Introducción

El frijol común (Phaseolus vulgaris L.), es originario de América, pero intensamente cultivado en toda la zona tropical y algunas regiones templadas del planeta. Es uno de los alimentos más antiguos que el hombre conoce; ha formado parte importante de la dieta humana desde hace miles de años, se encuentra entre las primeras plantas alimenticias domesticadas y luego cultivadas (11. Arzuaga LG, Yanes LC, Cabrera IM, Castro AS, Díaz HLB, Campos MS. Influencia de variables climáticas sobre la fluctuación poblacional de thrips (Megalurothrips usitatus Bagnall) en frijol. Revista de Protección Vegetal [Internet]. 2021;36(2). Available from: http://revistas.censa.edu.cu/index.php/RPV/article/view/1148 ). En Cuba, constituye uno de los platos indispensables en el menú cubano, donde de conjunto con el arroz (Oryza sativa L.) forma parte de la alimentación básica, particularmente los frijoles de grano negro que conforman la comida típica de la población. Sin embargo, el país ha estado importando unas 60 mil toneladas del grano por año para poder satisfacer la demanda del mercado, cifra que al precio promedio actual equivale a más de 52 millones de dólares, lo que pone en riesgo la seguridad alimentaria de la población debido a la erogación de gran cantidad de divisas (22. Lamz-Piedra A, Cárdenas-Travieso RM, Ortiz-Pérez R, Eladio-Alfonzo L, Sandrino-Himely A. Evaluación preliminar de líneas de frijol común (Phaselus vulgaris L.) promisorios para siembras tempranas en Melena del Sur. Cultivos Tropicales [Internet]. 2017;38(4):111-8. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0258-59362017000400016 ).

En Cuba el frijol tiene gran importancia, constituye un alimento de alta demanda popular, por lo que se cultiva a lo largo y ancho del país. Alcanza un área de 104 500 ha aproximadamente, lo que incluye el sector estatal y no estatal. El rendimiento promedio de la producción nacional es de 0,72 t ha^-1, por lo que no es capaz de satisfacer las necesidades del consumo y el país importa anualmente unas 110 000 toneladas para satisfacer los 25 kg anuales promedio que se requieren por consumidor (33. ONEI. Sector agropecuario. Indicadores seleccionados [Internet]. Oficina Nacional de Estadística e Información, Sitio en Actualización. [cited 20/12/2021]. Available from: http://www.onei.gob.cu/node/14215 ). Sin embargo, la producción nacional continúa sin satisfacer las demandas de la población, y aunque la producción aumentó es necesario importar anualmente alrededor de 114 400 toneladas de este grano (44. ONEI. Anuario Estadístico de Cuba. Año 2017 | Oficina Nacional de Estadística e Información, Sitio en Actualización [Internet]. [cited 20/12/2021]. Available from: http://www.onei.gob.cu/node/13606 ).

A pesar de su importancia y el hecho de que es un cultivo tradicional, su rendimiento se ve afectado por la incidencia de diversas plagas. Entre los insectos fitófagos más nocivos que se alimentan del frijol se encuentran la mosca blanca, Bemisia tabaci Gennadius; el salta hojas, Empoasca kraemeri Ross y Moore que produce encrespamiento del follaje; los crisomélidos Diabrotica balteata Leconte y Cerotoma ruficornis Oliver, que causan perforaciones en las hojas y transmiten los virus del moteado amarillo y del mosaico del caupí; el minador Liriomyza trifolii Burgess; el complejo de tisanópteros y los gorgojos de los granos almacenados, Acanthoscelides obtectus Say y Zabrotes subfaciatu Boheman (55. Barceló AM, Miranda YS. Artrópodos nocivos asociados al cultivo del frijol (Phaseolus vulgaris, L.) en una zona agroecológica en la provincia de las Tunas, Cuba. Ojeando la Agenda [Internet]. 2020;(63):2. Available from: https://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=7260329 ).

El control químico se mantiene, desde hace aproximadamente siete décadas, como el método principal de control de plagas (artrópodos, arvenses y patógenos). En todo este tiempo se han acumulado suficientes evidencias de los riesgos que presenta el uso de plaguicidas químicos para el ambiente y la salud, riesgos que además comprometen la sostenibilidad de los sistemas agrícolas. A pesar de las preocupaciones públicas por el daño que éstos ocasionan, en los últimos años se ha producido un aumento en su uso, pero las pérdidas producidas por el ataque de plagas a los cultivos no han disminuido, a escala global, éstas pueden alcanzar valores superiores al 50 %. Esta situación hace necesaria la implementación de estrategias de manejo de plagas que no afecten al medio ambiente y que no impliquen gastos de recursos económicos con vistas a aumentar los rendimientos medios anuales, ya que están muy por debajo de la demanda nacional (66. del Puerto Rodríguez AM, Suárez Tamayo S, Palacio Estrada DE. Efectos de los plaguicidas sobre el ambiente y la salud. Revista Cubana de Higiene y epidemiologìa [Internet]. 2014;52(3):372-87. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=s1561-30032014000300010 ).

