Cultivos Tropicales Vol. 42, No. 4, octubre-diciembre 2021, ISSN: 1819-4087
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Artículo original

Evaluación de la contaminación por metales pesados y su acumulación en plantas de lechuga (Lactuca sativa L.)

 

iDAmbar Rosa Guzmán-Morales*✉:ambar@unah.edu.cu

iDOrestes Cruz-La Paz

iDRamiro Valdés-Carmenate

iDPedro A. Valdés-Hernández


Universidad Agraria de La Habana “Fructuoso Rodríguez Pérez”, carretera a Tapaste y Autopista Nacional, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, CP 32 700.

 

*Autor para correspondencia: ambar@unah.edu.cu

Resumen

Una especie de planta considerada bioindicadora de la presencia de metales pesados en los suelos es la lechuga, consumida por la población de forma fresca, encontrándose en sus hojas las mayores concentraciones. La investigación se realizó en áreas aledañas a la Empresa Cerámica Blanca “Adalberto Vidal” del Consejo Popular de Jamaica, en San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, con el objetivo de evaluar la extracción de metales pesados por plantas de lechuga en condiciones de producción. Se realizó un muestreo aleatorizado del suelo y cultivo. Se determinó el contenido de metales pesados por Fluorescencia de Rayos X-Dispersiva en Energías y se estimó el coeficiente de transferencia en el cultivo. Los valores obtenidos fueron comparados con los límites máximos permisibles y los niveles peligrosos para suelo y plantas, propuestos en la literatura. Los resultados mostraron que el suelo está contaminado por los metales Ni, Cu y Pb. En el cultivo se encontró la acumulación de siete metales pesados estudiados (Fe, Co, Zn, Mn, Cu, Ni y Pb) en niveles elevados y la mayor acumulación es en la parte aérea, lo cual representa un peligro para la seguridad alimentaria local.

Palabras clave: 
degradación, polución, toxicidad

Recibido: 24/6/2020; Aceptado: 26/8/2021

CONTENIDO

Introducción

 

Una especie de planta considerada bioindicadora de metales pesados es la lechuga (Lactuca sativa L.), empleada por la población de forma fresca y es en la parte comestible (hojas) donde se acumula la mayor concentración de estos elementos (11. Santos OAA, Grana ALS, Carmenate RV, Goicochea CAB. Contaminación con metales pesados alrededor de la Empresa de Cerámica Blanca “Adalberto Vidal”, San José de las Lajas. Percepción del riesgo. Revista de Gestión del Conocimiento y el Desarrollo Local [Internet]. 2015;2(1):62-7. Available from: https://rcta.unah.edu.cu/index.php/RGCDL/article/view/763 ). A pesar del esfuerzo, en cuanto a educación ambiental, que se ha realizado por parte del Grupo Científico FITOPLANT de la UNAH, aún en las áreas aledañas a la Empresa Cerámica Blanca “Adalberto Vidal” (actual empresa mixta desde el año 2018 SANVIG, S.A.) del Consejo Popular de Jamaica, se continúa cosechando este cultivo con fines alimenticios y de comercialización, ya que no muestra síntomas de toxicidad ante condiciones de estrés metálico (22. Olivares Rieumont S, García Céspedes D, Lima Cazorla L, Saborit Sánchez I, Llizo Casals A, Pérez Alvares P. Niveles de Cadmio, Plomo, Cobre y Zinc en Hortalizas cultivadas en una zona altamente urbanizada de la Ciudad de La Habana, Cuba. Revista internacional de contaminación ambiental [Internet]. 2013;29(4):285-94. Available from: http://www.scielo.org.mx/pdf/rica/v29n4/v29n4a6.pdf ).

Algunas plantas y otros organismos desarrollan un complejo mecanismo fisiológico para minimizar los efectos negativos de los metales pesados, controlando la absorción, acumulación y translocación de estos elementos en el tejido vegetal. Estos mecanismos protegen las células, provocando la tolerancia de las plantas a estos elementos, por lo que técnicas de tratamiento tienen su génesis en la capacidad de diferentes organismos (plantas y microorganismos) para degradar, extraer o inmovilizar los contaminantes orgánicos o inorgánicos del suelo o el agua (33. Alonso-Bravo JN, Montaño-Arias NM, Santoyo-Pizano G, Márquez-Benavides L, Saucedo-Martinez BC, Sánchez-Yáñez JM. Biorecuperación y fitorremediación de suelo impactado por aceite residual automotriz. Journal of the Selva Andina Research Society [Internet]. 2018 [cited 31/08/2021];9(1):45-51. Available from: http://www.scielo.org.bo/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S2072-92942018000100004&lng=es&nrm=iso&tlng=es ). Por ello, son importantes los estudios atribuidos a la presencia de metales pesados y algunos de sus compuestos en zonas agrícolas ubicadas sobre antiguas fundiciones, refinerías, fábricas de aluminio, industria metalúrgica y empresas cerámicas. Algunos de ellos se precipitan en el fango de los alcantarillados, por lo que el cultivo suele contener altas concentraciones de estos metales (44. Delince W, Valdés Carmenate R, López Morgado O, Guridi Izquierdo F, Balbín Arias MI. Riesgo agroambiental por metales pesados en suelos con Cultivares de Oryza sativa L y Solanum tuberosum L. Revista Ciencias Técnicas Agropecuarias [Internet]. 2015;24(1):44-50. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S2071-00542015000100006 ).

Se ha demostrado científicamente que, además de causar algunos de los problemas ambientales más graves, la exposición a metales pesados en determinadas circunstancias, es la causa de daños directos en el hombre, ya que a pesar de considerarse elementos traza son tóxicos alimentarios y sus efectos negativos sobre la salud se manifiestan a largo plazo. Se ha reportado la acción de diferentes metales pesados sobre el incremento de casos de cáncer, lesiones del sistema nervioso y retraso intelectual y mental como resultado del consumo de aguas y alimentos contaminados con estos metales (55. Santana Báez S, Mendoza Martín M, Quevedo Villegas MC, Gutiérrez Disla EJ, Santana Báez S, Mendoza Martín M, et al. Revisión Sistemática sobre los efectos tóxicos de las nanopartículas metálicas en la salud de los trabajadores. Medicina y Seguridad del Trabajo [Internet]. 2018 [cited 31/08/2021];64(252):295-311. Available from: https://scielo.isciii.es/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S0465-546X2018000300295&lng=es&nrm=iso&tlng=es -88. Malpeli A. Contribución de la dieta a la exposición al plomo de niños de 1 a 7 años en La Plata. Encuentro de Centros Propios y Asociados de la CIC [Internet]. 2018;1. Available from: https://digital.cic.gba.gob.ar/handle/11746/8689 ).

El objetivo del trabajo es evaluar la capacidad de extracción de metales pesados por plantas de lechuga en condiciones de producción en las áreas aledañas al vertimiento de residuales de la Empresa Cerámica “Adalberto Vidal” en el municipio de San José de las Lajas.

Materiales y métodos

 

El estudio se realizó en un área agrícola aledaña al vertimiento de los residuales de la Empresa Cerámica Blanca “Adalberto Vidal” en el municipio San José de las Lajas, provincia Mayabeque (Figura 1), ubicada a una distancia de 200 m de la fuente de contaminación y se estableció como suelo patrón un perfil de la Finca “La Asunción”, ubicada en el mismo municipio, en un área no afectada por residuales, es un terreno no cultivado por más de 60 años, con una vegetación espontánea y no recibe tratamiento alguno.

