Introducción

Los sistemas agrícolas son ecosistemas dinámicos comunmente manejados para conseguir altas producciones y el mayor rendimiento posible de los cultivos. Estos son influenciados por factores antropogénicos, como la aplicación de fertilizantes y pesticidas, las labores intensivas de cultivo y el monocultivo. Estas actividades tienen un impacto sobre los microorganismos del suelo, los cuales representan un componente esencial del funcionamiento y sostenibilidad de los agroecosistemas (1).

Los microorganismos constituyen la mayoría invisible de la vida en los suelos, pero a pesar de su abundancia, su impacto en el funcionamiento de los agroecosistemas continúa siendo pobremente entendido. Ellos juegan un papel fundamental en los ecosistemas e influencian un importante número de procesos, entre los que incluyen los ciclos de los elementos como el carbono, el fósforo y el nitrógeno, el incremento de la productividad de los cultivos y la mejora de las propiedades físicas de los suelos (1,2). Un importante grupo de microorganismos del suelo lo constituyen los hongos micorrízicos arbusculares (HMA). Los HMA son frecuentemente descritos como una extensión de las raíces de las plantas que crece fuera de estas hacia el suelo, entregando nutrientes a su huésped a cambio de carbono. Este enfoque, basado en la economía del carbono, es frecuentemente el paradigma dominante que define la asociación entre las plantas y los HMA. Sin embargo, los HMA pueden tener también efectos no relacionados directamente con la nutrición, algunos de estos pueden ser, incluso, tan importantes como la nutrición misma, contribuyendo al incremento de la productividad vegetal e influyendo en la dinámica de las comunidades y ecosistemas.

Incorporar estos efectos no nutricionales en el entendimiento de los HMA, permite una determinación más precisa de las condiciones, bajo las cuales estos pueden favorecer de manera más eficiente a las plantas y, por ende, a la agricultura (3).

Los agroecosistemas

Los agroecosistemas son ecosistemas sometidos por el hombre a continuas modificaciones de sus componentes bióticos y abióticos, con el objetivo de producir alimentos y fibras. Estos se diferencian de los ecosistemas naturales por cuatro características fundamentales (4):

Los sistemas de cultivo se encuentran en continua adaptación para satisfacer las necesidades de los agricultores en un contexto socioeconómico cambiante (5). Una parte de la agricultura está desarrollada para incrementar la productividad y satisfacer así la demanda cada vez más creciente de alimentos y fibras, lo que ha conducido a una simplificación excesiva de la diversidad de cultivos, una dependencia creciente del uso de químicos y la disminución del uso de interacciones bióticas beneficiosas (6,7).

Existe una creciente evidencia que sugiere que la fragmentación de los hábitats naturales, unido a los cambios en el uso de la tierra y los altos niveles de agroquímicos, son las mayores causas de la rápida disminución de la biodiversidad en muchos escenarios agrícolas (8-11), con la amenaza potencial de afectar muchos servicios ecológicos como la polinización y el control de plagas.

La relación entre la biodiversidad y el funcionamiento de los agroecosistemas es muy compleja. Los efectos positivos dependen principalmente de las interacciones entre los componentes bióticos o entre bióticos y abióticos. Todas estas interacciones son de gran interés para la agricultura por los servicios que proveen a los agroecosistemas. Estos van desde el control no químico de plagas y enfermedades, hasta la mejora de las condiciones para el desarrollo de los cultivos, resultantes de los cambios en la disponibilidad de los nutrientes y la estructura del suelo. Un componente biótico que juega un papel preponderante en estos beneficios lo constituyen los microorganismos.

Los microorganismos en los agroecosistemas

Los microorganismos del suelo son esenciales para el funcionamiento de los ecosistemas terrestres y catalizan transformaciones únicas e indispensables en los ciclos biogeoquímicos del planeta (12,13). La relevancia de la diversidad microbiana de los suelos para el funcionamiento de la agricultura y de los ecosistemas naturales continúa siendo pobremente comprendida (14,15). Desentrañar qué hacen los microorganismos del suelo, ha sido identificado como un área importante de investigación en la ciencias biológicas y agrícolas actuales.

Los microorganismos del suelo tienen un gran impacto sobre la productividad de las plantas. Dentro de esto se pueden distinguir dos mecanismos fundamentales: un efecto directo sobre las plantas, por la vía de los microorganismos asociados a la raíz, ya sean estas asociaciones patogénicas o mutualistas y un efecto indirecto mediante la acción de los microorganismos de vida libre que afectan las tasas de suministro de nutrientes y la repartición de esos recursos (10,14).

