Introducción

Las arvenses, en el sentido agronómico, representan plantas sin valor económico o que crecen fuera de lugar, interfiriendo en la actividad de los cultivos, afectando su capacidad de producción y desarrollo normal por la competencia de agua, luz, nutrientes y espacio físico o por la producción de sustancias nocivas para el cultivo (1-3). En la zona tropical las poblaciones de arvenses son, generalmente, elevadas en los cultivos y si no se establece un conjunto de medidas para su manejo oportuno, las pérdidas en los rendimientos pueden ser irreversibles. Tales adversidades ocurren si las arvenses crecen junto a los cultivos económicos (4,5).

Esto indica que las arvenses representan uno de los problemas severos de la agricultura mundial, ya que su acción invasora facilita su competencia con los cultivos, a la vez que pueden comportarse como hospederas de plagas y enfermedades. En Cuba, las poblaciones de arvenses son, por lo general, elevadas en los cultivos y si no se establece un conjunto de medidas para su manejo pueden causar grandes pérdidas (3).

Hoy en día se considera que la presencia de diferentes especies de arvenses, dentro de los cultivos, tiene un profundo impacto en la composición e interacciones de la entomofauna del cultivo, a tal punto que los predadores y parasitoides son más efectivos en hábitats complejos; además, los insectos benéficos tienen mayores posibilidades de encontrar presas alternativas, abrigo, sitios para reproducción y refugios para dormancia (3,6).

Las poblaciones microbianas del suelo están inmersas en un marco de interacción que afecta el desarrollo de las plantas y la calidad del suelo. Ellas están involucradas en actividades fundamentales, que aseguran la estabilidad y la productividad, tanto de los agroecosistemas, como delos ecosistemas naturales (7).

La actividad microbiana de la rizosfera es, en gran medida, responsable del funcionamiento del ecosistema y de la fertilidad de los suelos agrícolas. Entre los microorganismos benéficos del suelo, tanto los hongos formadores de micorrizas arbusculares (HMA), como las bacterias rizosféricas promotoras del crecimiento (BRPC), constituyentes claves de la zona rizosférica, contribuyen a mejorar el desarrollo y la nutrición de la planta, así como a incrementar la tolerancia de los cultivos, frente a determinadas situaciones de estrés de tipo biótico o abiótico. La integración de estos microorganismos en los sistemas garantizan la sostenibilidad, contribuyendo a optimizar la calidad y la salud del suelo, limitar el aporte de nutrientes e incrementar los rendimientos (8).

Por otra parte, las funciones de las arvenses como mejoradoras de los suelos hospedantes y multiplicadoras de la microfauna, son aspectos poco abordados en la literatura internacional. En investigaciones preliminares sobre el tema, algunos autores plantean que existe un espacio de oportunidades para desarrollar investigaciones que expliquen la importancia de las arvenses, por su presencia equilibradora de los agroecosistemas tropicales (5). Por lo anteriormente expuesto, el objetivo de este trabajo fue analizar temas relacionados con las arvenses como indicadoras microbiológicas del suelo, así como su importancia en los agroecosistemas e impacto en la agricultura.

Los agroecosistemas. Definición

Con el propósito de brindar una respuesta al grave problema ambiental y socioeconómico, por el uso indiscriminado de los agrotóxicos, la agroecología asume, por objetivo, el conocimiento de los elementos y procesos clave, que regulan el funcionamiento de los agroecosistemas y establece las bases científicas para una gestión eficaz en armonía con el ambiente (9).

El agroecosistema se define como un sistema ecológico que cuenta con una o más poblaciones de utilidad agrícola y el ambiente con el cual interactúa. La población es la unidad básica para el estudio del ecosistema y para comprender cómo funcionan las arvenses, es necesario conocer algunos hechos esenciales sobre su estructura (distribución de los individuos por estados funcionales) y sobre su status dinámico (nacimientos, muertes, reproducción) (3,10).

Por otra parte, se define como un sistema ecológico que cuenta con una o más poblaciones de utilidad agrícola y el ambiente con el cual interactúa (10). La comunidad de arvenses presentes en un cultivo, no son más que una parte de un sistema más alto: el agroecosistema, que está formado por componentes muy diversos (cultivos, arvenses, insectos, microorganismos, suelo, clima) que están relacionados íntimamente entre sí y que actúan como una unidad (11).

Biodiversidad en los agroecosistemas

La Agroecología es una ciencia que proporciona normas para comprender la naturaleza de los agroecosistemas y su funcionamiento; de igual forma, aporta los principios ecológicos básicos para el estudio, el diseño y el manejo de los agroecosistemas y que sean, al mismo tiempo, culturalmente sensibles, socialmente justos y económicamente viables (5,12).

Los principios básicos de la Agroecología incluyen: el reciclaje de nutrientes y la energía, la sustitución de insumos externos; el mejoramiento de la materia orgánica y la actividad biológica del suelo; la diversificación de las especies de plantas y los recursos genéticos de los agroecosistemas en tiempo y espacio; la integración de los cultivos con la ganadería, mediante el uso de sistemas rotacionales y la optimización de las interacciones y la productividad del sistema agrícola en su totalidad, en lugar de los rendimientos aislados de las distintas especies (5,13).