Figura 1.  a) Expulsión y tránsito de los residuales de la Empresa b) área de producción.

Para el montaje del experimento se utilizó un diseño Completamente Aleatorio. Para las matrices en estudio (suelo y cultivo) se tomaron cinco puntos de muestreo con tres réplicas. Los muestreos se realizaron siguiendo diagonales en la parcela: inicio, medio y final, obteniendo al final una muestra única como promedio de los puntos de muestreo. Las muestras de suelo se tomaron manualmente a una profundidad de 0-20 cm, despreciando la capa superficial, con una separación aproximada de 1 m del límite de la parcela, en esta misma condición se tomaron las muestras del cultivo de lechuga (Lactuca sativa L.) var. Black Simpson, en el momento de la cosecha, realizando las determinaciones de metales pesados en raíz, tallo y hojas. Además, se calculó el coeficiente de transferencia a partir de la relación parte aérea/parte radical, que indica hacia donde se translocan los iones metálicos.

Las muestras de suelo se limpiaron (eliminación de piedras, plantas, materias extrañas) y se tamizaron a 125 μm para luego mezclarlas con celulosa en una relación 4:1, después de homogeneizadas, se confeccionaron pastillas “infinitamente gruesas”, prensadas a 15 t. La irradiación de las pastillas se realizó por 6 h de tiempo vivo y el tiempo muerto estuvo en todos los casos por debajo del 1 %.

Los análisis se realizaron en el Laboratorio Analítico del Departamento de Física Nuclear de InSTEC por Fluorescencia de Rayos X-Dispersiva en Energía (99. Yoko Y, Akiko H, Kenji M, Manabu M, Izumi N. High-Sensitive Determination of Inorganic Elements in Spinach Leaves by X-Ray Fluorescence Analysis and Its Application to Identification of Their Production Area. Bunseki Kagaku. 2007 [cited 31/08/2021];56(12):1053-61. Available from: https://jglobal.jst.go.jp/en/detail?JGLOBAL_ID=200902263363794095 ). La determinación de la concentración de metales pesados se realizó con un detector de alta resolución de Si(Li) para la espectrometría de rayos X y una fuente radioisotópica de 238Pu de fotones de baja energía mediante Fluorescencia de Rayos X-Dispersiva en Energía. Se utilizó una cámara de excitación de aluminio con un colimador para la radiación características de 1 cm de diámetro y altura del portamuestra ajustable. La mínima distancia fuente- detector es de 18 mm, la excitación radioisotópica directa fue suministrada por AMERSHAND, la cual tiene un tiempo de vida media de 87 años, una energía de emisión (U-L) de 12-17 KeV, con un esquema de desintegración α. Todos los espectros fueron procesados con el código WinAxil versión 4.5.2.

Para las determinaciones en muestras vegetales del cultivo de lechuga, después de secadas a 70 ºC por separado parte aérea y raíz, se homogenizaron mediante el molinado de las mismas. Posteriormente, se peso 0,1 g de cada una de las partes en una balanza analítica (Sartorius BP121S) y que fueron sometidas a un proceso de digestión con HNO3, HCl (3:1) por 30 min. Los niveles de los metales se determinaron por Espectrofotometría de Absorción Atómica con llama aire-acetileno en el equipo BuckScientific 210 VGP, según procedimiento establecido y validado en el Laboratorio de Análisis Ambiental (1010. Carmenate RV, la Paz OC, Arias MIB, Izquierdo FG, Morales ARG, Pérez MAM, et al. Fitogestión (FITOG-MP): tecnología para recuperar áreas contaminadas con metales pesados. Anuario Ciencia en la UNAH [Internet]. 2018;15(1). Available from: https://revistas.unah.edu.cu/index.php/ACUNAH/article/view/951/1339 ).

En el análisis de los datos experimentales se utilizó el programa estadístico STATGRAPHICS Plus para Windows 5.1. Se realizó la prueba de ANOVA simple para lo cual se estableció un nivel de significación de 0,05 para un 95 % de intervalo de confianza. Se aplicó las dócimas de comparación por Duncan para determinar entre cuáles niveles se estableció la diferencia significativa y para aquellos valores medios que presentaron diferencias significativas, les fueron asignadas letras distintas.

En el caso del estudio de las muestras de suelo, el procesamiento estadístico de los datos consistió en el cálculo de los intervalos de confianza de las medias por tratamientos de las variables evaluadas, para un nivel de confianza del 95 %.

Resultados y discusión

 

Concentración de metales pesados en el suelo

 

Los resultados del análisis de las muestras de suelo, en las áreas agrícolas aledañas al vertimiento de los residuales de la antigua Empresa Cerámica Blanca “Adalberto Vidal” en el municipio San José de las Lajas mostró que las concentraciones de los metales pesados evaluados (Cr, Co, Ni, Cu, Zn, Pb y Fe) fueron superiores a la determinada en el suelo patrón (Tabla 1); con la excepción del Co, donde la diferencia es de cinco unidades y del Fe, 1,41 unidades porcentuales, ya que para este elemento se hace referencia al porciento de su cantidad en la muestra, porque fue seleccionado como metal de referencia para el estudio; poco influenciado por fuentes antropogénicas, debido a los altos niveles naturales de este elemento en la corteza terrestre (1111. Swartjes FA, Rutgers M, Lijzen JPA, Janssen PJCM, Otte PF, Wintersen A, et al. State of the art of contaminated site management in The Netherlands: Policy framework and risk assessment tools. Science of The Total Environment [Internet]. 2012 [cited 31/08/2021];427-428:1-10. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2012.02.078 -1313. Muñiz O, Rodríguez M, Montero A, Miranda BC, De Aguiar AM, Araujo C. Criterios de calidad de los suelos cubanos en relación a metales pesados. 2014:6. Available from: https://xdoc.mx/preview/criterios-de-calidad-de-los-suelos-cubanos-en-relacion-a-metales-5ddc35ef3f621 ).

Tabla 1.  Concentración de metales pesados (mg kg-1) en el suelo que recibe los residuales de la Empresa Cerámica Blanca “Adalberto Vidal” en el municipio de San José de las Lajas.
Muestras Cr ± std Co ± std Ni ± std Cu ± std Zn ± std Pb ± std Fe(%)± std
(mg kg-1)
Patrón 118±42 15±4 84±29 364±98 117±40 90±27 4,54±1
Contaminado 154±38 20±38 317±25 421±32 415±24 173±31 5,95±1
VRa 100 9 35 36 140 85
VIa 380 240 210 190 720 530
LSPb 100 50 75 100 300 100
CTc 100 25 74 55 70 13 5

a-Valores de Referencia (VR) y de Intervención de las Normas Holandesas (1111. Swartjes FA, Rutgers M, Lijzen JPA, Janssen PJCM, Otte PF, Wintersen A, et al. State of the art of contaminated site management in The Netherlands: Policy framework and risk assessment tools. Science of The Total Environment [Internet]. 2012 [cited 31/08/2021];427-428:1-10. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2012.02.078 )

b- Límite Superior Permisible en suelos (1212. Kabata-Pendias A. Trace Elements in Soils and Plants [Internet]. Fourth Edition. 2010 [cited 31/08/2021]. 548 p. Available from: https://www.routledge.com/Trace- Elements-in-Soils-and-Plants/Kabata-Pendias/p/book/9781420093681)

c- Valores reportados para la Corteza Terrestre (1212. Kabata-Pendias A. Trace Elements in Soils and Plants [Internet]. Fourth Edition. 2010 [cited 31/08/2021]. 548 p. Available from: https://www.routledge.com/Trace- Elements-in-Soils-and-Plants/Kabata-Pendias/p/book/9781420093681)

Los valores de concentración de metales pesados del suelo contaminado son superiores a los valores de referencia y en el caso del níquel y el cobre, el valor supera al límite de intervención de dichas normas, lo cual clasifica a dicho suelo como medianamente contaminado en Cr, Co, Zn y Pb y con necesidad de remediación urgente, debido a las concentraciones de Ni y Cu. A su vez estos valores, a excepción del cobalto son superiores a los reportados para la corteza terrestre y los propuestos como Límites Superiores Admisibles (1212. Kabata-Pendias A. Trace Elements in Soils and Plants [Internet]. Fourth Edition. 2010 [cited 31/08/2021]. 548 p. Available from: https://www.routledge.com/Trace- Elements-in-Soils-and-Plants/Kabata-Pendias/p/book/9781420093681).