La meta principal en los estudios ecológicos de los agroecosistemas es entender los factores que determinan la composición y diversidad de las comunidades vegetales. Factores como la fertilidad del suelo, la posición geográfica y el clima, son conocidos por su influencia sobre la riqueza de las especies de plantas. Existen actualmente crecientes evidencias de que los microorganismos del suelo, en especial aquellos que viven en simbiosis con las plantas también contribuyen a la diversidad vegetal.

La propiedad biológica del suelo que recibe la mayor atención está relacionada con la abundancia relativa de bacterias y hongos en el ecosistema. Las bacterias y los hongos tienen, por lo general, funciones muy distintas y los ecosistemas se hayan con frecuencia caracterizados por tener dominancia fúngica o bacteriana en la comunidad microbiana o una combinación de ambos (16).

No se conoce mucho acerca de la importancia funcional que tiene para la dinámica de la comunidad vegetal esta dominancia bacteriana o fúngica; la idea más extendida es que en ecosistemas donde la cadena de nutrientes tiene una dominancia bacteriana, se realzan las tasas de mineralización de nutrientes y la disponibilidad de estos para las plantas, mientras que en áreas con dominancia fúngica los ciclos de los nutrientes son más lentos y altamente conservadores (16).

Los microorganismos del suelo también regulan la productividad de las plantas mediante variados mecanismos. Los efectos positivos son más comunes en ecosistemas pobres en nutrientes, donde incrementan el suministro de nutrientes limitantes como el N y el P. En estos casos hasta el 90 % del P y el N es proporcionado por los HMA y las bacterias fijadoras de nitrógeno, lo que resalta la importancia de estos en la regulación de la productividad de las plantas. También podemos encontrar efectos negativos de los microorganismos sobre la productividad de las plantas cuando estos actúan como patógenos, compiten con las plantas por los nutrientes o transforman estos en formas inaccesibles para ellas (17).

Varios grupos de microorganismos del suelo también regulan la diversidad de las plantas cambiando las interacciones competitivas o promoviendo el desarrollo de grupos funcionales específicos de plantas. De particular importancia son los microorganismos simbiontes los que se asocian con más de 200 000 especies de plantas, que dependen completamente de ellos para su desarrollo y sobrevivencia (2,3).

Para un mejor entendimiento de como la microbiota influencia la diversidad vegetal y su productividad, varios puntos cruciales deben ser dilucidados, principalmente entender como los cambios en la diversidad y composición microbiana influencian la productividad de las plantas y la dinámica de la comunidad vegetal es el mayor reto presente y futuro.

Los Hongos Micorrízicos Arbusculares

Está ampliamente aceptado que el establecimiento de la vida vegetal en la tierra coincidió con el establecimiento y la profunda influencia de la evolución de una simbiosis mutuamente benéfica entre las primeras plantas terrestres y cierta clase de hongos (18-23).

La mayoría de las plantas terrestres actuales viven en simbiosis con hongos que ocupan sus raíces. Esta simbiosis es conocida como micorriza que proviene de griego mico=hongo y rhiza=raíz. Existen cuatro tipos principales de micorrizas (20), pero el tipo predominante son las micorrizas arbusculares que se encuentran asociada con al menos en 72 % de las angiospermas, algunas briofitas, la mayoría de los helechos, así como las gimnospermas a excepción de las pinaceas (24,25).

Evolución de los HMA

Las micorrizas arbusculares son una de las más antiguas y extendidas formas de simbiosis. Datos paleobotánicos y moleculares sugieren que las primeras asociaciones entre plantas terrestres y un hongo de tipo glomoide, ocurrieron hace más de 460 millones de años (26) de 300 a 400 millones de años antes de la aparición de nódulos en las raíces, producto de la simbiosis con las bacterias fijadoras de nitrógeno. Las investigaciones actuales sobre la historia evolutiva de los HMA y de la simbiosis micorrízica con las plantas se encuentran enfocadas en gran parte en datos genéticos y moleculares (27). Sin embargo, el registro fósil (28), ha hecho una gran contribución a nuestro entendimiento de la distribución de la simbiosis micorrízica en los ecosistemas del pasado (29-37).