Un agroecosistema debe tener alrededor de 150 especies agrícolas, para ser considerado de buena diversidad. Mientras más diversos son los sistemas productivos, más complejos y estables resultan; cuantos más componentes biológicos haya en los sistemas, mayores mecanismos de autorregulación habrá y entre mayores sean los mecanismos de autorregulación, mayor será el equilibrio de los sistemas (14-16).

Uno de los principios básicos de la Agroecología es la biodiversidad, dentro de la cual las arvenses juegan un rol equilibrador y determinante para el buen funcionamiento del agroecosistema (5).

Las arvenses en la agricultura

Una arvense es toda planta que se encuentre en un lugar inapropiado, que por sí misma puede ser, en otras situaciones, muy valiosa; es decir, ser útiles en ciertas condiciones e indeseables en otros momentos (17).

Se consideran como arvenses a todas las plantas superiores, que por crecer junto o sobre plantas cultivadas, perturban o impiden el desarrollo normal, encarecen el cultivo y merman sus rendimientos o la calidad (3). En general, las especies consideradas, en la actualidad, como arvenses, han conducido a los agricultores a la destrucción permanente de la flora herbácea y arbustiva en forma indiscriminada, sin medir beneficios y consecuencias, ya que es cierto que aumentan los costos por manejo, dificultan y demoran las labores agrícolas, son hospedantes de plagas, reducen el rendimiento de los cultivos y la calidad del producto (3), pero con el manejo adecuado de estas se consigue, además, la protección de los suelos contra la erosión, la regulación de las aguas de escorrentía, la conservación de la biodiversidad genética y la reducción de los costos de los desyerbes hasta un 85 % (18).

Las arvenses en los últimos 40 años fueron fuertemente combatidas, como estrategia para intensificar la producción de alimentos de diferentes especies de cultivos en el trópico. Como resultado de esa política, la literatura internacional las sitúa entre las principales o principal plaga de los cultivos económicos y; por tanto, han sido atacadas sin contemplación hasta su erradicación mediante disímiles métodos, ya sea por la vía química, la actividad manual del hombre, con implementos mecánicos como el poderoso “machete”, instrumento muy utilizado por el agricultor tropical (19).

Sin embargo, las arvenses parecen jugar dentro del agroecosistema, un papel mucho más importante de lo que hasta hoy se conoce. Un ejemplo demostrado es que muchas de ellas se desarrollan en áreas sometidas a barbecho y sirven para prevenir la erosión del suelo y reciclar sus nutrientes y minerales (3,20). También se ha asegurado que sirven de reservorio de organismos benéficos para el control general de plagas; por ello, el concepto de arvenses es relativo y antropocéntrico, pero en modo alguno constituye una categoría absoluta (3,21).

Las arvenses forman parte de una visión holística y que por su demostrada importancia en el agroecosistema, constituyen un determinante indicador de su sostenibilidad. En este sentido casi se ha olvidado clasificar las arvenses atendiendo a sus bondades porque ello implicaría aceptarlas como necesarias. Tal propuesta promovería obrar contrario a la lógica universalizada, con consecuencias adversas, ligadas a la censura y al aislamiento (22).

Aportes de las arvenses a la fertilidad del suelo

En la naturaleza no existen “malas hierbas”, pero sí plantas “invasoras” que deben percibirse como indicadores ecológicos de gran utilidad para entender el estado de la calidad física, química y biológica de los suelos, debido a que estas favorecen la toma de elementos minerales por la planta, mejoran las propiedades físicas, químicas y biológicas del suelo, así como, aportan sustancias estimuladoras del crecimiento para las plantas (5,23).

Estas plantas juegan un rol importante en la relación suelo-arvense, ya que, mediante la acción ecológica-fisiológica, pueden mostrarse como indicadoras de las propiedades del suelo por diferentes elementos, ya sea el fósforo, el potasio, el nitrógeno o el humus.

La planta cultivada gastaba mucha energía para establecerse, quizás por deficiencia de nutrientes, pues el suelo se encontraba dominado por gramíneas estoloníferas (que disponen de tallos o estolones a lo largo de la superficie del suelo, raíces en los nodos y producen retoños nuevos), como la Digitarias anguinalis (L.) M. Scop, que representa una estructura física deficiente (Tabla 1) (5,24).

Existe una diversidad de malezas ya reportadas en la literatura capaces de indicar la calidad del suelo a través de diferentes parámetros (Tabla 2) (5,25).

Aportes al equilibrio edáfico

Las prácticas para mejorar la fertilidad de los suelos pueden impactar directamente la susceptibilidad fisiológica del cultivo a los insectos plaga, ya sea al afectar la resistencia al ataque de las plantas individuales o al alterar la aceptabilidad de algunas plantas hacia ciertos herbívoros (26).