Las medidas culturales son prácticas agronómicas que han estado en uso por largo tiempo y constituyen un ejemplo de métodos aplicados con el objetivo de prevenir las plagas. El control cultural constituye un método que es la base de cualquier estrategia de Manejo Integrado de Plagas, que consiste en la implementación de prácticas mediante las cuales se producen cambios en el ambiente que lo hacen menos favorable para el desarrollo de éstos y que benefician a la vez directa o indirectamente a sus enemigos naturales, la aplicación del método lleva implícito el conocimiento de las plagas y de los cultivos, de sus características, y de las relaciones que se establecen entre ambos (77. Centeno G. Métodos de controles: cultural, físico y mecánico. Maracaibo, Zulia, Venezuela [Internet]. 2016; Available from: https://docplayer.es/47640304-Metodos-de-controles-cultural-fisico-ymecanico.html ).

La elección de una fecha apropiada de siembra, es una medida cultural que permite disminuir las densidades poblacionales de determinados organismos nocivos. Adelantando o retrasando la siembra o cosecha de cultivos anuales se puede evitar un fuerte ataque de plagas, realizando las siembras en las épocas del año en que las plagas se encuentran ausentes, o sembrando de tal modo que el estado más susceptible del cultivo coincida con la época del año en que la plaga sea menos abundante.

En Cuba, al evaluar diferentes medidas de manejo integrado de plagas en el cultivo del frijol en varias provincias del país (88. Oeste C de Á. Manejo integrado de plagas de insectos en el cultivo del frijol. Fitosanidad [Internet]. 2002;6(3). Available from: https://www.researchgate.net/profile/Luis-L-Vazquez-Moreno/publication/286626242_Murguido_C_L_L_Vazquez_AI_Elizondo_M_Neyra_Y_Velasquez_E _Pupo_S_reyes_I_Rodriguez_y_C_Toledo_Manejo_Integrado_de_Plagas_de_Insectos_en_el_cultivo_ del_frijol_Fitosanidad_6329-392002/links/566cb19208ae62b05f0895f9/Murguido-C-L-L-Vazquez-AI-Elizondo_M_Neyra_Y_Velasquez_E-Pupo_S-reyes_I-Rodriguez_y-C-Toledo-Manejo-Integrado-dePlagas-de-Insectos-en-el-cultivo-del-frijol-Fitosanidad-6329-392002.pdf ), se informó lo relacionado con la incidencia de las plagas insectiles de este cultivo en diferentes fechas de siembra; no obstante el cambio climático ha provocado variaciones en el comportamiento de dichos organismos nocivos.

Por otra parte, en el Consejo Popular Tumba Cuatro no se han realizado investigaciones relativas a la incidencia de los insectos fitófagos que concurren al cultivo del frijol en diferentes fechas de siembra. Teniendo en consideración lo antes expresado en el presente trabajo se propuso determinar la densidad poblacional de la comunidad de insectos fitófagos asociada al cultivo del frijol por niveles de la planta y fechas de siembra.

Materiales y métodos

Listado de los insectos fitófagos asociados al cultivo del frijol en dos fechas de siembra; así como la determinación de la densidad poblacional de los mismos por niveles de la planta y fechas de siembra. La presente investigación se realizó en la Finca San Miguel, perteneciente a la CCSF “Niceto Pérez” ubicada en el municipio de Jaruco, provincia Mayabeque, en dos fechas de siembra, la primera el 5 de septiembre de 2015 (temprana) y la segunda, el 18 de febrero de 2016 (tardía). La variedad de frijol utilizada en la investigación fue la Bat-304, sembrada sobre un suelo Pardo carbonatado (99. Hernández-Jiménez A, Pérez-Jiménez JM, Bosch-Infante D, Speck NC. La clasificación de suelos de Cuba: énfasis en la versión de 2015. Cultivos Tropicales [Internet]. 2019;40(1). Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S0258-59362019000100015&script=sci_arttext&tlng=pt ), a una distancia de siembra de 0,70 m entre hileras y 0,07 m entre plantas, para ambas fechas de siembra. La superficie experimental fue de 0,6 ha.

Para realizar el listado de los insectos fitófagos asociados al cultivo del frijol en las dos fechas de siembra objeto de investigación, se tomaron muestras de 15 plantas al azar en cada muestreo, los que comenzaron a partir de los 15 días de sembrado el cultivo. Se realizaron un total de seis muestreos con una frecuencia semanal en diagonal doble. En cada planta se muestreó una hoja de cada nivel (superior, medio e inferior) y con ayuda de una lupa se realizó la observación de los organismos. Las muestras tomadas (hojas de cada nivel) se introdujeron en una bolsa de nylon previamente rotulada con la fecha de muestreo y el nivel de la planta correspondiente. Posteriormente, las mismas fueron llevadas al laboratorio de Entomología perteneciente a la Facultad de Agronomía de la Universidad Agraria de La Habana, para la cuantificación e identificación de las diferentes especies, empleando las claves correspondientes a cada una de estas. Las especies de trips adultas detectadas fueron montadas con la ayuda del microscopio estereoscopio NOVEL hasta 1,5 de aumento.