Para el resto de los elementos analizados el orden decreciente que sigue en aportes de contaminación es Zn, Ni, Pb, Cu y C, con valores de 298, 233, 83, 57 y 36 unidades de diferencias respectivamente entre el suelo contaminado y el suelo patrón, lo que equivale a un porcentaje de 99,33 % para el Zn y 310,66 % para el Ni por encima del límite superior permisible, que son los que mayor aporte realizan (1212. Kabata-Pendias A. Trace Elements in Soils and Plants [Internet]. Fourth Edition. 2010 [cited 31/08/2021]. 548 p. Available from: https://www.routledge.com/Trace- Elements-in-Soils-and-Plants/Kabata-Pendias/p/book/9781420093681).

Estos resultados están relacionados directamente con los desechos provenientes de la Empresa Cerámica Blanca “Adalberto Vidal”, que tiene entre sus materias todo tipo de arcillas y caolines, procedentes de distintas provincias del país: Pinar del Río (Club de Cazadores), Las Tunas (Dumañuelos), Isla de la juventud (Santa Elena), así como feldespatos procedentes de Sancti Spíritus (Pico tuerto), además, otros muchos óxidos resistentes a altas temperaturas, como el corindón (Al2O3), óxido de circonio (ZrO2) o carburo de silicio (SiC) y compuestos orgánicos como el azul de metileno; arcillas que contienen metales pesados en forma de óxidos como por ejemplo: Hierro (Fe), Manganeso (Mn), Aluminio (Al), Silicio (Si), Bario (Ba), Titanio (Ti), Circonio (Zr), y Cinc (Zn), entre otros elementos como Calcio (Ca), Magnesio (Mg) y Sodio (Na) (11. Santos OAA, Grana ALS, Carmenate RV, Goicochea CAB. Contaminación con metales pesados alrededor de la Empresa de Cerámica Blanca “Adalberto Vidal”, San José de las Lajas. Percepción del riesgo. Revista de Gestión del Conocimiento y el Desarrollo Local [Internet]. 2015;2(1):62-7. Available from: https://rcta.unah.edu.cu/index.php/RGCDL/article/view/763 ,77. Guzmán-Morales AR, Paz OC-L, Valdés-Carmenate R. Efectos de la contaminación por metales pesados en un suelo con uso agrícola. Revista Ciencias Técnicas Agropecuarias [Internet]. 2019;28(1). Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S2071-00542019000100004 ,1010. Carmenate RV, la Paz OC, Arias MIB, Izquierdo FG, Morales ARG, Pérez MAM, et al. Fitogestión (FITOG-MP): tecnología para recuperar áreas contaminadas con metales pesados. Anuario Ciencia en la UNAH [Internet]. 2018;15(1). Available from: https://revistas.unah.edu.cu/index.php/ACUNAH/article/view/951/1339 ).

Los metales de mayor concentración en el suelo según los cálculos son Ni, Cu y Pb (Figura 2); se puede apreciar que estos elementos se encuentran en concentraciones superiores a los requeridos por estos niveles establecidos, obteniéndose diferencias estadísticamente significativas respecto a los tres valores con los que se compara.

Letras desiguales difieren significativamente, según Duncan para valores con un 95 % de confianza
Figura 2.  Concentración de Ni, Cu y Pb comparados con los niveles medios aceptables para la producción de alimentos sanos y niveles fitotóxicos.

Las concentraciones de estos elementos (Ni, Cu y Pb) son superiores a los reportados para la media de los suelos agrícolas cubanos (1212. Kabata-Pendias A. Trace Elements in Soils and Plants [Internet]. Fourth Edition. 2010 [cited 31/08/2021]. 548 p. Available from: https://www.routledge.com/Trace- Elements-in-Soils-and-Plants/Kabata-Pendias/p/book/9781420093681-1616. MINISTERIO DE JUSTICIA. Decreto Ley 9/2020 Inocuidad de los Alimentaria (GOC-2020-675-076) [Internet]. 2020. [cited 31/08/2021]. Available from: https://www.gacetaoficial.gob.cu/sites/default/files/goc-2020-o76.pdf ). Al comparar la concentración de estos metales (Ni, Cu y Pb) con los niveles permisibles para alimentos sanos (N.P.A.S), niveles medios fitotóxicos (N.M.F) y niveles en suelos agrícolas cubanos (N.S.A, Cuba).

Todos estos resultados tienen una influencia química-biológica sobre los cultivos que se producen en estas áreas, ya que como se puede comprobar los valores con que se comparan están relacionados con la inocuidad de los alimentos, propiedad que toma interés en la seguridad alimentaria local (1616. MINISTERIO DE JUSTICIA. Decreto Ley 9/2020 Inocuidad de los Alimentaria (GOC-2020-675-076) [Internet]. 2020. [cited 31/08/2021]. Available from: https://www.gacetaoficial.gob.cu/sites/default/files/goc-2020-o76.pdf ). Además, ratificar la importancia de estos estudios, porque los elementos químicos que se estudian en su mayoría son micronutrientes esenciales para el crecimiento y el desarrollo de las plantas (1313. Muñiz O, Rodríguez M, Montero A, Miranda BC, De Aguiar AM, Araujo C. Criterios de calidad de los suelos cubanos en relación a metales pesados. 2014:6. Available from: https://xdoc.mx/preview/criterios-de-calidad-de-los-suelos-cubanos-en-relacion-a-metales-5ddc35ef3f621 ,1515. Youssef MA, Abd El-Gawad AM. Accumulation and translocation of heavy metals in eggplant (Solanum melongena L.) grown in a contaminated soil. J. Energy Environ. Chem. Eng [Internet]. 2018;3:9-18. Available from: https://www.researchgate.net/profile/Mohamed-Youssef-15/publication/330318934_Accumulation_and_Translocation_of_Heavy_Metals_in_Eggplant_Solanum_melongena_L_Grown_in_a_Contaminated_Soil/links/5daf96e14585155e27f7dd2e/Accumulation-and-Translocation-of-Heavy-Metals-in- Eggplant-Solanum-melongena-L-Grown-in-a-Contaminated-Soil.pdf ). Es por ello que el productor aprecia un crecimiento y desarrollo de las plantas, que no muestra síntomas de deficiencia nutricional.