Hace más de 410 millones de años, en el período Devónico, se originó Aberdeenshire en el noreste de Escocia, un ecosistema continental complejo y bien desarrollado, que se petrificó a través de la inundación con agua rica en sílice de las aguas termales (38) y ocupa un lugar destacado en este contexto. Este fósil es la evidencia de la presencia de hifas, arbúsculos y esporas muy parecidas a los actuales HMA en la temprana planta terrestre Aglaophyton majus (31,39,40).

La micorriza de A. majus es considerada el ejemplo principal de la evidencia fósil en la historia evolutiva de los sistemas micorrízicos (41-44). Aun la evidencia fósil de Rhynie, contribuye a la hipótesis de que el establecimiento de las plantas en la tierra coincidió y fue influenciada por la evolución de la simbiosis entre las primeras plantas y cierta clase de hongo (18,20,22,23,45-47).

La similitud de las estructuras fósiles con los HMA actuales no tiene que ser necesariamente equivalente con la función que tenían en las antiguas asociaciones fósiles, ya que el rol fúngico en estos ecosistemas primarios pudo haber sido más variado de lo que es en la actualidad o los hongos con morfología similar pudieron haber tenido una funcionalidad más diversa (20). No obstante, se considera en la actualidad que la producción de arbúsculos en las raíces de las plantas modernas es un indicador morfológico del establecimiento de una relación micorrízica satisfactoria, siendo probable que un punto de vista similar de la naturaleza simbiótica de los arbúsculos en el registro fósil puede ser aceptada.

Importancia de los HMA en el sistema Suelo-Planta

Las investigaciones más recientes sobre los HMA han ampliado el contexto, en el cual es vista la simbiosis micorrízica, poniendo gran énfasis en los efectos de esta sobre las comunidades vegetales y el ecosistema en general. Muchos autores han resaltado la naturaleza multifuncional de los efectos micorrízicos incluyendo la interacción con las bacterias (48,49), el ciclo del carbono (50), el efecto sobre la comunidad vegetal (51), la síntesis tripartita con los micoheterótrofos (52,53) y la mediación de la respuesta de las plantas al estrés (54).

Entendiendo la función de las relaciones micorrízicas en la naturaleza

El mayor logro, en los primeros cien años de investigación de la simbiosis micorrízica, fue entender que es una asociación casi universal presente en prácticamente todas las comunidades terrestres de plantas. Sin embargo, la mayoría de los estudios sobre las características funcionales de la asociación micorrízica han tenido un enfoque reduccionista y el rol de esta simbiosis en la dinámica de las comunidades vegetales terrestres ha sido obviado en muchas ocasiones.

Las características de los suelos rigen las comunidades micorrízicas

A consecuencia de las múltiples funciones que cumplen los HMA en el ecosistema, el número de estudios ecológicos relacionados con ellos ha aumentado considerablemente en los últimos años. Estos estudios toman en consideración las comunidades micorrízicas asociadas a diferentes plantas hospederas en diferentes ecosistemas, sin embargo, los estudios que comparen la ocurrencia de especies y comunidades micorrízicas en diferentes tipos de suelo son escasos y se enfocan principalmente en suelos cultivados y en los diferentes usos de las tierras.

Los tipos de suelo han sido reportados como un factor determinante en la composición de las comunidades micorrízicas siendo particularmente relevante en ambientes estresados como los suelos salinos, contaminados con metales pesados y suelos termales (1,3,13,14).

Si el tipo de suelo determina la composición y riqueza de especies de HMA sería esencial conocer el factor determinante que influye sobre las comunidades micorrízicas y si es un solo parámetro o un grupo de propiedades físicas, químicas y biológicas las responsables de esta influencia.

Se ha encontrado que diferentes poblaciones de HMA en campos agrícolas colonizaban a mismo hospedero dependiendo de las concentraciones de fósforo en el suelo (63), estableciéndose que el pH del suelo tiene un fuerte efecto sobre las comunidades micorrízicas en agroecosistemas (64). Sin embargo, estos estudios solo consideran un limitado número de propiedades del suelo.

Los enfoques más recientes plantean que los efectos del tipo de suelo sobre las poblaciones de HMA no pueden ser atribuidos a una sola característica edáfica, encontrándose que la influencia de parámetros como la materia orgánica, la textura del suelo, elementos como el zinc y el magnesio entre otros juegan un rol significativo en la composición de la comunidad micorrízica de los agroecosistemas (65-67).