Los datos de las poblaciones de las diferentes especies de insectos fitófagos fueron transformados usando la expresión √x+1 y sometidos a un análisis de varianza factorial, a través del programa Statgraphics 5.1. Las medias se compararon mediante la dócima de Rangos Múltiples de Duncan para un 5 % de significación.

La intensidad de daño por crisomélidos para ambas fechas de siembra se determinó utilizando el método de las lesiones y se empleó una escala de grados.

Finalmente se calculó la intensidad del daño (I) expresada en porcentaje mediante la fórmula:

donde:

a: grado de la escala

b: cantidad de hojas de cada grado

N: total de hojas evaluadas

4: último grado de la escala

Resultados y discusión

Listado de los insectos fitófagos asociados al cultivo del frijol en dos fechas de siembra; así como la determinación de la densidad poblacional de los mismos por niveles de la planta y fechas de siembra.

En la Tabla 1 se observa que, en las dos fechas de siembra objeto de investigación al cultivo del frijol se asociaron especies insectiles pertenecientes a cuatro órdenes y cinco familias. El orden de insectos que presentó una mayor incidencia fue el orden Hemiptera, con dos familias (Cicadellidae y Aleyrodidae), lo que representó el 40 % de las familias detectadas. Estos insectos son los más frecuentes en el cultivo del frijol en Cuba y en diversos países (55. Barceló AM, Miranda YS. Artrópodos nocivos asociados al cultivo del frijol (Phaseolus vulgaris, L.) en una zona agroecológica en la provincia de las Tunas, Cuba. Ojeando la Agenda [Internet]. 2020;(63):2. Available from: https://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=7260329 ,1010. Corrales Castillo J, Villalobos Moya K. Principales plagas de artrópodos en el cultivo de frijol en Costa Rica. Universidad Nacional, Heredia (Costa Rica). Escuela de Ciencias Agrarias; 2017. ,1111. Reyes NC, Delgado A, Mirabal L, González C. Estructura, abundancia y frecuencia relativa de la comunidad de insectos fitófagos asociada al cultivo del frijol (Phaseolus vulgaris L.) en dos fechas de siembra. Available from: https://core.ac.uk/download/pdf/268093153.pdf ).

En lo que respecta a la determinación de la densidad poblacional media de los insectos fitófagos asociados al cultivo del frijol por niveles de la planta y fechas de siembra, en los resultados del análisis estadístico se encontraron diferencias significativas para dichos factores por separado lo cual se muestra en las Tablas 2. En el caso de la interacción entre ambos factores no se obtuvieron diferencias significativas como resultado del análisis estadístico.

Para el caso de E. kraemeri; L. trifolii y T. palmi no se obtuvieron diferencias significativas entre los tres niveles de la planta respecto a la densidad poblacional media de estos insectos fitófagos. La densidad poblacional media de B. tabaci fue superior en el nivel inferior de la planta, existiendo diferencias significativas con los niveles medio y superior; pero no entre estos últimos. Se ha observado un nivel significativo mayor de este insecto en el estrato inferior de la planta respecto al estrato medio y superior en los meses de febrero a marzo para el cultivo del pimiento. Las pupas de la mosca blanca y otros estados inmaduros (huevos y ninfas) se localizan en el envés de las hojas bajas (1212. Koppert. Koppert Biological System [Internet]. Koppert. [cited 23/01/2022]. Available from: https://www.koppert.es/retos/mosca-blancas/mosca-blanca-de-los-invernaderos/ ).

La densidad poblacional media de E. kraemeri en el cultivo del frijol no difirió desde punto de vista estadístico para los tres niveles de la planta, lo cual no se corresponde con los resultados obtenidos por otros investigadores, quienes encontraron que el 89 % de los individuos de este cicadélido se localizaron en el estrato inferior y el 6,15 % se ubicó en el nivel superior (1313. González YR, Quintanilla EP, Arboláez HPH, Gómez JR, Souza MGP. Distribución espacial de Empoasca kraemeri Ross y Moore (Hemiptera: Cicadellidae) y Bemisia tabaci Gennadius (Hemiptera: Aleyrodidae) en plantas de frijol. Centro Agrícola [Internet]. 2008;35(3):91-2. Available from: http://cagricola.uclv.edu.cu/descargas/pdf/V35-Numero_3/cag193081632.pdf ). Es importante destacar que existió una tendencia hacia una mayor densidad poblacional media de este cicadélido en el nivel inferior de la planta desde el punto de vista biológico.