Varias investigaciones demuestran que la capacidad de un cultivo de resistir o tolerar el ataque de los insectos plaga y las enfermedades, está ligada a las propiedades físicas, químicas y particularmente biológicas del suelo. Suelos con alto contenido de materia orgánica y una alta actividad biológica, generalmente exhiben buena fertilidad, así como cadenas tróficas complejas y organismos benéficos abundantes que previenen la infección. Por otro lado, las prácticas agrícolas que causan desbalances nutricionales, como la aplicación excesiva de fertilizantes nitrogenados sintéticos, bajan la resistencia de las plantas a las plagas (27).

Las plantas funcionan en un ambiente complejo multitrófico, donde generalmente la flora y la fauna del suelo y los organismos de arriba del suelo (cultivos, insectos, otros) interactúan en redes tróficas complejas, con una serie de interacciones que pueden favorecer o desfavorecer la menor incidencia de plagas (Figura 1).

Las comunidades que se encuentran sobre la superficie del suelo se ven afectadas directa e indirectamente por interacciones con los organismos de la red trófica del suelo (28).

Las actividades de alimentación de los descomponedores o detritívoros (básicamente bacterias y hongos) en la red trófica, estimulan el movimiento de nutrientes, la adición de nutrientes por las plantas y el funcionamiento de estas, indirectamente, influyen sobre los insectos que se alimentan de los cultivos (23).

Ejemplos de plantas arvenses como hospedantes de microorganismos en la rizosfera

La presencia de arvenses dentro o alrededor de los campos de cultivo, influye en la dinámica de este y en las comunidades bióticas asociadas. Los estudios llevados a cabo durante los últimos treinta años, concuerdan en que la manipulación de arvenses específicas, son prácticas particulares del control de arvenses o un sistema de cultivo, que puede afectar la ecología de las plagas de insectos y de los enemigos naturales asociados (5,29).

Las arvenses ofrecen muchos recursos importantes a los enemigos naturales, tales como presas u hospederos alternativos, polen o néctar, así como microhábitats que no están disponibles en los monocultivos libres de arvenses (5,30).

La diversidad microbiana, asociada a la rizosfera de las arvenses, supone ser una problemática en extremo novedosa e interesante para los trabajos relacionados con la aplicación de principios agroecológicos, dirigidos al manejo y la conservación en los agroecosistemas, dada la elevada diversidad de microorganismos presentes en el suelo y la complejidad de sus interacciones (5).

Algunos autores han realizado estudios sobre diferentes especies de arvenses, de ellas, cinco mostraron ser las más integrales al albergar la diversidad edáfica (bacterias, hongos y actinomicetos). Ellas fueron: pata de gallina (Eleusine indica (L.)); mastuerzo (Lepidium virginicum (L.)); escoba amarga (Parthenium hysterophorus (L.)); gigantona (Milleri aquinqueflora (L.)) y yerba de Don Carlos (Sorghum halepense (L.) Pers.); mientras que el resto se mostró más selectiva. Especies como canutillo (Commelina difusa Burm.), guizazo (Cenchru sechinatus (L.)), estrella africana (Cynodon plectostachyus (K.SCHUM.) Pilg.), Boerhavia sp. y romerillo blanco (Biden spilosa (L.), sólo albergaron bacterias, la causa pudiera ser de origen genético (5).

Se pone en evidencia las diferencias entre las especies para albergar microorganismos. Así la arvense C. diffusa presentó mayores poblaciones de bacterias y hongos totales, comparada con L. virginicum; por lo tanto, las especies de arvenses pueden servir para la reproducción microbiana de determinada especie o para identificar su presencia en los agroecosistemas, ya sean a favor o en contra de los procesos productivos o como fuente de reserva para investigaciones de otra naturaleza (5) (Tabla 3).

Por otra parte, los exudados de las plantas pueden influir de forma determinante en la dinámica de las poblaciones de la rizosfera (5,31). El efecto de la diversidad de especies de plantas en la dinámica de las poblaciones de las rizosferas puede ocurrir, porque las especies de plantas presentan diferencias fisiológicas y composiciones bioquímicas distintas, que generan exudados radiculares diferenciales (5,32).

En el caso de los HMA están presentes en todos los ecosistemas tropicales, pero su distribución no es homogénea y existen suelos y cultivos donde el potencial micorrízico natural de HMA es muy bajo para promover el desarrollo de las plantas (5,33-35); por ello, reconocer las áreas en las cuales las poblaciones de HMA son bajas y así evaluar la contribución que podrían hacer las arvenses que las habitan, pudiera resultar una información de interés para este campo de la ciencia microbiológica.

Se refleja el porcentaje de colonización y densidad visual (variable que refleja con mayor claridad la eficiencia simbiótica), según la distribución de los HMA residentes en la rizosfera de las 10 especies de mayor plasticidad ecológica encontradas en la investigación (5) (Tabla 4).

Aunque en el lugar donde se condujo la investigación no se hicieron aplicaciones de HMA y, por tanto, las encontradas corresponden a los HMA residentes, todas las muestras de las raíces de las diferentes especies de arvenses, presentaron colonización micorrízica. La densidad visual aunque fue baja para todos los casos, las arvenses que presentaron mayor significación fueron P. hysterophorus y L. virginicum (5).