Interacciones bióticas de los HMA en el ecosistema

Además de aumentar el área de absorción de la planta huésped, las hifas de hongos simbióticos proporcionan un área de superficie aumentada para las interacciones con otros microorganismos y proporcionan una vía importante para la translocación de asimilados de plantas ricas en energía (productos fotosíntesis) al suelo. Las interacciones pueden ser sinérgicas, competitivas o antagónicas y pueden ser de importancia en áreas como la agricultura sostenible (48), el control biológico o la biorremediación.

El grado en que las interacciones entre micelios micorrizógeno y otros microorganismos influyen en diferentes sustratos orgánicos o minerales aún no está claro y se necesitan más experimentos para distinguir entre la actividad de las hifas micorrízicas y las actividades de otros organismos. Los experimentos de Artursson demuestran que la inoculación con un HMA modificó las comunidades bacterianas activas asociadas con el trébol micorrizado y las raíces de trigo (68), lo que sugiere que los hongos micorrízicos pueden influir en la estructura de la comunidad bacteriana.

Estudios detallados que utilizan sistemas in vitro muestran que los exudados de HMA tienen el potencial para influir en la vitalidad y la estructura comunitaria de las bacterias micorrizosféricas (69) y este tipo de efecto puede ser significativo en relación con el control biológico de los patógenos de las plantas.

Los enfoques basados en el sondeo de isótopos estables, el análisis de ARN y la metagenómica (70) indican que hay muchos simbiontes radiculares no identificados hasta ahora y que las bacterias y los HMA que ocupan las raíces muestran una actividad diferencial en el consumo de C, siendo unos mayores consumidores que otros. Algunos experimentos sugieren que los HMA pueden influir en los conjuntos bacterianos en las raíces, pero que el efecto no es recíproco (71). Los micelios fúngicos de HMA desempeñan claramente un papel importante en los procesos microbianos que influyen en el funcionamiento del ecosistema, pero todavía hay mucho que aprender sobre las interacciones detalladas de los microbios que habitan las raíces y cómo se regulan.

Para entender el funcionamiento de los hongos micorrízicos en los ecosistemas es necesario tener en cuenta todas las posibles interacciones bióticas que ocurren en el suelo. Si bien un número de estas interacciones han sido mostradas como cruciales, algunas como el parasitismo han sido más descuidadas en la ecología de estos y merecen una mayor atención.

Rol de los HMA residentes e introducidos en los ecosistemas

La comprensión de las consecuencias potencialmente grandes de la globalización de las distribuciones de especies se ha convertido en un foco importante de los estudios ecológicos durante las últimas décadas. Esta globalización de la biota ha dado lugar a la degradación ecológica (72), pérdidas de biodiversidad y aumento de la homogeneización biótica (73).

Sin embargo, también ha habido enormes beneficios económicos asociados con el movimiento de especies intencionalmente. Por ejemplo, prácticamente toda la producción agrícola es un producto de especies en hábitats no nativos. Aunque no se discute a menudo en la literatura ecológica actual sobre especies invasoras, los beneficios sociales y las ganancias económicas como consecuencia del movimiento de la biota en un esfuerzo por apoyar a las sociedades humanas son considerables.

En este contexto, la tasa y el volumen del movimiento intencional de hongos micorrízicos introducidos está aumentando como consecuencia de la propuesta de aprovechar los organismos benéficos del suelo para una mejor agricultura (74), horticultura (75), la restauración del hábitat (76), la biorremediación (77) y la silvicultura (78,79).

El movimiento intencional de las especies de hongos micorrízicos está creciendo, pero el potencial concomitante de consecuencias ecológicas negativas de las invasiones por hongos micorrízicos es poco conocido. Hasta donde se conoce, no existen casos documentados en los que el movimiento intencional de hongos micorrízicos haya conducido directamente a un problema de especies invasoras persistentes. Sin embargo, es difícil determinar si esta falta de conocimiento se debe a que los problemas no existen o porque no se detectan.

Existe la necesidad de considerar la posibilidad de efectos indeseables tanto manifiestos como sutiles del movimiento de hongos micorrízicos. Las consecuencias indeseables de la inoculación, cuando ocurren, es probable que pasen desapercibidas porque el monitoreo a gran escala de las consecuencias de la inoculación rara vez se lleva a cabo.

Los hongos micorrízicos generalmente se consideran mutualistas, por consiguiente, ha habido poca preocupación por las posibles consecuencias negativas de su introducción. Sin embargo, hay evidencia de que la función micorrízica puede variar (80-82).