Concentración de metales pesados en el cultivo de Lechuga

 

Al analizar los valores de concentración obtenidos en las muestras de lechuga, en relación con algunos niveles permisibles, se puede comprobar que el cultivo es capaz de extraer varios elementos tóxicos (Fe, Co, Zn, Mn, Cu, Ni, Pb), superando en todos los niveles de concentración suficiente o normal en plantas (S) (44. Delince W, Valdés Carmenate R, López Morgado O, Guridi Izquierdo F, Balbín Arias MI. Riesgo agroambiental por metales pesados en suelos con Cultivares de Oryza sativa L y Solanum tuberosum L. Revista Ciencias Técnicas Agropecuarias [Internet]. 2015;24(1):44-50. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S2071-00542015000100006 ,77. Guzmán-Morales AR, Paz OC-L, Valdés-Carmenate R. Efectos de la contaminación por metales pesados en un suelo con uso agrícola. Revista Ciencias Técnicas Agropecuarias [Internet]. 2019;28(1). Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S2071-00542019000100004 ,1212. Kabata-Pendias A. Trace Elements in Soils and Plants [Internet]. Fourth Edition. 2010 [cited 31/08/2021]. 548 p. Available from: https://www.routledge.com/Trace- Elements-in-Soils-and-Plants/Kabata-Pendias/p/book/9781420093681) e igualmente supera las concentraciones excesivas o tóxicas (E) para todos los metales evaluados, excepto para Mn y Pb (Tabla 2).

Tabla 2.  Concentración de metales pesados (mg kg-1 de MS) en el cultivo de lechuga y su valor del coeficiente de transferencia.
Muestras Fe Co Zn Mn Cu Ni Pb
mg kg-1 de MS
Hojas 974 28 800 114 176 124 174
Raíces 1 098 25 1 145 47 321 93 153
Tallos 4 720 30 637 243 320 160 133
Límites permisibles en plantas S -- -- 30 30 5 0,1-5 --
T -- -- 50 300 5-20 10 10
E -- 1 100 1 000 20-100 10-100 30-300
Coeficiente de transferencia 5,19 2,32 1,26 7,6 1,55 2,94 2,01

(S) Niveles de concentración suficiente o normal en plantas, (T) Niveles tolerables en cultivos agrícolas, (E) Concentraciones excesivas o tóxicas

Existe una elevada acumulación de Fe, Zn y Cu en las raíces, tallos y hojas, con mayor presencia en el Fe y el Zn, que son elementos considerados como tóxicos para los cultivos agrícolas (1717. Del Rio MN, Fu J, Euqué O. Riesgos y peligros relacionados con la inocuidad de los alimentos. Minal Cuba en Calidad y Técnología [Internet]. 2016 [cited 31/08/2021]; Available from: https://minalcuba.cubava.cu/2016/11/23/riesgos-y-peligros-relacionados-con-la-inocuidad-de-los-alimentos/ ). Para el cultivo de la lechuga no resulta perjudicial, pues posee mecanismos fisiológicos que le permiten tomarlos rápidamente y acumularlos en sus partes aéreas, posibilitando que sobreviva en las condiciones de estrés metálico donde se desarrolla la planta (1818. Lama Segura ER. Fitoextracción de plomo en suelos de tres parques por el girasol (Helianthus annuus) inoculado con el hongo micorrítico Glomus intraradices. 2018; Available from: http://repositorio.lamolina.edu.pe/bitstream/handle/UNALM/3499/Lama-Segura-Eduardo-Rodolfo.pdf?sequence=1&isAllowed=y ,1919. Lopes NDR, Cheng Y, Shi W. Management of Soil Contaminants in Guinea-Bissau. International Journal of Environmental Monitoring and Analysis. [Internet]. 2018; 6(1):39-26 Available from: https://www.researchgate.net/profile/Namir_Lopes/publication/330287942_Manag ement_of_Soil_Contaminants_in_Guinea_-_Bissau/links/60d7fa1f299bf1ea9ec3b0a2/Management-of-Soil-Contaminants-in-Guinea-Bissau.pdf ). Por lo tanto, representa un modelo de cultivo económico de referencia para estudiar mecanismos de acumulación de metales, así como los mecanismos de fitoextracción que utiliza la Fitorremediación, como método para remediar áreas vulnerables a la contaminación por metales pesados (1818. Lama Segura ER. Fitoextracción de plomo en suelos de tres parques por el girasol (Helianthus annuus) inoculado con el hongo micorrítico Glomus intraradices. 2018; Available from: http://repositorio.lamolina.edu.pe/bitstream/handle/UNALM/3499/Lama-Segura-Eduardo-Rodolfo.pdf?sequence=1&isAllowed=y ).

En el caso del coeficiente de transferencia calculado (Tabla 2) se observó cómo para todos los elementos evaluados la translocación es desde la parte radical hacia la parte aérea, lo cual corrobora el riesgo de cultivarlo en condiciones de contaminación (1919. Lopes NDR, Cheng Y, Shi W. Management of Soil Contaminants in Guinea-Bissau. International Journal of Environmental Monitoring and Analysis. [Internet]. 2018; 6(1):39-26 Available from: https://www.researchgate.net/profile/Namir_Lopes/publication/330287942_Manag ement_of_Soil_Contaminants_in_Guinea_-_Bissau/links/60d7fa1f299bf1ea9ec3b0a2/Management-of-Soil-Contaminants-in-Guinea-Bissau.pdf ), pues se incumple con la inocuidad de los alimentos (1818. Lama Segura ER. Fitoextracción de plomo en suelos de tres parques por el girasol (Helianthus annuus) inoculado con el hongo micorrítico Glomus intraradices. 2018; Available from: http://repositorio.lamolina.edu.pe/bitstream/handle/UNALM/3499/Lama-Segura-Eduardo-Rodolfo.pdf?sequence=1&isAllowed=y ). Estas condiciones de contaminación por metales pesados en los suelos no deben permitirse para el cultivo de especies agrícolas con fines alimentarios (2020. Siddiqa A, Faisal M. Heavy metals: source, toxicity mechanisms, health effects, nanotoxicology and their bioremediation. In: Contaminants in Agriculture. Springer [Internet]. 2020;117-41. Available from: https://books.google.es/books?hl=es&lr=&id=cS3fDwAAQBAJ&oi=fnd&pg=PA116&dq=Heavy+Metals:+Source,+Toxicity+Mechanisms,+Health+Effects,+Nanotoxicology+and+Their+Bioremediation&ots=fhLsKJSimP&sig=WC5EBGnZpxHlaJV_Bw6YmVvjyAg#v=onepage&q=Heavy%20Metals%3A%20Source%2C%20Toxicity%20Mechanisms%2C%20Health%20Effects%2C%20Nanotoxicology%20and%20Their%20Bioremediation&f=false ,2121. Oficina Nacional de Normalización (NC). Contaminantes metálicos en alimentos- Regulaciones sanitarias. Tercera Edición. [Internet]. NC 493: 2015. p. 9. Available from: https://sistemas.mre.gov.br/kitweb/datafiles/Havana/pt-br/file/NC%20493%202015%20Contaminantes%20metalicos(1).pdf ), ya que en el caso de la lechuga hay una gran acumulación de estos elementos muy elevados en las hojas, que es precisamente su órgano de consumo, además de forma fresca y está clasificada según la literatura, como bioacumuladora y bioindicadora, de metales pesados (2222. González Oliva L, Ferro Díaz J, Rodríguez Cala D, Berazaín R. Métodos de inventario de plantas. In: Diversidad biológica de Cuba: métodos de inventario, monitoreo y colecciones [Internet]. 2017 [cited 31/08/2021]. p. 68-93. Available from: https://www.researchgate.net/profile/Carlos-Mancina/publication/321156956_Diversidad_biologica_de_Cuba_metodos_de_inventario_monitoreo_y_colecciones_biologicas/links/5a178b604585155c26a789e4/Diversidad-biologica-de-Cuba-metodos_de_inventario_monitoreo_y_colecciones_biologicas.pdf ).