El resultado puede estar relacionado con las características del sistema radical de estas arvenses, ya que en el caso de C. dactylon presenta un sistema radical profuso. En general, las especies de arvenses con raíces no pivotantes, tienden a presentar mayor colonización (36).

Microorganismos en el suelo

El suelo es habitado por una enorme variedad de microorganismos vegetales (microflora del suelo) y animales (micro fauna del suelo) y aun por organismos animales que van desde dimensiones sub- microscópicas a dimensiones medias e inclusive relativamente grandes (macro fauna). Tantos que su biomasa supera, normalmente, a todos los animales que viven sobre el suelo.

Con el desarrollo de la agricultura sobre bases agroecológicas, se ha incrementado el interés por el estudio de la diversidad biológica del suelo, la cual contempla dos grandes comunidades de organismos edáficos: la microflora, compuesta por bacterias, hongos, actinomicetos, arqueas, cianobacterias, mixomicetos y levaduras (se encuentran diversos grupos tróficos; por ejemplo, las algas son productores primarios (fotosintéticos), mientras que existen hongos descomponedores y otros, incluso, depredadores, como los carnívoros de la “microfauna”) y la fauna, que incluye a la microfauna: individuos entre 0,02 y 0,2 mm de diámetro (son los más pequeños de la fauna del suelo, por lo tanto, se necesita un microscopio para ser visto. Las dos criaturas del suelo más importantes son los nematodos y los protozoos. Los nematodos se producen ampliamente en los suelos, especialmente en suelos arenosos y dependen de una fina película de agua alrededor de las partículas para su movimiento (36).

En el caso de la macrofauna edáfica que son los organismos mayores a 5 mm de diámetro (considerados los "microingenieros" del suelo), contribuyen a la mejora de las propiedades físicas y químicas del mismo, ya que participan en la aeración, porosidad, infiltración del agua, descomponedores de la materia orgánica y el reciclaje de nutrientes (37). Esta es considerada como la comunidad de los "ingenieros" de los ecosistemas, como se mencionó, ya que contribuyen, notablemente, en el proceso de transformación de los residuos orgánicos del suelo y como activadores de la microfauna edáfica, generando un impacto notable en la fertilidad natural de los suelos; es decir, determinan la abundancia y la estructura de otras comunidades, además de ser indicadores de la salud y de la calidad de los mismos (38).

Gran parte de la productividad de los cultivos está determinada por la fertilidad del suelo (39,40). Esa fertilidad puede ser evaluada con base en sus características físicas (densidad, estructura, porosidad, etc.), químicas (actividad de las arcillas, potenciales de óxido-reducción, materia orgánica, etc.) y biológicas (microorganismos que conforman la microflora y microfauna, además de la meso y macrofauna). Las interacciones que se derivan de estas tres características producen cambios significativos en los ciclos biogeoquímicos del suelo y en la disponibilidad de nutrimentos para las plantas; además, estas interacciones permiten que las comunidades vegetales también contribuyan a la estabilidad del suelo como componente integral del ecosistema o agroecosistema en cuestión (40).

Papel de los microorganismos del suelo. Biodiversidad microbiana y su efecto en la calidad del suelo

La calidad del suelo es definida por su capacidad para funcionar en un marco de ecosistema natural o modificado, sostener la productividad vegetal y animal, mantener o mejorar la calidad del agua, el aire, además de contribuir a la salud humana y habitabilidad. La calidad del suelo está fuertemente influenciada por los procesos microbianos que en él ocurren y estos, relacionados con la diversidad; por tanto, es muy probable que el mantenimiento de la estructura de la comunidad microbiana tenga la capacidad de servir como indicador temprano y de gran sensibilidad de la degradación o empobrecimiento del suelo (41,42).

La interacción entre la raíz de la planta y las comunidades microbianas promueve el desarrollo de un ambiente dinámico, conocido como rizosfera (43,44). Se define como la porción del suelo que está adyacente al sistema de raíces de una planta y que, a su vez, está influenciada por los exudados de dichas raíces (44-46).

Tanto los exudados, como el material orgánico del suelo depositado por la misma biota, proveen la fuerza necesaria para el desarrollo de la población microbiana activa alrededor de las raíces, lo que se conoce como efecto rizosférico (44,46,47). La comunidad de la rizosfera está compuesta, principalmente, por microorganismos no-patógenos (44,48); los cuales pueden afectar, de forma positiva, el crecimiento y el desarrollo de la planta, la nutrición, la defensa contra enfermedades, la tolerancia a metales pesados y la resistencia a la degradación de xenobióticos ocasionada por productos químicos de origen natural o sintético presentes en el ambiente (43,44).

Ha sido ampliamente demostrado que los microorganismos del suelo interactúan con las raíces de las plantas y constituyentes del suelo en la interfase raíz-suelo. Este gran conjunto de interacciones entre suelo, raíces y microorganismos da lugar al desarrollo de un ambiente dinámico conocido como rizósfera, donde una variedad de formas microbianas pueden desarrollarse activamente y en equilibrio. La rizósfera constituye uno de esos puntos sensibles a la respuesta del cultivo, porque concentra una gran actividad metabólica con intercambio de nutrientes entre la atmósfera y el suelo, la cual es mediada por la acción e interacción de plantas y microorganismos del suelo (42).

