMic® was not applied showed lower values in these fungal variables, but indicate the presence of these fungi in the soil, with the ability to colonize the roots of this legume. In this regard, it is reported that the AMF inoculation efficiency to promote plant growth depends on its ability to compete with native AMF. This is related to the infectivity of the strain, its capacity to produce external hyphae, the speed of the hypha to colonize the roots and its ability to maintain colonization levels under competitive conditions 21.

Effect of biostimulants on soybean growth and development

In Figure 3 it can be seen how the height of the plants and the length of the root fluctuated before the different imposed treatments. All the treatments with the product, except the one that contained EcoMic® alone, increased the height of the plants (Figure 3 A) and the combination of Azofert-S®+EcoMic® stood out with the highest values.

Regarding the radical length (Figure 3B), the highest values also corresponded to the Azofert-S®+EcoMic® treatment, followed by Azofert-S®+EcoMic®+QuitoMax®, although the use of the three biostimulants together it did not differ from the Azofert-S® treatments alone or from the one where the full NPK formula was applied. The Azofert-S®+QuitoMax® treatment did not differ from the control.

Az (Azofert-S®), EcM (EcoMic®), Qmx (QuitoMax®), DAS (Days after planting)

Regarding the indicator number of total leaves per plant, no significant differences were observed between the treatments used (Figure 4 A). However, the dry mass of the aerial part, as well as the dry mass of the root of soybean plants at 35 DAS, found a differential behavior (Figure 4 B and C).

Az (Azofert-S®), EcM (EcoMic®), Qmx (QuitoMax®), DAS (Days after planting)

As for the aerial dry mass, the highest values were found in the treatment where the seeds were embedded with QuitoMax®, with differences with the control treatment, but without differences with the rest of the treatments (Figure 4B). However, the highest values of radical dry mass accumulation were found in the treatment where the three bioproducts were combined, followed by the treatments where Azofert-S®+EcoMic® and EcoMic® only were applied. The rest of the treatments did not show significant differences between them (Figure 4C).

Other authors found similar results, where combinations of AMH and rhizobia increased plant growth 22, while the combination of rhizobia and chitosans or brassinosteroids stimulated the content of chlorophylls, proteins, and the process of photosynthesis 17.

For its part, the network of hyphae that creates the mycorrhizal infection allows exploring a larger area of soil 22 and thus accessing a greater content of nutrients, which allow for greater growth.

Results with chitosan explain the stimulation of the physiological processes in the plant and the increase in the size of the phloem parenchymal cells, which makes the nutrients more assimilable by the plant and increases their growth and development 12. The combined application of this compound with biofertilizers (Azofert-S® and EcoMic®) benefits the nutrient supply processes 10.

Effect of biostimulants on the nutritional status of plants

When analyzing the content of N, P and K in the plants (Table 2), a superior positive effect was found with the application of the three joint products. In the N contribution, the other treatments where biostimulants were applied were also highlighted, except for the QuitoMax® only, which did not differ from the control.

For the phosphorus (P) and potassium (K) content, in addition to the three linked products, the treatments where NPK mineral fertilization and Azofert-S®+EcoMic® were applied were highlighted.

The NPK values accumulated in the aerial part of the soybean plants in the treatments where the biostimulants were applied, without differences with the treatment with mineral fertilization (Complete formula); corroborate the positive effect of the use of these products in nutrition (23, 24, 25) and in the stimulation of mechanisms to promote plant growth and development 12.

Effect of biostimulants on agricultural performance and its components

The analysis of the behavior of agricultural performance and some of its components is shown in Table 3.

There were no differences between the treatments for the variable mass of 100 seeds. In the NVP there was a positive effect of all the products and their combinations, except for the QuitoMax® only that it did not differ from the control.

In the performance, the Azofert-S®+EcoMic®+QuitoMax® and Azofert-S®+EcoMic® treatments stood out, with 2 233 and 2 122 kg ha-1, respectively. These results exceeded the fertilized treatment by 14 and 9 % and the control by 66 and 57 %, respectively. The fertilized treatment followed in positive results, which did not differ from Azofert-S® + EcoMic®, nor from Azofert-S®+QuitoMax®, but the latter exceeded the control by 36 and 34 %, respectively. Treatments where Azofert-S®, EcoMic® and QuitoMax® alone were applied also outperformed the control in 21, 20 and 13 % of the yield, respectively.

The performance results correspond, in general, with the results obtained in the nodulation, mycorrhizal colonization, and growth and nutrient content variables of the plants to the 35 DDS. Similarly, other authors found that the application of Azofert-S® in combination with QuitoMax®, stimulated the number of pods per plant and the agricultural yield of soybean cv. INCAsoy-27 26, as well as that in bean cultivar cv. CC-25-9N 17.

CONCLUSIONS

  • The application of Azofert-S®, EcoMic® and QuitoMax® biostimulants to soybean cv. Incasoy-27, increases mycorrhizal colonization and culture growth.

  • The joint application of the bioproducts increased the NPK concentration of the plants with respect to the absolute control, particularly when they were applied in combination, and equalized the levels of these macroelements in the NPK-fertilized control. The triple combination of the bioproducts significantly increased the performance of all the treatments, except for the combination of Azofert-S® + EcoMic®, with an increase of 66 and 14 % of the yield.