Conclusiones

 
  • Los suelos aledaños al vertimiento de la Empresa Cerámica Blanca, en el municipio San José de las Lajas, están medianamente contaminados por los contenidos de Cr, Co, Zn y Pb y con necesidad de remediación urgente, debido a las concentraciones de Ni y Cu, lo que demuestra que son áreas no aptas para uso agrícola.

  • Los valores de los metales pesados en suelo con mayor concentración de Ni, Cu y Pb, superan los niveles permisibles para alimentos sanos, los niveles medios fitotóxicos y los niveles en suelos agrícolas cubanos.

  • El cultivo de lechuga, obtenido en condiciones de contaminación por metales pesados, se muestra como acumulador de los metales Fe, Co, Zn, Mn, Cu, Ni, Pb, superando en todos los niveles de concentración suficiente o normal en plantas.

  • El coeficiente de transferencia calculado para el cultivo de lechuga, indica que todos los metales estudiados se translocan desde la raíz hacia la parte aérea del vegetal, siendo superiores en orden para el caso del Mn, Fe, Ni, Co, Pb.

Recomendaciones

 

Continuar los estudios fisiológicos-bioquímicos de las especies que se cultivan en otras áreas aledañas al vertimiento de los residuales de la Empresa Cerámica Blanca en el municipio San José de la Lajas, para comprobar su nivel de toxicidad, de forma que se alerte sobre el peligro para la seguridad alimentaria de la localidad.

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Cultivos Tropicales Vol. 42, No. 4, octubre-diciembre 2021, ISSN: 1819-4087
 
Original article

Evaluation of heavy metal contamination and accumulation in lettuce (Lactuca sativa L.) plants

 

iDAmbar Rosa Guzmán-Morales*✉:ambar@unah.edu.cu

iDOrestes Cruz-La Paz

iDRamiro Valdés-Carmenate

iDPedro A. Valdés-Hernández


Universidad Agraria de La Habana “Fructuoso Rodríguez Pérez”, carretera a Tapaste y Autopista Nacional, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, CP 32 700.

 

*Author for correspondence: ambar@unah.edu.cu

Abstract

Lettuce is a plant species considered to be a bioindicator of the presence of heavy metals in soils, consumed fresh by the population, with the highest concentrations found in its leaves. The research was carried out in areas surrounding the White Ceramic Enterprise "Adalberto Vidal" of the Popular Council of Jamaica, in San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, with the aim of evaluating the extraction of heavy metals by lettuce plants under production conditions. A randomized sampling of soil and crop was carried out. The content of heavy metals was determined by X-Ray Fluorescence-Energy Dispersive X-Ray and the transfer coefficient in the crop was estimated. Values obtained were compared with the maximum permissible limits and hazardous levels for soil and plants, proposed in the literature. Results showed that the soil is contaminated by Ni, Cu and Pb metals. The accumulation of seven heavy metals studied (Fe, Co, Zn, Mn, Cu, Ni and Pb) was found in the crop at high levels and the highest accumulation is in the aerial part, which represents a danger for local food safety.

Key words: 
degradation, pollution, toxicity

Introduction

 

One plant species considered to be a bioindicator of heavy metals is lettuce (Lactuca sativa L.), which is used fresh by the population and it is in the edible part (leaves) where the highest concentration of these elements accumulates (11. Santos OAA, Grana ALS, Carmenate RV, Goicochea CAB. Contaminación con metales pesados alrededor de la Empresa de Cerámica Blanca “Adalberto Vidal”, San José de las Lajas. Percepción del riesgo. Revista de Gestión del Conocimiento y el Desarrollo Local [Internet]. 2015;2(1):62-7. Available from: https://rcta.unah.edu.cu/index.php/RGCDL/article/view/763 ). Despite the effort, in terms of environmental education, that has been made by the FITOPLANT Scientific Group of the UNAH (Agrarian University of Havana), even in the areas surrounding the White Ceramic Enterprise "Adalberto Vidal" (current joint venture since 2018 SANVIG, S.A.) of the Popular Council of Jamaica, this crop continues to be harvested for food and marketing purposes, since it does not show symptoms of toxicity under conditions of metallic stress (22. Olivares Rieumont S, García Céspedes D, Lima Cazorla L, Saborit Sánchez I, Llizo Casals A, Pérez Alvares P. Niveles de Cadmio, Plomo, Cobre y Zinc en Hortalizas cultivadas en una zona altamente urbanizada de la Ciudad de La Habana, Cuba. Revista internacional de contaminación ambiental [Internet]. 2013;29(4):285-94. Available from: http://www.scielo.org.mx/pdf/rica/v29n4/v29n4a6.pdf ).

Some plants and other organisms develop a complex physiological mechanism to minimize the negative effects of heavy metals, controlling the absorption, accumulation and translocation of these elements in the plant tissue. These mechanisms protect cells, causing plant tolerance to these elements, so that treatment techniques have their genesis in the ability of different organisms (plants and microorganisms) to degrade, extract or immobilize organic or inorganic contaminants in soil or water (33. Alonso-Bravo JN, Montaño-Arias NM, Santoyo-Pizano G, Márquez-Benavides L, Saucedo-Martinez BC, Sánchez-Yáñez JM. Biorecuperación y fitorremediación de suelo impactado por aceite residual automotriz. Journal of the Selva Andina Research Society [Internet]. 2018 [cited 31/08/2021];9(1):45-51. Available from: http://www.scielo.org.bo/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S2072-92942018000100004&lng=es&nrm=iso&tlng=es ). Therefore, studies attributed to the presence of heavy metals and some of their compounds in agricultural areas located over old smelters, refineries, aluminum factories, metallurgical industry and ceramic companies are important. Some of them precipitate in the sewage sludge, so the crop usually contains high concentrations of these metals (44. Delince W, Valdés Carmenate R, López Morgado O, Guridi Izquierdo F, Balbín Arias MI. Riesgo agroambiental por metales pesados en suelos con Cultivares de Oryza sativa L y Solanum tuberosum L. Revista Ciencias Técnicas Agropecuarias [Internet]. 2015;24(1):44-50. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S2071-00542015000100006 ).

It was scientifically demonstrated that in addition to causing some of the most serious environmental problems, exposure to heavy metals in certain circumstances is the cause of direct damage to humans, although they are considered trace elements, they are food toxins and their negative effects on health are manifested in the long term.

The action of different heavy metals has been reported on the increase of cancer cases, nervous system lesions and intellectual and mental retardation as a result of the consumption of water and food contaminated with these metals (55. Santana Báez S, Mendoza Martín M, Quevedo Villegas MC, Gutiérrez Disla EJ, Santana Báez S, Mendoza Martín M, et al. Revisión Sistemática sobre los efectos tóxicos de las nanopartículas metálicas en la salud de los trabajadores. Medicina y Seguridad del Trabajo [Internet]. 2018 [cited 31/08/2021];64(252):295-311. Available from: https://scielo.isciii.es/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S0465-546X2018000300295&lng=es&nrm=iso&tlng=es -88. Malpeli A. Contribución de la dieta a la exposición al plomo de niños de 1 a 7 años en La Plata. Encuentro de Centros Propios y Asociados de la CIC [Internet]. 2018;1. Available from: https://digital.cic.gba.gob.ar/handle/11746/8689 ).