Se considera que las plantas constituyen ecosistemas complejos de eucariotas y procariotas que determinan las condiciones del hábitat que los circunda (42,49). Los microorganismos de la rizosfera contribuyen al crecimiento vegetal, aumentando la disponibilidad de nutrientes limitantes como el fósforo y el nitrógeno y, a su vez, la composición y la actividad de la comunidad bacteriana, está fuertemente influenciada por el tipo de vegetación presente en el suelo (42,50,51).

Uso de microorganismos benéficos como una biotecnología que favorece la sustentabilidad de los ecosistemas

Uno de los factores que permiten alcanzar mayor competitividad en el mercado mundial de los productos agrícolas es la reducción del uso de agroquímicos, cuyo costo depende, en gran medida, del precio del petróleo (especialmente el fertilizante nitrogenado) y cuyo efecto puede tener impactos nocivos sobre el ambiente. La sustitución parcial o total de agroquímicos por microorganismos, manteniendo altos rendimientos del cultivo, es una alternativa valiosa para lograr una producción sostenible y para conquistar mercados exigentes (42).

La utilización de microorganismos benéficos ha tenido una amplia difusión en los últimos años, debido a su efecto positivo sobre el rendimiento de muchos cultivos en distintas situaciones y a la factibilidad de permitir desarrollar una agricultura orgánica (42,52,53).

Microorganismos benéficos y su efecto en la productividad

Un número amplio de microorganismos se encuentran en el suelo. La diversidad y el número de los mismos dependen, en gran medida, de la composición y concentración de los nutrientes exudados por las raíces de las plantas (54,55). La interacción entre los microorganismos y los cultivos puede ser beneficiosa, dañina o neutral, en ocasiones esto puede variar en función de las condiciones del suelo (55).

Para entender el funcionamiento de los agroecosistemas desde el componente microbiológico, es necesario interpretar valores de biomasa y actividad microbiana tendientes a desarrollar estrategias de manejo en los sistemas de producción (45,56) y, de esta forma, contribuir al mejoramiento de las prácticas agrícolas y los métodos de conservación de la biodiversidad (44,56).

Conocer los integrantes de la comunidad microbiana, asociada al cultivo de interés, es un aspecto de particular atención para desarrollar una floricultura ecológica, ya que es posible favorecer la aplicación de inoculantes sin perjudicar el equilibrio biológico de los suelos. También, el análisis del comportamiento de los hongos y bacterias ante los exudados vegetales, constituye uno de los principios básicos de la interacción planta-microorganismo. Los exudados radicales son utilizados por los microorganismos como fuente nutritiva, influyendo indirectamente en las interrelaciones entre los microorganismos colonizadores, a través de la acción selectiva que ejercen sobre especies o grupos particulares (55).

Los HMA son considerados insumos biológicos de enorme potencial en la agricultura, debido a sus efectos positivos sobre la adaptación y el crecimiento de una gran variedad de cultivos. Además, estos microorganismos son componentes clave para el desarrollo de la biota del suelo por su gran capacidad de interacción con diferentes especies microbianas, a la vez que, pueden modificar muchos aspectos de las propiedades físicas en la zona rizosférica (Tabla 5) (55,57).

Conclusiones

Introduction

Weeds, in the agronomic sense, represent plants with no economic value or that grow out of place, interfering in the activity of crops, affecting their production capacity and normal development due to competition for water, light, nutrients and physical space or due to the production of substances that are harmful to the crop (1-3). In the tropical zone, weed populations are generally high in crops and if a set of measures for their timely management is not established, yield losses can be irreversible. Such adversities occur if weeds grow alongside economic crops (4,5).

This indicates that weeds represent one of the severe problems of world agriculture, since their invasive action facilitates their competition with crops, at the same time that they can behave as hosts of plagues and diseases. In Cuba, weed populations are generally high in crops and if a set of measures for their management is not established, they can cause great losses (3).

Nowadays it is considered that the presence of different weed species, within crops, has a deep impact on the composition and interactions of the crop entomofauna, to such an extent that predators and parasitoids are more effective in complex habitats; besides, beneficial insects have greater possibilities of finding alternative prey, shelter, reproduction sites and refuges for dormancy (3,6).

Soil microbial populations are immersed in a framework of interaction that affects plant development and soil quality. They are involved in fundamental activities that ensure the stability and productivity of both agroecosystems and natural ecosystems (7).

The microbial activity of the rhizosphere is largely responsible for the functioning of the ecosystem and the fertility of agricultural soils. Among the beneficial soil microorganisms, both arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) and growth-promoting rhizospheric bacteria (GPRB), key constituents of the rhizosphere zone, contribute to improving plant development and nutrition, as well as increasing crop tolerance to certain biotic or abiotic stresses. The integration of these microorganisms in the systems guarantees sustainability, contributing to optimizing soil quality and health, limiting nutrient inputs and increasing yields (8).