La introducción de HMA puede tener un impacto directo sobre las comunidades micorrízicas residentes y un impacto indirecto sobre la composición de la comunidad de plantas residentes. El impacto directo de la introducción de estos hongos sobre las comunidades fúngicas residentes debe ser estudiado con detenimiento ya que existen evidencias de que una vez introducidos son altamente persistentes en sus nuevos ambientes (80).

Incluso teniendo cuidado de introducir solo especies existentes en los ecosistemas el problema puede continuar ya que los nuevos ecotipos pueden superar a los residentes y propagarse más allá del sitio de introducción, y pueden interactuar de manera diferente con huéspedes residentes, comunidades del suelo y condiciones abióticas.

Diferentes especies de hongos micorrízicos varían ampliamente en sus respuestas al medio ambiente y en los beneficios que proporcionan a las plantas huésped. Además, se ha demostrado que la hibridación o introgresión entre las poblaciones introducidas y residentes de plantas y animales tiene consecuencias negativas significativas para las poblaciones residente, incluyendo la extinción, especialmente cuando estas poblaciones son pequeñas o raras (83).

Entender cómo los HMA introducidos coexisten con la comunidad micorrízica residente y si realmente lideran los cambios en las producciones agrícolas es la clave para lograr una aplicación exitosa de los HMA en la agricultura. Existen cuatro áreas donde los ecologistas podrían contribuir significativamente a un uso más efectivo de los HMA (84):

La adaptación

Para ser eficaz, el hongo tiene que adaptarse a un tipo de suelo o cultivo determinado. De hecho, como los altos niveles de nutrientes pueden reducir la colonización micorrízica, pudiera ser más difícil para los HMA establecerse en suelos más ricos en nutrientes. Sin embargo, algunas especies de HMA parecen tener un rango geográfico extremadamente grande, lo que sugiere una falta de especialización a ciertos ambientes como es el caso de las especies Funneliformis mosseae y Rhizophagus irregularis (85). De hecho, algunos estudios de campo utilizaron con éxito cultivos in vitro de R. irregularis procedente de suelos áridos de España en suelos ácidos tropicales extremadamente pobres en nutrientes y con una planta (yuca) que el hongo no había experimentado previamente (86).

Conclusiones

La introducción de un HMA alóctono es una alteración biótica que pudiera alterar la estructura de la comunidad micorrízica residente. Sin embargo, no hay información sobre si la inoculación micorrízica que da como resultado un mejor rendimiento de los cultivos, es en realidad debido a un efecto directo del hongo, utilizado como inóculo, en la planta o indirectamente, a través de un cambio en la comunidad micorrízica residente. Por lo tanto, es pertinente entender los mecanismos que rigen la composición comunitaria de los HMA, en respuesta a la aplicación de un inóculo micorrízico. Esta es una cuestión ecológica clave que requiere una consideración cuidadosa para un uso ecológicamente sostenible de los HMA. Además, los efectos variables sobre el rendimiento de los cultivos micorrizados, utilizando el mismo inóculo en diferentes agroecosistemas, podrían estar determinados por su efecto indirecto en las comunidades micorrízicas locales, que podrían diferir en estos lugares.

Introduction

Agricultural systems are dynamic ecosystems commonly managed to achieve high yields and the highest possible crop yields. They are influenced by anthropogenic factors, such as fertilizer and pesticide application, intensive tillage and monoculture. These activities have an impact on soil microorganisms, which represent an essential component of the functioning and sustainability of agroecosystems (1).

Microorganisms constitute the invisible majority of life in soils, but despite their abundance, their impact on the functioning of agroecosystems remains poorly understood. They play a fundamental role in ecosystems and influence a number of important processes, including cycling of elements such as carbon, phosphorus, and nitrogen, increasing crop productivity, and improving soil physical properties (1,2).

An important group of soil microorganisms is the arbuscular mycorrhizal fungi (AMF). AMF are often described as an extension of plant roots that grow out of plants into the soil, delivering nutrients to their host in exchange for carbon. This approach, based on carbon economics, is often the dominant paradigm defining the association between plants and AMF. However, AMF can also have effects not directly related to nutrition, some of which may even be as important as nutrition itself, contributing to increased plant productivity and influencing community and ecosystem dynamics.

Incorporating these non-nutritional effects into the understanding of AMF allows a more precise determination of the conditions under which they can more efficiently favor plants and, therefore, agriculture (3).