The aim of this study is to evaluate the heavy metal extraction capacity of lettuce plants under production conditions in the areas surrounding the wastewater discharge of the "Adalberto Vidal" Ceramic Enterprise in San José de las Lajas municipality.

Materials and methods

 

The study was carried out in an agricultural area adjacent to the discharge of waste from the White Ceramic Enterprise "Adalberto Vidal" in San José de las Lajas municipality, Mayabeque province (Figure 1), located at a distance of 200 m from the source of contamination and a profile of the "La Asunción" Farm, located in the same municipality, in an area not affected by waste, was established as the standard soil, it is a land not cultivated for more than 60 years, with spontaneous vegetation and does not receive any treatment.

Figure 1.  a) Expulsion and transit of the Enterprise's residuals b) Production area.

A completely randomized design was used to set up the experiment. For the matrices under study (soil and crop) five sampling points were taken with three replicates. Sampling was carried out following diagonals in the plot: beginning, middle and end, obtaining at the end a single sample as an average of sampling points.

Soil samples were taken manually at 0-20 cm depth, disregarding the surface layer, with an approximate separation of 1 m from the plot boundary. Samples of the lettuce crop (Lactuca sativa L.) var. Black Simpson were taken in this same condition at the time of harvest, carrying out determinations of heavy metals in root, stem and leaves. In addition, the transfer coefficient was calculated from the aerial part/root part ratio, which indicates where the metal ions are translocated to.

Soil samples were cleaned (removal of stones, plants, foreign matter) and sieved at 125 μm and then mixed with cellulose in a 4:1 ratio, after homogenization, "infinitely coarse" tablets were made up, pressed at 15 t. The irradiation of the pellets was carried out for 6 h of live time and the dead time was in all cases below 1 %.

The analyses were performed at the Analytical Laboratory of the Nuclear Physics Department of InSTEC by Energy-Dispersive X-Ray Fluorescence (99. Yoko Y, Akiko H, Kenji M, Manabu M, Izumi N. High-Sensitive Determination of Inorganic Elements in Spinach Leaves by X-Ray Fluorescence Analysis and Its Application to Identification of Their Production Area. Bunseki Kagaku. 2007 [cited 31/08/2021];56(12):1053-61. Available from: https://jglobal.jst.go.jp/en/detail?JGLOBAL_ID=200902263363794095 ). The determination of heavy metal concentration was performed with a high-resolution Si(Li) detector for X-ray spectrometry and a 238Pu radioisotope source of low-energy photons by Energy- Dispersive X-Ray Fluorescence. An aluminum excitation chamber with a collimator for the characteristic radiation of 1 cm diameter and adjustable sample holder height was used. The minimum source-detector distance is 18 mm, direct radioisotope excitation was provided by AMERSHAND, which has a half-life of 87 years, an emission energy (U-L) of 12-17 KeV, with an α decay scheme. All spectra were processed with WinAxil code version 4.5.2.

For the determinations in vegetable samples of lettuce crop, after drying at 70 ºC, the aerial and root parts were separately homogenized by grinding them. Subsequently, 0.1 g of each part was weighed on an analytical balance (Sartorius BP121S) and subjected to a digestion process with HNO3, HCl (3:1) for 30 min. Levels of metals were determined by Atomic Absorption Spectrophotometry with air-acetylene flame in BuckScientific 210 VGP equipment, according to the procedure established and validated in the Environmental Analysis Laboratory (1010. Carmenate RV, la Paz OC, Arias MIB, Izquierdo FG, Morales ARG, Pérez MAM, et al. Fitogestión (FITOG-MP): tecnología para recuperar áreas contaminadas con metales pesados. Anuario Ciencia en la UNAH [Internet]. 2018;15(1). Available from: https://revistas.unah.edu.cu/index.php/ACUNAH/article/view/951/1339 ).

The STATGRAPHICS Plus statistical program for Windows 5.1 was used for the analysis of the experimental data. The simple ANOVA test was performed, for which a significance level of 0.05 was established for a 95 % confidence interval. The Duncan's comparison were applied to determine between which levels the significant difference was established and for those mean values that presented significant differences, different letters were assigned to them.

In the case of the study of the soil samples, the statistical processing of the data consisted of calculating the confidence intervals of the means by treatments of the variables evaluated, for a confidence level of 95 %.

Results and discussion

 

Concentration of heavy metals in soil

 

Soil analysis results of samples in the agricultural areas surrounding the discharge of waste from the former White Ceramic Enterprise "Adalberto Vidal" in San José de las Lajas municipality showed that concentrations of the heavy metals evaluated (Cr, Co, Ni, Cu, Zn, Pb and Fe) were higher than those determined in the standard soil (Table 1); with the exception of Co, where the difference is five units, and Fe, 1.41 percentage units, since for this element we refer to the percentage of its quantity in the sample, because it was selected as the reference metal for the study; little influenced by anthropogenic sources, due to the high natural levels of this element in the earth's crust (1111. Swartjes FA, Rutgers M, Lijzen JPA, Janssen PJCM, Otte PF, Wintersen A, et al. State of the art of contaminated site management in The Netherlands: Policy framework and risk assessment tools. Science of The Total Environment [Internet]. 2012 [cited 31/08/2021];427-428:1-10. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2012.02.078 -1313. Muñiz O, Rodríguez M, Montero A, Miranda BC, De Aguiar AM, Araujo C. Criterios de calidad de los suelos cubanos en relación a metales pesados. 2014:6. Available from: https://xdoc.mx/preview/criterios-de-calidad-de-los-suelos-cubanos-en-relacion-a-metales-5ddc35ef3f621 ).

Table 1.  Concentration of heavy metals (mg kg-1) in soil that receives the waste from the White Ceramic Enterprise "Adalberto Vidal" in San José de las Lajas municipality.
Samples Cr ± std Co ± std Ni ± std Cu ± std Zn ± std Pb ± std Fe(%)± std
(mg kg-1)
Pattern 118±42 15±4 84±29 364±98 117±40 90±27 4,54±1
Polluted 154±38 20±38 317±25 421±32 415±24 173±31 5,95±1
RVa 100 9 35 36 140 85
IVa 380 240 210 190 720 530
UPLb 100 50 75 100 300 100
ECc 100 25 74 55 70 13 5

a- Reference Values (RV) and Intervention Values of the Dutch Norms (1111. Swartjes FA, Rutgers M, Lijzen JPA, Janssen PJCM, Otte PF, Wintersen A, et al. State of the art of contaminated site management in The Netherlands: Policy framework and risk assessment tools. Science of The Total Environment [Internet]. 2012 [cited 31/08/2021];427-428:1-10. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2012.02.078 )

b- Upper Permissible Limit in soils (1212. Kabata-Pendias A. Trace Elements in Soils and Plants [Internet]. Fourth Edition. 2010 [cited 31/08/2021]. 548 p. Available from: https://www.routledge.com/Trace- Elements-in-Soils-and-Plants/Kabata-Pendias/p/book/9781420093681)

c- Reported values for the Earth's Crust (1212. Kabata-Pendias A. Trace Elements in Soils and Plants [Internet]. Fourth Edition. 2010 [cited 31/08/2021]. 548 p. Available from: https://www.routledge.com/Trace- Elements-in-Soils-and-Plants/Kabata-Pendias/p/book/9781420093681)

The concentration values of heavy metals in the contaminated soil are higher than the reference values, and in the case of nickel and copper, the value exceeds the intervention limit of these standards, which classifies the soil as moderately contaminated in Cr, Co, Zn and Pb and in need of urgent remediation, due to Ni and Cu concentrations. In turn, these values, with the exception of cobalt, are higher than those reported for the earth's crust and those proposed as Upper Permissible Limits (1212. Kabata-Pendias A. Trace Elements in Soils and Plants [Internet]. Fourth Edition. 2010 [cited 31/08/2021]. 548 p. Available from: https://www.routledge.com/Trace- Elements-in-Soils-and-Plants/Kabata-Pendias/p/book/9781420093681).