On the other hand, the functions of weeds as improvers of host soils and multipliers of microfauna are aspects that have been little addressed in the international literature. In preliminary research on the subject, some authors suggest that there is a space of opportunity to develop research that explains the importance of weeds, due to their balancing presence in tropical agroecosystems (5). Therefore, the objective of this work was to analyze issues related to weeds as soil microbiological indicators, as well as their importance in agroecosystems and their impact on agriculture.

Agroecosystems. Definition

In order to provide an answer to the serious environmental and socioeconomic problem caused by the indiscriminate use of pesticides, agroecology assumes, as its objective, the knowledge of the key elements and processes that regulate the functioning of agroecosystems and establishes the scientific basis for an effective management in harmony with the environment (9).

The agroecosystem is defined as an ecological system that has one or more populations of agricultural utility and the environment with which it interacts. The population is the basic unit for the study of the ecosystem and to understand how weeds function, it is necessary to know some essential facts about their structure (distribution of individuals by functional states) and their dynamic status (births, deaths, reproduction) (3,10).

On the other hand, it is defined as an ecological system that has one or more populations of agricultural utility and the environment with which it interacts (10). The community of weeds present in a crop are only a part of a higher system: the agroecosystem, which is formed by very diverse components (crops, weeds, insects, microorganisms, soil, and climate) that are intimately related to each other and act as a unit (11).

Biodiversity in agroecosystems

Agroecology is a science that provides standards for understanding the nature of agroecosystems and their functioning; it also provides basic ecological principles for the study, design and management of agroecosystems that are, at the same time, culturally sensitive, socially just and economically viable (5,12). The basic principles of agroecology include: recycling of nutrients and energy, substitution of external inputs; improvement of organic matter and soil biological activity; diversification of plant species and genetic resources of agroecosystems in time and space; integration of crops with livestock, through the use of rotational systems and optimization of interactions and productivity of the agricultural system as a whole, rather than isolated yields of different species (5,13).

An agroecosystem must have around 150 agricultural species to be considered of good diversity. The more diverse the productive systems are, the more complex and stable they are; the more biological components there are in the systems, the greater the self-regulation mechanisms, and the greater the self-regulation mechanisms, the greater the balance of the systems (14-16).

One of the basic principles of agroecology is biodiversity, within which weeds play a balancing and determining role for the good functioning of the agroecosystem (5).

Weeds in agriculture

A weed is any plant found in an inappropriate place, which by itself can be, in other situations, very valuable; that is, useful in certain conditions and undesirable at other times (17).

Weeds are considered to be all superior plants that, by growing next to or on cultivated plants, disturb or impede their normal development, make the crop more expensive and reduce its yields or quality (3). In general, the species currently considered as weeds have led farmers to the permanent destruction of herbaceous and shrubby flora indiscriminately, without measuring benefits and consequences, since it is true that they increase management costs, hinder and delay agricultural work, are hosts of pests, reduce crop yields and reduce quality (4), reduce crop yields and product quality (3), but with their adequate management, they also protect soils against erosion, regulate runoff water, conserve genetic biodiversity and reduce weeding costs by up to 85 % (18).

In the last 40 years, weeds have been strongly combated as a strategy to intensify food production of different crop species in the tropics. As a result of this policy, international literature places them among the main or principal pests of economic crops and, therefore, they have been attacked without contemplation until their eradication by means of dissimilar methods, either by chemical means, manual activity of man, or with mechanical implements such as the powerful "machete", an instrument widely used by tropical farmers (19).

However, weeds seem to play a much more important role in the agroecosystem than is known to date. A proven example is that many of them develop in fallow areas and serve to prevent soil erosion and recycle its nutrients and minerals (3,20). It has also been claimed that they serve as a reservoir of beneficial organisms for general pest control; therefore, the concept of weeds is relative and anthropocentric, but in no way constitutes an absolute category (3,21).

Weeds are part of a holistic vision and, due to their proven importance in the agroecosystem, they constitute a determining indicator of its sustainability. In this sense, it has almost been forgotten to classify weeds according to their benefits because this would imply accepting them as necessary. Such a proposal would promote acting contrary to the universalized logic, with adverse consequences, linked to censure and isolation (22).

Contribution of weeds to soil fertility

In nature there are no "weeds", but there are "invasive" plants that should be perceived as ecological indicators of great utility to understand the state of the physical, chemical and biological quality of soils, because they enhance the uptake of mineral elements by the plant, improve the physical, chemical and biological properties of the soil, as well as provide growth stimulating substances for plants (5,23). These plants play an important role in the soil-weed relationship, since, through their ecological- physiological action, they can be shown as indicators of soil properties by different elements, whether phosphorus, potassium, nitrogen or humus.

The cultivated plant spent a lot of energy to establish itself, perhaps due to nutrient deficiency, because the soil was dominated by stoloniferous grasses (which have stems or stolons along the soil surface, roots at the nodes and produce new shoots), such as Digitarias anguinalis (L.) M. Scop, which represents a poor physical structure (Table 1) (5,24).

There is a diversity of weeds already reported in the literature capable of indicating soil quality through different parameters (Table 2) (5,25).

Contribution to soil balance

Practices to improve soil fertility can directly impact the physiological susceptibility of the crop to insect pests, either by affecting the resistance to attack of individual plants or by altering the acceptability of some plants to certain herbivores (26).