Para el minador de la hoja no se obtuvieron diferencias significativas entre los niveles de la planta en cuanto a la densidad poblacional media del mismo, aunque se denotó una tendencia hacia una densidad poblacional media superior de L. trifolii en el nivel inferior de la planta desde el punto de vista biológico, resultados que se corresponden con lo reportados por otros autores (1414. López RA, Carmona D, Trumper E, Huarte M. Comportamiento de la actividad alimentaria y de oviposición de Liriomyza huidobrensis (Blanchard)(Diptera: Agromyzidae), en variedades de Solanum tuberosum L. Revista Latinoamericana de la Papa [Internet]. 2015;19(1):1-17. Available from: https://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=5512103 ), quienes al estudiar el efecto de los niveles de la planta sobre el comportamiento de la actividad alimentaria y de oviposición de Liriomyza huidobrensis (Blanchard) (Diptera: Agromyzidae), en variedades de Solanum tuberosum L. obtuvieron que las hembras de L. huidobrensis realizaron mayor número de picaduras de alimentación y colocaron mayor número de huevos en las hojas del estrato inferior en comparación al estrato medio y superior. Las primeras minas realizadas por L. trifolii se hacen visibles a los tres o cuatro días de la oviposición y que aparentemente las hembras evitan las hojas en desarrollo, por lo tanto las minas aparecen generalmente en las hojas de la parte inferior o central de la planta en forma de galerías sinuosas y blanquecinas (1515. Álvarez Robles F, Lozano Gutiérrez J, Martínez Contreras CA, España Luna MP, Lara Herrera A. Insectos presentes en el cultivo de frijol en Zacatecas. 2017; Available from: http://ricaxcan.uaz.edu.mx/jspui/bitstream/20.500.11845/1439/1/INSECTOS%20PRESENTES%20EN%20EL%20CULTIVO%20DE%20FRIJOL%20EN%20ZACATECAS.pdf ).

Respecto a la densidad poblacional media de T. palmi; no se obtuvieron diferencias significativas entre los niveles de la planta, pero se pudo comprobar que existió una tendencia desde el punto de vista biológico a mayores densidades poblacionales medias de este trips en los niveles superior y medio de la planta, coincidiendo con los resultados obtenidos en otras investigaciones, donde al describir el patrón espacial de Thrips palmi Karny en el cultivo de la papa y frijol respectivamente informaron que este resultó ser agregado o contagioso, manifestándose más acentuado en las larvas, las que se ubican con mayor frecuencia en el estrato medio de la planta, mientras que los adultos lo hacen en el estrato superior (1616. Miranda Cabrera I, del Toro Benitez M, Sánchez Castro A, Ramírez González S, Baños Díaz HL, Suris Campos M, et al. Coexistencia de Empoasca spp. (Cicadellidae: Typhlocybinae) y tisanópteros en Phaseolus vulgaris L. Revista de Protección Vegetal [Internet]. 2016;31(3):165-72. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=s1010-27522016000300003 ). El hecho de que las larvas de trips se ubiquen en mayor cuantía en el nivel medio de la planta es comprensible si se considera que en el estrato medio los individuos disponen de mejores condiciones de vida al estar menos expuestos a la acción de los enemigos naturales y de la radiación solar, además de encontrarse en este nivel, hojas, que por su edad, podrían resultar más adecuadas para garantizar el alimento a esta fase biológica. En el caso de los adultos, predominaron en el estrato superior, donde las hojas son más jóvenes, lo que les facilita la oviposición en el tejido de estas y les permite una mayor movilidad (1717. Suris M, Plana L. Distribución en la planta y en el campo de Thrips palmi (Thysanoptera: Thripidae) en papa de la variedad Desiree. [Internet]. 2001. Available from: http://www.sidalc.net/cgibin/wxis.exe/?IsisScript=pubs.xis&method=post&formato=2&cantidad=1&expresion=mfn=001462 ).

Estos resultados se corresponden con los obtenidos por el Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y calidad Alimentaria de México (1818. Agroalimentaria SN de S Inocuidad y Calidad. Trips oriental (Thrips palmi Karny) [Internet]. gob.mx. [cited 20/01/2022]. Available from: http://www.gob.mx/senasica/documentos/trips-oriental-110934 ), el cual refiere que esta especie muestra una distribución espacial al azar en adultos y agregada en ninfas. Para el caso de cultivos de porte bajo, se ha observado que la distribución de las poblaciones en los diferentes niveles de la planta muestran diferencias significativas, las mayores poblaciones de ninfas en los estratos medio e inferior, mientras que los adultos tienen preferencia por el estrato superior de la planta.

La intensidad de daño por crisomélidos en la fecha de siembra 1 (temprana) fue superior con relación a la fecha de siembra 2 (tardía), donde en la primera fecha los valores oscilaron entre 6,11 % para el nivel superior de la planta y 11, 9 % para el nivel medio. Los niveles de la planta más afectados por estas especies de crisomélidos fueron el medio e inferior para ambas fechas de siembra (Tabla 3).

En la fecha de siembra 1 (temprana) la mayor intensidad de daño por crisomélidos pudo deberse a que en el mes de septiembre las precipitaciones fueron abundantes, lo cual se corresponde con otras investigaciones (1919. Jimenez-Martinez E, G. B, Rovesti L, R. S. Manejo Integrado de Plagas. Manual práctico. [Internet]. 2007.), cuyos autores refieren que estos crisomélidos están presentes en todo el territorio nacional causando daños de importancia en fenologías tempranas del cultivo, asociando sus mayores apariciones a las épocas de lluvia.