For the rest of the elements analyzed, the decreasing order of contamination contributions is Zn, Ni, Pb, Cu and C, with values of 298, 233, 83, 57 and 36 units of differences respectively between the contaminated soil and the standard soil, which is equivalent to a percentage of 99.33 % for Zn and 310.66 % for Ni above the upper permissible limit, which are the ones that contribute the most (1212. Kabata-Pendias A. Trace Elements in Soils and Plants [Internet]. Fourth Edition. 2010 [cited 31/08/2021]. 548 p. Available from: https://www.routledge.com/Trace- Elements-in-Soils-and-Plants/Kabata-Pendias/p/book/9781420093681).

These results are directly related to the wastes coming from the White Ceramic Enterprise "Adalberto Vidal", which has among its materials all kinds of clays and kaolins, coming from different provinces of the country: Pinar del Río (Club de Cazadores), Las Tunas (Dumañuelos), Isla de la juventud (Santa Elena), as well as feldspars coming from Sancti Spíritus (Pico tuerto), besides, many other oxides resistant to high temperatures, such as corundum (Al2O3), zirconium oxide (ZrO2) or silicon carbide (SiC) and organic compounds such as methylene blue; clays containing heavy metals in the form of oxides such as: Iron (Fe), Manganese (Mn), Aluminum (Al), Silicon (Si), Barium (Ba), Titanium (Ti), Zirconium (Zr), and Zinc (Zn), among other elements such as Calcium (Ca), Magnesium (Mg) and Sodium (Na) (11. Santos OAA, Grana ALS, Carmenate RV, Goicochea CAB. Contaminación con metales pesados alrededor de la Empresa de Cerámica Blanca “Adalberto Vidal”, San José de las Lajas. Percepción del riesgo. Revista de Gestión del Conocimiento y el Desarrollo Local [Internet]. 2015;2(1):62-7. Available from: https://rcta.unah.edu.cu/index.php/RGCDL/article/view/763 ,77. Guzmán-Morales AR, Paz OC-L, Valdés-Carmenate R. Efectos de la contaminación por metales pesados en un suelo con uso agrícola. Revista Ciencias Técnicas Agropecuarias [Internet]. 2019;28(1). Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S2071-00542019000100004 ,1010. Carmenate RV, la Paz OC, Arias MIB, Izquierdo FG, Morales ARG, Pérez MAM, et al. Fitogestión (FITOG-MP): tecnología para recuperar áreas contaminadas con metales pesados. Anuario Ciencia en la UNAH [Internet]. 2018;15(1). Available from: https://revistas.unah.edu.cu/index.php/ACUNAH/article/view/951/1339 ).

The metals with the highest concentrations in the soil according to the calculations are Ni, Cu and Pb (Figure 2); it can be seen that these elements are found in concentrations higher than those required by these established levels, obtaining statistically significant differences with respect to the three values with which they are compared.

Unequal letters differ significantly, according to Duncan for values with 95 % confidence.
Figure 2.  Concentration of Ni, Cu and Pb compared to average levels acceptable for healthy food production and phytotoxic levels.

Concentrations of these elements (Ni, Cu and Pb) are higher than those reported for the average of Cuban agricultural soils (1212. Kabata-Pendias A. Trace Elements in Soils and Plants [Internet]. Fourth Edition. 2010 [cited 31/08/2021]. 548 p. Available from: https://www.routledge.com/Trace- Elements-in-Soils-and-Plants/Kabata-Pendias/p/book/9781420093681-1616. MINISTERIO DE JUSTICIA. Decreto Ley 9/2020 Inocuidad de los Alimentaria (GOC-2020-675-076) [Internet]. 2020. [cited 31/08/2021]. Available from: https://www.gacetaoficial.gob.cu/sites/default/files/goc-2020-o76.pdf ). When comparing the concentration of these metals (Ni, Cu and Pb) with the permissible levels for healthy food (P.L.H.F), phytotoxic average levels (P.A.L) and levels in Cuban agricultural soils (L.A.S Cuba).

All these results have a chemical-biological influence on the crops produced in these areas, since, as it can be verified, the values with which they are compared are related to food safety, a property that takes interest in local food safety (1616. MINISTERIO DE JUSTICIA. Decreto Ley 9/2020 Inocuidad de los Alimentaria (GOC-2020-675-076) [Internet]. 2020. [cited 31/08/2021]. Available from: https://www.gacetaoficial.gob.cu/sites/default/files/goc-2020-o76.pdf ). Besides, ratifying the importance of these studies, because the chemical elements that are studied in their majority are essential micronutrients for the growth and development of plants (1313. Muñiz O, Rodríguez M, Montero A, Miranda BC, De Aguiar AM, Araujo C. Criterios de calidad de los suelos cubanos en relación a metales pesados. 2014:6. Available from: https://xdoc.mx/preview/criterios-de-calidad-de-los-suelos-cubanos-en-relacion-a-metales-5ddc35ef3f621 ,1515. Youssef MA, Abd El-Gawad AM. Accumulation and translocation of heavy metals in eggplant (Solanum melongena L.) grown in a contaminated soil. J. Energy Environ. Chem. Eng [Internet]. 2018;3:9-18. Available from: https://www.researchgate.net/profile/Mohamed-Youssef-15/publication/330318934_Accumulation_and_Translocation_of_Heavy_Metals_in_Eggplant_Solanum_melongena_L_Grown_in_a_Contaminated_Soil/links/5daf96e14585155e27f7dd2e/Accumulation-and-Translocation-of-Heavy-Metals-in- Eggplant-Solanum-melongena-L-Grown-in-a-Contaminated-Soil.pdf ). That is why the producer appreciates a growth and development of plants, which does not show symptoms of nutritional deficiency.

Concentration of heavy metals in lettuce crops

 

When analyzing the concentration values obtained in the lettuce samples, in relation to some permissible levels, it can be seen that the crop is capable of extracting several toxic elements (Fe, Co, Zn, Mn, Cu, Ni, Pb), exceeding in all levels of sufficient or normal concentration in plants (S) (44. Delince W, Valdés Carmenate R, López Morgado O, Guridi Izquierdo F, Balbín Arias MI. Riesgo agroambiental por metales pesados en suelos con Cultivares de Oryza sativa L y Solanum tuberosum L. Revista Ciencias Técnicas Agropecuarias [Internet]. 2015;24(1):44-50. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S2071-00542015000100006 ,77. Guzmán-Morales AR, Paz OC-L, Valdés-Carmenate R. Efectos de la contaminación por metales pesados en un suelo con uso agrícola. Revista Ciencias Técnicas Agropecuarias [Internet]. 2019;28(1). Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S2071-00542019000100004 ,1212. Kabata-Pendias A. Trace Elements in Soils and Plants [Internet]. Fourth Edition. 2010 [cited 31/08/2021]. 548 p. Available from: https://www.routledge.com/Trace- Elements-in-Soils-and-Plants/Kabata-Pendias/p/book/9781420093681) and also exceeding the excessive or toxic concentrations (E) for all the metals evaluated, except for Mn and Pb (Table 2).