Agroecosystems

Agroecosystems are ecosystems subjected by man to continuous modifications of their biotic and abiotic components, with the objective of producing food and fiber. They differ from natural ecosystems in four fundamental characteristics (4):

Cropping systems are continuously adapting to meet the needs of farmers in a changing socioeconomic context (5). Some agriculture is developed to increase productivity to meet the ever-increasing demand for food and fiber, which has led to an oversimplification of crop diversity, an increasing reliance on chemical use, and a decrease in the use of beneficial biotic interactions (6,7).

There is growing evidence to suggest that fragmentation of natural habitats, coupled with changes in land use and high levels of agrochemicals, are major causes of the rapid decline in biodiversity in many agricultural settings (8-11), with the potential threat of affecting many ecological services such as pollination and pest control.

The relationship between biodiversity and agroecosystem functioning is very complex. Positive effects depend mainly on interactions between biotic components or between biotic and abiotic components. All these interactions are of great interest to agriculture because of the services they provide to agroecosystems. These range from non-chemical control of pests and diseases to improved conditions for crop development resulting from changes in nutrient availability and soil structure. One biotic component that plays a major role in these benefits is microorganisms.

Microorganisms in agroecosystems

Soil microorganisms are essential for the functioning of terrestrial ecosystems and catalyze unique and indispensable transformations in the biogeochemical cycles of the planet (12,13). The relevance of soil microbial diversity to the functioning of agriculture and natural ecosystems remains poorly understood (14,15). Unraveling what soil microorganisms do has been identified as an important area of research in current biological and agricultural sciences.

Soil microorganisms have a major impact on plant productivity. Within this, two fundamental mechanisms can be distinguished: a direct effect on plants via root-associated microorganisms, whether these associations are pathogenic or mutualistic, and an indirect effect through the action of free-living microorganisms that affect nutrient supply rates and the partitioning of these resources (10,14).

The main goal in ecological studies of agroecosystems is to understand the factors that determine the composition and diversity of plant communities. Factors such as soil fertility, geographical position and climate are known to influence plant species richness. There is now growing evidence that soil microorganisms, especially those living in symbiosis with plants, also contribute to plant diversity.

The biological property of soil that receives the most attention is related to the relative abundance of bacteria and fungi in the ecosystem. Bacteria and fungi generally have very different functions, and ecosystems are often characterized by fungal or bacterial dominance in the microbial community or a combination of both (16).

Not much is known about the functional importance of this bacterial or fungal dominance for plant community dynamics; the most widespread idea is that in ecosystems where the nutrient chain is bacterially dominant, nutrient mineralization rates and nutrient availability to plants are enhanced, whereas in areas with fungal dominance, nutrient cycling is slower and highly conservative (16).

Soil microorganisms also regulate plant productivity through a variety of mechanisms. Positive effects are more common in nutrient-poor ecosystems, where they increase the supply of limiting nutrients such as N and P. In these cases up to 90 % of P and N is provided by AMF and nitrogen-fixing bacteria, highlighting the importance of these in regulating plant productivity. It can also find negative effects of microorganisms on plant productivity when they act as pathogens, compete with plants for nutrients, or transform nutrients into forms inaccessible to plants (17).

Several groups of soil microorganisms also regulate plant diversity by changing competitive interactions or promoting the development of specific plant functional groups. Of particular importance are the symbiont microorganisms that associate with more than 200,000 plant species, which are completely dependent on them for their development and survival (2,3).

For a better understanding of how microbiota influence plant diversity and productivity, several crucial points need to be elucidated, mainly understanding how changes in microbial diversity and composition influence plant productivity and plant community dynamics is a major present and future challenge.

Arbuscular Mycorrhizal Fungi

It is widely accepted that the establishment of plant life on land coincided with the establishment and profound evolutionary influence of a mutually beneficial symbiosis between early land plants and a certain class of fungi (18-23).

Most of today's land plants live in symbiosis with fungi that occupy their roots. This symbiosis is known as mycorrhiza, which comes from the Greek mico=fungus and rhiza=root. There are four main types of mycorrhizae (20), but the predominant type is arbuscular mycorrhizae, which are associated with at least 72 % of angiosperms, some bryophytes, most ferns, as well as gymnosperms except for pinaceae (24,25).

Evolution of AMFs

Arbuscular mycorrhizae are one of the oldest and most widespread forms of symbiosis. Paleobotanical and molecular data suggest that the first associations between terrestrial plants and a glomonoid fungus occurred more than 460 million years ago (26), 300 to 400 million years before the appearance of root nodules resulting from symbiosis with nitrogen-fixing bacteria.