El hecho de que la intensidad de daño por crisomélidos fuera mayor en las hojas de los niveles medio e inferior puede tener relación con determinadas características fisiológicas o morfológicas de las plantas hospedantes. Esta preferencia por las hojas de los niveles medios e inferior puede deberse a que estos coleópteros prefieran las hojas con determinado grado de madurez fisiológica para alimentarse.

Es importante señalar que en ninguna de las dos fechas de siembra objeto de investigación los crisomélidos superaron el umbral económico (25 % de infestación), informado por el Centro Nacional de Sanidad Vegetal en Cuba (CNSV), coincidiendo con otros resultados (2020. Ramos Y, Gómez J, Espinosa R, Días F, Crespo A, Machado R. Etología de los crisomélidos (Coleoptera: Chrysomelidae) asociados a tres variedades de frijol común (Phaseolus vulgaris L.) en época intermedia. Revista de Protección Vegetal [Internet]. 2015;30(3):165-70. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S1010-27522015000300001&script=sci_arttext&tlng=en ), donde al determinar la etología de estos crisomélidos asociada a tres variedades de frijol común en época de siembra intermedia en el municipio Encrucijada, de la Provincia de Villa Clara obtuvieron en las variedades de frijol más afectadas, CC 25-9 (testa blanca y roja) porcentajes de infestación por debajo del 25 %, mientras que la variedad de testa negra fue más tolerante al ataque de este insecto.

Como se observa en la Tabla 4 referente a la densidad poblacional media de los insectos fitófagos del cultivo del frijol en las dos fechas de siembra, solo se obtuvieron diferencias significativas desde el punto de vista estadístico entre ambas fechas de siembra para E. kraemeri. Respecto, a la densidad poblacional media de B. tabaci; L. trifolii y T. palmi no se registraron diferencias significativas en cuanto a las fechas de siembra objeto de investigación para dichos insectos fitófagos. No obstante, es importante señalar que la densidad poblacional media de T. palmi en la fecha de siembra 1 fue superior desde el punto de vista biológico, alcanzando valores por encima del umbral económico definido para este insecto (15 trips/hojas) (2121. Centro Nacional de Sanidad Vegetal. Estrategia fitosanitaria de campaña de frío: 2012-2013. CNSV; 2012. ).

El salta hojas del frijol E. kraemeri en la fecha de siembra 2 (tardía), manifestó una densidad poblacional media mayor respecto a la fecha de siembra 1 (temprana), lo cual pudo deberse a que en este periodo de crecimiento y desarrollo del cultivo las precipitaciones fueron escasas, lo que se corresponde con lo expuesto por Centro Nacional de Sanidad Vegetal (2121. Centro Nacional de Sanidad Vegetal. Estrategia fitosanitaria de campaña de frío: 2012-2013. CNSV; 2012. ), que plantea que en los períodos secos el ciclo biológico de E. kraemeri se completa en corto tiempo y sus daños se intensifican. Además, que en los días más fríos o lluviosos la intensidad de vuelo se reduce notablemente.

La fecha de siembra óptima del frijol en Cuba se haya entre el 15 de octubre y el 30 de noviembre, aunque existe una fecha temprana desde el primero de septiembre y otra tardía hasta 30 de enero (2222. Hernández Vizcaino R. Caracterización morfo-agronómica de seis variedades comerciales de frijol común (Phaseolus vulgaris L.) en época tardía en la Granja agropecuaria ʺLiberación de Remediosʺ [Internet]. Universidad Central¨ Marta Abreu¨ de Las Villas. Facultad de Ciencias; 2016. Available from: http://dspace.uclv.edu.cu/bitstream/handle/123456789/6378/TESIS%20Reinier%20Hernandez%20Vizcaino%201.pdf?sequence=1&isAllowed=y ). En investigaciones realizadas en Holguín se constató que la incidencia de plagas del cultivo del frijol se mantuvo con índices de salta hojas, mosca blanca, minador y ácaro blanco más bajos en el mes de septiembre que en febrero (88. Oeste C de Á. Manejo integrado de plagas de insectos en el cultivo del frijol. Fitosanidad [Internet]. 2002;6(3). Available from: https://www.researchgate.net/profile/Luis-L-Vazquez-Moreno/publication/286626242_Murguido_C_L_L_Vazquez_AI_Elizondo_M_Neyra_Y_Velasquez_E _Pupo_S_reyes_I_Rodriguez_y_C_Toledo_Manejo_Integrado_de_Plagas_de_Insectos_en_el_cultivo_ del_frijol_Fitosanidad_6329-392002/links/566cb19208ae62b05f0895f9/Murguido-C-L-L-Vazquez-AI-Elizondo_M_Neyra_Y_Velasquez_E-Pupo_S-reyes_I-Rodriguez_y-C-Toledo-Manejo-Integrado-dePlagas-de-Insectos-en-el-cultivo-del-frijol-Fitosanidad-6329-392002.pdf ).