Table 2.  Heavy metal concentration (mg kg-1 of DM) in lettuce crop and its transfer coefficient value.
Samples Fe Co Zn Mn Cu Ni Pb
mg kg-1 of DM
Leaves 974 28 800 114 176 124 174
Roots 1 098 25 1 145 47 321 93 153
Stems 4 720 30 637 243 320 160 133
Permissible limits in plants S -- -- 30 30 5 0,1-5 --
T -- -- 50 300 5-20 10 10
E -- 1 100 1 000 20-100 10-100 30-300
Transfer coefficient 5,19 2,32 1,26 7,6 1,55 2,94 2,01

(S) Sufficient or normal concentration levels in plants, (T) Tolerable levels in agricultural crops, € Excessive or toxic concentrations

There is a high accumulation of Fe, Zn and Cu in roots, stems and leaves, with a higher presence of Fe and Zn, which are elements considered toxic for agricultural crops (1717. Del Rio MN, Fu J, Euqué O. Riesgos y peligros relacionados con la inocuidad de los alimentos. Minal Cuba en Calidad y Técnología [Internet]. 2016 [cited 31/08/2021]; Available from: https://minalcuba.cubava.cu/2016/11/23/riesgos-y-peligros-relacionados-con-la-inocuidad-de-los-alimentos/ ). For the lettuce crop it is not harmful, since it possesses physiological mechanisms that allow it to take them quickly and accumulate them in its aerial parts, making it possible for it to survive in the metallic stress conditions where the plant develops (1818. Lama Segura ER. Fitoextracción de plomo en suelos de tres parques por el girasol (Helianthus annuus) inoculado con el hongo micorrítico Glomus intraradices. 2018; Available from: http://repositorio.lamolina.edu.pe/bitstream/handle/UNALM/3499/Lama-Segura-Eduardo-Rodolfo.pdf?sequence=1&isAllowed=y ,1919. Lopes NDR, Cheng Y, Shi W. Management of Soil Contaminants in Guinea-Bissau. International Journal of Environmental Monitoring and Analysis. [Internet]. 2018; 6(1):39-26 Available from: https://www.researchgate.net/profile/Namir_Lopes/publication/330287942_Manag ement_of_Soil_Contaminants_in_Guinea_-_Bissau/links/60d7fa1f299bf1ea9ec3b0a2/Management-of-Soil-Contaminants-in-Guinea-Bissau.pdf ). Therefore, it represents an economic reference crop model to study metal accumulation mechanisms, as well as the phytoextraction mechanisms used by phytoremediation, as a method to remediate areas vulnerable to heavy metal contamination (1818. Lama Segura ER. Fitoextracción de plomo en suelos de tres parques por el girasol (Helianthus annuus) inoculado con el hongo micorrítico Glomus intraradices. 2018; Available from: http://repositorio.lamolina.edu.pe/bitstream/handle/UNALM/3499/Lama-Segura-Eduardo-Rodolfo.pdf?sequence=1&isAllowed=y ).

In the case of the calculated transfer coefficient (Table 2), it was observed that for all the elements evaluated, the translocation is from the radical part to the aerial part, which corroborates the risk of cultivation in contaminated conditions (1919. Lopes NDR, Cheng Y, Shi W. Management of Soil Contaminants in Guinea-Bissau. International Journal of Environmental Monitoring and Analysis. [Internet]. 2018; 6(1):39-26 Available from: https://www.researchgate.net/profile/Namir_Lopes/publication/330287942_Manag ement_of_Soil_Contaminants_in_Guinea_-_Bissau/links/60d7fa1f299bf1ea9ec3b0a2/Management-of-Soil-Contaminants-in-Guinea-Bissau.pdf ), as it does not comply with food safety (1818. Lama Segura ER. Fitoextracción de plomo en suelos de tres parques por el girasol (Helianthus annuus) inoculado con el hongo micorrítico Glomus intraradices. 2018; Available from: http://repositorio.lamolina.edu.pe/bitstream/handle/UNALM/3499/Lama-Segura-Eduardo-Rodolfo.pdf?sequence=1&isAllowed=y ). These pollution conditions by heavy metals in soils should not be allowed for the cultivation of agricultural species with food purposes (2020. Siddiqa A, Faisal M. Heavy metals: source, toxicity mechanisms, health effects, nanotoxicology and their bioremediation. In: Contaminants in Agriculture. Springer [Internet]. 2020;117-41. Available from: https://books.google.es/books?hl=es&lr=&id=cS3fDwAAQBAJ&oi=fnd&pg=PA116&dq=Heavy+Metals:+Source,+Toxicity+Mechanisms,+Health+Effects,+Nanotoxicology+and+Their+Bioremediation&ots=fhLsKJSimP&sig=WC5EBGnZpxHlaJV_Bw6YmVvjyAg#v=onepage&q=Heavy%20Metals%3A%20Source%2C%20Toxicity%20Mechanisms%2C%20Health%20Effects%2C%20Nanotoxicology%20and%20Their%20Bioremediation&f=false ,2121. Oficina Nacional de Normalización (NC). Contaminantes metálicos en alimentos- Regulaciones sanitarias. Tercera Edición. [Internet]. NC 493: 2015. p. 9. Available from: https://sistemas.mre.gov.br/kitweb/datafiles/Havana/pt-br/file/NC%20493%202015%20Contaminantes%20metalicos(1).pdf ), since in the case of lettuce there is a great accumulation of these elements very high in leaves, which is precisely its organ of consumption, besides fresh form and it is classified according to literature, as a bioaccumulator and bioindicator of heavy metals (2222. González Oliva L, Ferro Díaz J, Rodríguez Cala D, Berazaín R. Métodos de inventario de plantas. In: Diversidad biológica de Cuba: métodos de inventario, monitoreo y colecciones [Internet]. 2017 [cited 31/08/2021]. p. 68-93. Available from: https://www.researchgate.net/profile/Carlos-Mancina/publication/321156956_Diversidad_biologica_de_Cuba_metodos_de_inventario_monitoreo_y_colecciones_biologicas/links/5a178b604585155c26a789e4/Diversidad-biologica-de-Cuba-metodos_de_inventario_monitoreo_y_colecciones_biologicas.pdf ).

Conclusions

 
  • The soils surrounding the old White Ceramic Enterprise's landfill in San José de las Lajas municipality are moderately contaminated with Cr, Co, Zn and Pb and in need of urgent remediation due to Ni and Cu concentrations, which shows that these are areas that are not suitable for agricultural use.

  • The values of heavy metals in soil with the highest Ni, Cu and Pb concentration, exceed the permissible levels for healthy food, the average phytotoxic levels and the levels in Cuban agricultural soils.

  • The lettuce crop, obtained under conditions of contamination by heavy metals, is shown as an accumulator of Fe, Co, Zn, Mn, Cu, Ni, Pb metals, exceeding in all levels of sufficient or normal concentration in plants.

  • The transfer coefficient calculated for the lettuce crop indicates that all the metals studied are translocated from the root to the aerial part of the plant, being higher in order in the case of Mn, Fe, Ni, Co, Pb.

Recommendations

 

Continuing the physiological-biochemical studies of the species that are cultivated in other areas surrounding the dumping of waste from old White Ceramic Enterprise in San José de la Lajas municipality, to verify their level of toxicity, in order to warn about the danger to food safety in the locality.