Several investigations show that the ability of a crop to resist or tolerate insect pest attack and disease is linked to the physical, chemical, and particularly biological properties of the soil. Soils with high organic matter content and high biological activity generally exhibit good fertility, as well as complex food webs and abundant beneficial organisms that prevent infection. On the other hand, agricultural practices that cause nutritional imbalances, such as excessive application of synthetic nitrogen fertilizers, lower plant resistance to pests (27).

Plants function in a complex multi-trophic environment, where soil flora and fauna and above-ground organisms (crops, insects, others) generally interact in complex trophic networks, with a series of interactions that can favor or disfavor lower pest incidence (Figure 1).

Aboveground communities are directly and indirectly affected by interactions with organisms in the soil food web (28).

The feeding activities of decomposers or detritivores (basically bacteria and fungi) in the food web stimulate the movement of nutrients, the addition of nutrients by plants, and the functioning of plants, indirectly influencing insects that feed on crops (23).

Examples of arbaceous plants as hosts of microorganisms in the rhizosphere

The presence of weeds in or around crop fields influences crop dynamics and associated biotic communities. Studies conducted over the last thirty years agree that manipulation of specific weeds are particular weed control practices or a cropping system that can affect the ecology of insect pests and associated natural enemies (5,29).

Weeds offer many important resources to natural enemies, such as alternative prey or hosts, pollen or nectar, as well as microhabitats that are not available in weed-free monocultures (5,30).

The microbial diversity associated with the rhizosphere of weeds is an extremely novel and interesting problem for work related to the application of agroecological principles aimed at management and conservation in agroecosystems, given the high diversity of microorganisms present in the soil and the complexity of their interactions (5).

Some authors have carried out studies on different species of weeds, of which five were shown to be the most integral in harboring edaphic diversity (bacteria, fungi and actinomycetes). These were: pata de gallina (Eleusine indica (L.)); Licorice weed (Lepidium virginicum (L.)); feverfew (Parthenium hysterophorus (L.)); gigantona (Milleri aquinqueflora (L.)) and yerba de Don Carlos (Sorghum halepense (L.) Pers.); while the rest were more selective. Species such as canutillo (Commelina difusa Burm.), guizazo (Cenchru sechinatus (L.)), estrella africana (Cynodon plectostachyus (K.SCHUM.) Pilg.), Boerhavia sp. and white rosemary (Biden spilosa (L.), only harbored bacteria, the cause could be of genetic origin (5).

The differences between the species in their ability to harbor microorganisms are evident. Thus, the weed C. diffusa presented higher populations of bacteria and total fungi, compared to L. virginicum; therefore, weed species can serve for the microbial reproduction of certain species or to identify their presence in agroecosystems, either for or against productive processes or as a reserve source for research of another nature (5) (Table 3).

On the other hand, plant exudates can have a decisive influence on rhizosphere population dynamics (5,31). The effect of plant species diversity on rhizosphere population dynamics may occur because plant species exhibit physiological differences and distinct biochemical compositions, which generate differential root exudates (5,32).

In the case of AMF, they are present in all tropical ecosystems, but their distribution is not homogeneous and there are soils and crops where the natural mycorrhizal potential of AMF is very low to promote plant development (5,33-35); therefore, recognizing the areas where AMF populations are low and thus evaluating the contribution that could be made by the weeds that inhabit them, could be interesting information for this field of microbiological science.

The percentage of colonization and visual density (the variable that most clearly reflects symbiotic efficiency), according to the AMF distribution residing in the rhizosphere of the 10 species with the greatest ecological plasticity found in the research (5), are shown (Table 4).

Although no AMF applications were made at the site where the research was conducted and, therefore, those found correspond to resident AMF, all the samples of the roots of the different species of arboresae showed mycorrhizal colonization. Although the visual density was low in all cases, the most significant weeds were P. hysterophorus and L. virginicum (5).

The result may be related to the characteristics of the root system of these vines, since in the case of C. dactylon it has a profuse root system. In general, species with non-pivoting roots tend to show greater colonization (36).

Microorganisms in the soil

Soil is inhabited by an enormous variety of plant microorganisms (soil microflora) and animals (soil micro fauna) and even by animal organisms ranging from sub-microscopic to medium and even relatively large dimensions (macro fauna). So much so that their biomass normally exceeds that of all the animals living on the soil.

With the development of agriculture on agroecological bases, there has been an increased interest in the study of soil biological diversity, which includes two large communities of soil organisms: the microflora, composed of bacteria, fungi, actinomycetes, archaea, cyanobacteria, myxomycetes and yeasts (various trophic groups are found; for example, algae are primary producers (photosynthetic), while there are decomposer fungi and others, including predators, such as the carnivores of the "microfauna") and the fauna, which includes the microfauna: individuals between 0.02 and 0.2 mm in diameter (they are the smallest of the soil fauna, therefore, a microscope is needed to be seen. The two most important soil creatures are nematodes and protozoa. Nematodes occur widely in soils, especially in sandy soils, and depend on a thin film of water around the particles for their movement (36).