Current research on the evolutionary history of AMF and mycorrhizal symbiosis with plants is largely focused on genetic and molecular data (27). The fossil record (28), however, has made a major contribution to our understanding of the distribution of mycorrhizal symbiosis in past ecosystems (29-37).

Over 410 million years ago, in the Devonian period, Aberdeenshire originated in northeastern Scotland, a complex and well-developed continental ecosystem, which was petrified through inundation with silica-rich water from hot springs (38) and occupies a prominent place in this context.

This fossil is evidence for the presence of hyphae, arbuscules, and spores very similar to present-day AMF in the early terrestrial plant Aglaophyton majus (31,39,40).

The mycorrhiza of A. majus is considered the prime example of fossil evidence in the evolutionary history of mycorrhizal systems (41-44). Even the fossil evidence from Rhynie contributes to the hypothesis that the establishment of plants on land coincided with and was influenced by the evolution of symbiosis between early plants and a certain kind of fungus (18,20,22,23,45-47).

The similarity of fossil structures to present-day AMF need not necessarily be equivalent to the function they had in ancient fossil associations, as the fungal role in these primary ecosystems may have been more varied than it is today or fungi with similar morphology may have had more diverse functionality (20). Nevertheless, the production of arbuscules in the roots of modern plants is now considered to be a morphological indicator of the establishment of a successful mycorrhizal relationship, and it is likely that a similar view of the symbiotic nature of arbuscules in the fossil record can be accepted.

Importance of AMF in the Soil-Plant system

More recent research on AMF has broadened the context in which mycorrhizal symbiosis is viewed, placing great emphasis on its effects on plant communities and the ecosystem in general. Many authors have highlighted the multifunctional nature of mycorrhizal effects including interaction with bacteria (48,49), carbon cycling (50), effect on the plant community (51), tripartite synthesis with mycoheterotrophs (52,53), and mediation of plant stress response (54).

Insight into the role of mycorrhizal relationships in nature

The greatest achievement, in the first hundred years of mycorrhizal symbiosis research, was to understand that it is an almost universal association present in virtually all terrestrial plant communities. However, most studies on the functional characteristics of the mycorrhizal association have had a reductionist approach and the role of this symbiosis in the dynamics of terrestrial plant communities has often been overlooked.

Soil characteristics govern rigen mycorrhizal communities

As a consequence of the multiple functions of AMF in the ecosystem, the number of ecological studies related to them has increased considerably in recent years. These studies take into consideration mycorrhizal communities associated with different host plants in different ecosystems, however, studies comparing the occurrence of mycorrhizal species and communities in different soil types are scarce and focus mainly on cultivated soils and different land uses.

Soil types have been reported as a determining factor in the composition of mycorrhizal communities being particularly relevant in stressed environments such as saline soils, soils contaminated with heavy metals, and thermal soils (1,3,13,14).

If soil type determines AMF species composition and richness, it would be essential to know the determining factor that influences mycorrhizal communities and whether it is a single parameter or a group of physical, chemical and biological properties that are responsible for this influence.

It has been found that different AMF populations in agricultural fields colonized the same host depending on soil phosphorus concentrations (63), establishing that soil pH has a strong effect on mycorrhizal communities in agroecosystems (64). However, these studies only consider a limited number of soil properties.

More recent approaches suggest that the effects of soil type on AMF populations cannot be attributed to a single edaphic characteristic, finding that the influence of parameters such as organic matter, soil texture, elements such as zinc and magnesium, among others, play a significant role in the composition of the mycorrhizal community in agroecosystems (65-67).

Biotic interactions of AMF in the ecosystem

In addition to increasing host plant uptake area, symbiotic fungal hyphae provide increased surface area for interactions with other microorganisms and provide an important pathway for the translocation of energy-rich plant assimilates (photosynthetic products) to the soil. Interactions can be synergistic, competitive, or antagonistic and may be of importance in areas such as sustainable agriculture (48), biological control, or bioremediation.

The extent to which interactions between mycorrhizal mycelia and other microorganisms influence different organic or mineral substrates is still unclear and more experiments are needed to distinguish between the activity of mycorrhizal hyphae and the activities of other organisms. Artursson's experiments show that inoculation with an AMF modified the active bacterial communities associated with mycorrhizal clover and wheat roots (68), suggesting that mycorrhizal fungi may influence bacterial community structure.

Detailed studies using in vitro systems show that AMF exudates have the potential to influence the vitality and community structure of mycorrhizal bacteria (69) and this type of effect may be significant in relation to biological control of plant pathogens.