Resulta de gran valor e importancia señalar que la densidad poblacional media de E. kraemeri para ambas fechas de siembra fue elevada, con valores por encima del umbral económico (uno a dos insectos/hoja). En la Tabla 4 se aprecia que en la fecha de siembra 1 (temprana) existió una tendencia hacia una mayor densidad poblacional media de T. palmi desde el punto de vista biológico, lo que pudo deberse a la temperatura existente durante el periodo objeto de investigación, la que osciló entre 24-26 ºC. Al respecto, se ha planteado que en regiones tropicales T. palmi encuentra condiciones favorables para desarrollarse a lo largo de todo el año; pero sus poblaciones son menores en el invierno que en el verano y la temperatura óptima de desarrollo de esta especie de tisanóptero es de 25 ºC (2323. SENASICA. Estrategia Operativa de la Campaña contra Trips Oriental, 2018 [Internet]. Secretaria de Agricultura, Ganaderia, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación. Coyoacán. Ciudad de México; 2018. Available from: https://www.gob.mx/cms/uploads/attachment/file/290239/ESTRATEGIA_OPERATIVA_DE_TRIPS_ ORIENTAL_2018..pdf ).

Los potenciales de daño de T. palmi se incrementan durante las épocas secas y su crecimiento es favorecido por las altas temperaturas (55. Barceló AM, Miranda YS. Artrópodos nocivos asociados al cultivo del frijol (Phaseolus vulgaris, L.) en una zona agroecológica en la provincia de las Tunas, Cuba. Ojeando la Agenda [Internet]. 2020;(63):2. Available from: https://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=7260329 ). Se recomienda como prácticas culturales para el manejo de T. palmi la fecha de siembra, donde para algunas localidades, esta puede ser una táctica preventiva importante, ya sea porque se puede manejar la fecha de siembra favoreciendo los períodos de mayores precipitaciones por su efecto sobre la plaga, o teniendo en cuenta la susceptibilidad o niveles de infestación de los cultivos o campañas de cultivos que se sembraron con anterioridad (2424. González Muñoz C. Alternativas para el Manejo de Thrips palmi Karny en Cuba. [Internet]. [cited 20/01/2022]. Available from: https://www.researchgate.net/publication/329400351_Alternativas_para_el_Manejo_de_Thrips_palmi_Karny_en_Cuba ).

En el caso de B. tabaci se aprecia en la Tabla 4 que existió una tendencia desde el punto de vista biológico hacia una mayor densidad poblacional media de este insecto en la fecha de siembra 2, lo cual pudiera deberse a que en este periodo las precipitaciones fueron escasas y la temperatura osciló entre 20-24 ºC, la cual es favorable para el desarrollo de esta especie. Las temperaturas más favorables para el desarrollo de este insecto están entre 24 y 30 ºC y que las precipitaciones tienen un efecto supresor sobre las poblaciones de la mosca blanca (2525. Corrales Castillo J, Rodríguez Arrieta A, Villalobos Moya K, Hernández Villalobos S, Alvarado Rodríguez O. Evaluación de tres extractos naturales contra Bemisia tabaci en el cultivo del melón, Puntarenas, Costa Rica. Agronomía Costarricense [Internet]. 2018;42(2):93-106. Available from: https://www.scielo.sa.cr/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0377-94242018000200093 ). Los resultados obtenidos referentes a la mayor densidad poblacional media de la mosca blanca en la fecha de siembra 2 (tardía) concuerdan con otros estudios realizados (2626. Pacheco-Covarrubias JJ, Nolasco JS, Valenzuela JMV. Densidad poblacional de mosca blanca Bemisia spp. (Hemíptera: Aleyroididae) en El Valle de Guaymas-Empalme, Sonora, México. Biotecnia [Internet]. 2016;18(3):9-13. Available from: https://biotecnia.unison.mx/index.php/biotecnia/article/view/329 ), donde señalan que el manejo de focos de infestación de la plaga y el ordenamiento de fechas de cultivos son determinantes para la definición del estatus fitosanitario de la plaga.

La densidad poblacional media de L. trifolii para la fecha de siembra 2 (tardía) alcanzó el umbral económico definido por el Centro Nacional de Sanidad Vegetal (2121. Centro Nacional de Sanidad Vegetal. Estrategia fitosanitaria de campaña de frío: 2012-2013. CNSV; 2012. ), el cual es de una larva viva por hoja. Para este insecto fitófago la densidad poblacional media en ambas fechas de siembra fue muy similar, sin diferencias significativas entre ambas.