In the case of edaphic macrofauna, which are organisms larger than 5 mm in diameter (considered the "micro-engineers" of the soil), they contribute to the improvement of the physical and chemical properties of the soil, since they participate in aeration, porosity, water infiltration, decomposition of organic matter and nutrient recycling (37). This is considered as the community of "engineers" of ecosystems, as mentioned, since they contribute notably in the transformation process of soil organic residues and as activators of the edaphic microfauna, generating a notable impact on the natural fertility of soils; that is, they determine the abundance and structure of other communities, besides being indicators of the health and quality of the soils (38).

Much of crop productivity is determined by soil fertility (39,40). This fertility can be evaluated based on its physical (density, structure, porosity, etc.), chemical (clay activity, oxidation-reduction potentials, organic matter, etc.) and biological (microorganisms that make up the microflora and microfauna, in addition to the meso and macrofauna) characteristics. The interactions derived from these three characteristics produce significant changes in the biogeochemical cycles of the soil and in the availability of nutrients for plants; in addition, these interactions allow plant communities to contribute to soil stability as an integral component of the ecosystem or agroecosystem in question (40).

Role of soil microorganisms. Microbial biodiversity and its effect on soil quality

Soil quality is defined by its ability to function in a natural or modified ecosystem framework, sustain plant and animal productivity, maintain or improve water and air quality, and contribute to human health and habitability. Soil quality is strongly influenced by the microbial processes that occur in it and these, related to diversity; therefore, it is very likely that the maintenance of the microbial community structure has the capacity to serve as an early and highly sensitive indicator of soil degradation or impoverishment (41,42).

The interaction between plant root and microbial communities promotes the development of a dynamic environment known as the rhizosphere (43,44). It is defined as the portion of the soil that is adjacent to the root system of a plant and that, in turn, is influenced by the exudates of those roots (44-46).

Both the exudates and the soil organic material deposited by the biota itself provide the necessary strength for the development of the active microbial population around the roots, which is known as the rhizosphere effect (44,46,47). The rhizosphere community is mainly composed of non-pathogenic microorganisms (44,48), which can positively affect plant growth and development, nutrition, defense against diseases, tolerance to heavy metals, and resistance to xenobiotic degradation caused by natural or synthetic chemicals present in the environment (43,44).

It has been widely demonstrated that soil microorganisms interact with plant roots and soil constituents at the root-soil interface. This large set of interactions between soil, roots, and microorganisms results in the development of a dynamic environment known as the rhizosphere, where a variety of microbial forms can develop actively and in equilibrium. The rhizosphere constitutes one of those points sensitive to crop response, because it concentrates a great metabolic activity with nutrient exchange between the atmosphere and the soil, which is mediated by the action and interaction of plants and soil microorganisms (42).

Plants are considered to constitute complex ecosystems of eukaryotes and prokaryotes that determine the conditions of the surrounding habitat (42,49). Rhizosphere microorganisms contribute to plant growth, increasing the availability of limiting nutrients such as phosphorus and nitrogen and, in turn, the composition and activity of the bacterial community is strongly influenced by the type of vegetation present in the soil (42,50,51).

Use of beneficial microorganisms as a biotechnology that favors the sustainability of ecosystems

One of the factors that make it possible to achieve greater competitiveness in the world market for agricultural products is the reduction in the use of agrochemicals, whose cost depends, to a large extent, on the price of oil (especially nitrogen fertilizer) and whose effect can have harmful impacts on the environment. The partial or total substitution of agrochemicals by microorganisms, maintaining high crop yields, is a valuable alternative to achieve sustainable production and to conquer demanding markets (42).

The use of beneficial microorganisms has had a wide diffusion in the last years, due to their positive effect on the yield of many crops in different situations and to the feasibility of allowing the development of organic agriculture (42,52,53).

Beneficial microorganisms and their effect on productivity

A large number of microorganisms are found in the soil. Their diversity and number depend, to a large extent, on the composition and concentration of nutrients exuded by plant roots (54,55). The interaction between microorganisms and crops can be beneficial, harmful or neutral, and sometimes this can vary depending on soil conditions (55).

To understand the functioning of agroecosystems from the microbiological component, it is necessary to interpret biomass values and microbial activity in order to develop management strategies in production systems (45,56) and, in this way, contribute to the improvement of agricultural practices and biodiversity conservation methods (44,56).

Knowing the members of the microbial community associated to the crop of interest is an aspect of particular attention to develop an ecological floriculture, since it is possible to favor the application of inoculants without damaging the biological balance of soils. Also, the analysis of the behavior of fungi and bacteria to plant exudates is one of the basic principles of plant-microorganism interaction. Root exudates are used by microorganisms as a nutritive source, indirectly influencing the interrelationships between colonizing microorganisms through the selective action they exert on particular species or groups (55).

AMF are considered biological inputs of enormous potential in agriculture, due to their positive effects on the adaptation and growth of a wide variety of crops. In addition, these microorganisms are key components for the development of soil biota due to their great capacity to interact with different microbial species, while they can modify many aspects of the physical properties in the rhizospheric zone (Table 5) (55,57).

Conclusions