Approaches based on stable isotope probing, RNA analysis, and metagenomics (70) indicate that there are many hitherto unidentified root symbionts and that bacteria and AMF occupying roots show differential activity in C consumption, with some being greater consumers than others. Some experiments suggest that AMF may influence bacterial assemblages in roots, but that the effect is not reciprocal (71). AMF fungal mycelia clearly play an important role in microbial processes that influence ecosystem functioning, but there is still much to learn about the detailed interactions of root-inhabiting microbes and how they are regulated.

To understand the functioning of mycorrhizal fungi in ecosystems it is necessary to take into account all possible biotic interactions occurring in the soil. While a number of these interactions have been shown to be crucial, some such as parasitism have been more neglected in their ecology and deserve greater attention.

Role of resident and introduced AMF in ecosystems

Understanding the potentially large consequences of the globalization of species distributions has become a major focus of ecological studies over the past few decades. This globalization of biota has resulted in ecological degradation (72), biodiversity losses, and increased biotic homogenization (73).

However, there have also been enormous economic benefits associated with the intentional movement of species. For example, virtually all agricultural production is a product of species in non-native habitats. Although not often discussed in the current ecological literature on invasive species, the social benefits and economic gains as a consequence of the movement of biota in an effort to support human societies are considerable.

In this context, the rate and volume of intentional movement of introduced mycorrhizal fungi is increasing as a consequence of the proposed harnessing of beneficial soil organisms for improved agriculture (74), horticulture (75), habitat restoration (76), bioremediation (77), and forestry (78,79).

The intentional movement of mycorrhizal fungal species is growing, but the concomitant potential for negative ecological consequences of mycorrhizal fungal invasions is poorly understood. As far as is known, there are no documented cases where intentional movement of mycorrhizal fungi has directly led to a persistent invasive species problem. However, it is difficult to determine whether this lack of knowledge is because the problems do not exist or because they are not detected.

There is a need to consider the possibility of both overt and subtle undesirable effects of mycorrhizal fungal movement. Undesirable consequences of inoculation, when they occur, are likely to go undetected because large-scale monitoring of inoculation consequences is rarely conducted.

Mycorrhizal fungi are generally considered mutualistic; consequently, there has been little concern about the possible negative consequences of their introduction. However, there is evidence that mycorrhizal function may vary (80-82).

The introduction of AMF may have a direct impact on resident mycorrhizal communities and an indirect impact on resident plant community composition. The direct impact of the introduction of these fungi on resident fungal communities must be carefully studied because there is evidence that once introduced they are highly persistent in their new environments (80).

Even if care is taken to introduce only existing species into ecosystems the problem may continue as new ecotypes may outcompete the residents and spread beyond the site of introduction, and may interact differently with resident hosts, soil communities, and abiotic conditions.

Different species of mycorrhizal fungi vary widely in their responses to the environment and in the benefits they provide to host plants. In addition, hybridization or introgression between introduced and resident populations of plants and animals has been shown to have significant negative consequences for resident populations, including extinction, especially when these populations are small or rare (83). Understanding how introduced AMF coexist with the resident mycorrhizal community and whether they actually lead to changes in agricultural yields is the key to successful application of AMF in agriculture. There are four areas where ecologists could contribute significantly to more effective use of AMF (84):

Adaptation

To be effective, the fungus has to adapt to a particular soil type or crop. In fact, since high nutrient levels can reduce mycorrhizal colonization, it may be more difficult for AMF to establish in more nutrient-rich soils. However, some AMF species appear to have an extremely large geographic range, suggesting a lack of specialization to certain environments such as Funneliformis mosseae and Rhizophagus irregularis (85). In fact, some field studies successfully used in vitro cultures of R. irregularis from arid soils of Spain in extremely nutrient-poor tropical acidic soils and with a plant (cassava) that the fungus had not previously experienced (86).

Conclusions

The introduction of an allochthonous AMF is a biotic disturbance that could alter the structure of the resident mycorrhizal community. However, there is no information on whether mycorrhizal inoculation resulting in improved crop yield is actually due to a direct effect of the fungus, used as inoculum, on the plant or indirectly, through a change in the resident mycorrhizal community. Therefore, it is pertinent to understand the mechanisms governing the community composition of AMF in response to the application of a mycorrhizal inoculum. This is a key ecological issue that requires careful consideration for an ecologically sustainable use of AMF. In addition, variable effects on mycorrhizal crop yields using the same inoculum in different agroecosystems could be determined by its indirect effect on local mycorrhizal communities, which could differ in these locations.