Conclusiones

Introduction

The common bean (Phaseolus vulgaris L.) is native to the Americas, but is intensively cultivated throughout the tropical and some temperate regions of the world. It is one of the oldest foods known to man; it has been an important part of the human diet for thousands of years, and it is among the first domesticated and then cultivated food plants (11. Arzuaga LG, Yanes LC, Cabrera IM, Castro AS, Díaz HLB, Campos MS. Influencia de variables climáticas sobre la fluctuación poblacional de thrips (Megalurothrips usitatus Bagnall) en frijol. Revista de Protección Vegetal [Internet]. 2021;36(2). Available from: http://revistas.censa.edu.cu/index.php/RPV/article/view/1148 ). In Cuba, it constitutes one of main dishes in the Cuban menu, where together with rice (Oryza sativa L.) it forms part of the basic food, particularly black beans that make up the typical food of the population. However, the country has been importing about 60 thousand tons of beans per year to meet market demand, a figure that at the current average price is equivalent to more than 52 million dollars, which puts population food security of the at risk due to the expenditure of a large amount of foreign currency (22. Lamz-Piedra A, Cárdenas-Travieso RM, Ortiz-Pérez R, Eladio-Alfonzo L, Sandrino-Himely A. Evaluación preliminar de líneas de frijol común (Phaselus vulgaris L.) promisorios para siembras tempranas en Melena del Sur. Cultivos Tropicales [Internet]. 2017;38(4):111-8. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0258-59362017000400016 ).

In Cuba, beans are of great importance; they are a food of high popular demand, so they are grown throughout the country. It covers an area of approximately 104,500 ha, which includes the state and nonstate sector. The average yield of national production is 0.72 t ha^-1 , so it is not able to meet consumption needs and country imports annually about 110 000 tons to meet the 25 kg per year average required per consumer (33. ONEI. Sector agropecuario. Indicadores seleccionados [Internet]. Oficina Nacional de Estadística e Información, Sitio en Actualización. [cited 20/12/2021]. Available from: http://www.onei.gob.cu/node/14215 ). However, domestic production continues to fail to meet demands of the population, and although production has increased, it is necessary to import around 114 400 tons of this grain annually (44. ONEI. Anuario Estadístico de Cuba. Año 2017 | Oficina Nacional de Estadística e Información, Sitio en Actualización [Internet]. [cited 20/12/2021]. Available from: http://www.onei.gob.cu/node/13606 ). Despite its importance and the fact that it is a traditional crop, its yield is affected by the incidence of various pests. Among the most harmful phytophagous insects that feed on beans are the white fly, Bemisia tabaci Gennadius; the leafhopper, Empoasca kraemeri Ross and Moore, which causes curling of the foliage; the chrysomelids Diabrotica balteata Leconte and Cerotoma ruficornis Oliver, which cause leaf punctures and transmit yellow mottle and cowpea mosaic viruses; the leafminer Liriomyza trifolii Burgess; the thysanoptera complex; and the stored grain weevils Acanthoscelides obtectus Say and Zabrotes subfaciatu Boheman (55. Barceló AM, Miranda YS. Artrópodos nocivos asociados al cultivo del frijol (Phaseolus vulgaris, L.) en una zona agroecológica en la provincia de las Tunas, Cuba. Ojeando la Agenda [Internet]. 2020;(63):2. Available from: https://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=7260329 ).

Chemical control has remained, for about seven decades, as the main method of pest controls (arthropods, weeds and pathogens). Throughout this time, sufficient evidence has accumulated of the risks posed by the use of chemical pesticides to the environment and health, risks that also compromise the sustainability of agricultural systems. Despite public concerns about the damage they cause, in recent years there has been an increase in their use, but losses caused by pest attacks on crops have not decreased; on a global scale, these can reach values of more than 50 %. This situation makes it necessary to implement pest management strategies that do not affect the environment and that do not involve expenditure of economic resources with a view to increasing average annual yields, since they are well below national demand (66. del Puerto Rodríguez AM, Suárez Tamayo S, Palacio Estrada DE. Efectos de los plaguicidas sobre el ambiente y la salud. Revista Cubana de Higiene y epidemiologìa [Internet]. 2014;52(3):372-87. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=s1561-30032014000300010 ). Cultural measures are agronomic practices that have been in use for a long time and constitute an example of methods applied with the aim of preventing pests. Cultural control constitutes a method that is the basis of any Integrated Pest Management strategy, which consists of the implementation of practices through which changes are produced in the environment that make it less favorable for the development of pests and that directly or indirectly benefit their natural enemies; the application of the method implies knowledge of pests and crops, their characteristics, and the relationships established between them (77. Centeno G. Métodos de controles: cultural, físico y mecánico. Maracaibo, Zulia, Venezuela [Internet]. 2016; Available from: https://docplayer.es/47640304-Metodos-de-controles-cultural-fisico-ymecanico.html ). The choice of an appropriate planting date is a cultural measure to reduce population densities of certain harmful organisms. By advancing or delaying the sowing or harvesting of annual crops, a strong pest attack can be avoided by sowing at times of the year when pests are absent, or by sowing in such a way that the most susceptible stage of the crop coincides with the time of the year when the pest is less abundant.

In Cuba, when evaluating different measures of integrated pest management in the cultivation of beans in several provinces of the country (88. Oeste C de Á. Manejo integrado de plagas de insectos en el cultivo del frijol. Fitosanidad [Internet]. 2002;6(3). Available from: https://www.researchgate.net/profile/Luis-L-Vazquez-Moreno/publication/286626242_Murguido_C_L_L_Vazquez_AI_Elizondo_M_Neyra_Y_Velasquez_E _Pupo_S_reyes_I_Rodriguez_y_C_Toledo_Manejo_Integrado_de_Plagas_de_Insectos_en_el_cultivo_ del_frijol_Fitosanidad_6329-392002/links/566cb19208ae62b05f0895f9/Murguido-C-L-L-Vazquez-AI-Elizondo_M_Neyra_Y_Velasquez_E-Pupo_S-reyes_I-Rodriguez_y-C-Toledo-Manejo-Integrado-dePlagas-de-Insectos-en-el-cultivo-del-frijol-Fitosanidad-6329-392002.pdf ), it was reported the incidence of insect pests of this crop at different planting dates; however, climate change has caused variations in the behavior of these harmful organisms. On the other hand, in the Tumba Cuatro Council, no research has been carried out on the incidence of phytophagous insects that concur with the bean crop at different planting dates. Taking into consideration the above mentioned, in the present work it was proposed to determine the population density of phytophagous insect community associated to the bean crop by levels of the plant and sowing dates.

Materials and methods

List of phytophagous insects associated with the bean crop on two planting dates; as well as the determination of their population density by plant levels and planting dates.

The present research was carried out at San Miguel Farm, belonging to the CCSF "Niceto Pérez" located in Jaruco municipality, Mayabeque province, on two sowing dates, the first on September 5^th, 2015 (early) and the second on February 18^th, 2016 (late). The bean variety used in the research was Bat-304, sown on a Brown carbonate soil (99. Hernández-Jiménez A, Pérez-Jiménez JM, Bosch-Infante D, Speck NC. La clasificación de suelos de Cuba: énfasis en la versión de 2015. Cultivos Tropicales [Internet]. 2019;40(1). Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S0258-59362019000100015&script=sci_arttext&tlng=pt ), at a sowing distance of 0.70 m between rows and 0.07 m between plants, for both sowing dates. The experimental area was 0.6 ha.

To list phytophagous insects associated with the bean crop on the two sowing dates under investigation, 15 plants were sampled at random in each sample, starting 15 days after sowing the crop. A total of six samplings were made with a weekly frequency in double diagonal. In each plant, one leaf from each level (upper, middle and lower) was sampled and the organisms were observed with the aid of a magnifying glass. The samples taken (leaves from each level) were placed in a nylon bag previously labeled with the date of sampling and the corresponding plant level. Subsequently, they were taken to the Entomology laboratory belonging to the Faculty of Agronomy of the Agrarian University of Havana, for quantification and identification of the different species, using the keys corresponding to each of these. The species of adult thrips detected were mounted with the help of the NOVEL stereoscopic microscope up to 1.5 magnification.

The data of the populations of the different species of phytophagous insects were transformed using the expression √x+1 and subjected to a factorial variance analysis, through the Statgraphics 5.1 program.

Means were compared using Duncan's Multiple Range for 5 % significance.

The intensity of chrysomelid damage for both planting dates was determined using the lesion method and a scale of degrees was used.

Finally, damage intensity (I) expressed as a percentage was calculated using the formula:

where:

a: degree of the scale

b: number of leaves of each grade

N: total number of leaves evaluated

4: last grade of the scale

Results and discussion

List of phytophagous insects associated with the bean crop on two planting dates, as well as the determination of their population density by plant level and planting dates.

Table 1 shows that insect species belonging to four orders and five families were associated with the bean crop on two planting dates under investigation. The order of insects with the highest incidence was the order Hemiptera, with two families (Cicadellidae and Aleyrodidae), which represented 40 % of families detected. These insects are the most frequent in bean cultivation in Cuba and in several countries (55. Barceló AM, Miranda YS. Artrópodos nocivos asociados al cultivo del frijol (Phaseolus vulgaris, L.) en una zona agroecológica en la provincia de las Tunas, Cuba. Ojeando la Agenda [Internet]. 2020;(63):2. Available from: https://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=7260329 ,1010. Corrales Castillo J, Villalobos Moya K. Principales plagas de artrópodos en el cultivo de frijol en Costa Rica. Universidad Nacional, Heredia (Costa Rica). Escuela de Ciencias Agrarias; 2017. ,1111. Reyes NC, Delgado A, Mirabal L, González C. Estructura, abundancia y frecuencia relativa de la comunidad de insectos fitófagos asociada al cultivo del frijol (Phaseolus vulgaris L.) en dos fechas de siembra. Available from: https://core.ac.uk/download/pdf/268093153.pdf ).

Regarding the determination of the mean population density of phytophagous insects associated with the bean crop by plant levels and sowing dates, results of the statistical analysis showed significant differences for these factors separately, as shown in Table 2. In the case of the interaction between both factors, no significant differences were obtained as a result of the statistical analysis.

In the case of E. kraemeri; L. trifolii and T. palmi, no significant differences were obtained between three levels of the plant with respect to the mean population density of these phytophagous insects. The mean population density of B. tabaci was higher at the lower level of the plant, with significant differences between the middle and upper levels, but not between the latter. A significantly higher level of this insect was observed in the lower stratum of the plant with respect to the middle and upper stratum in the months of February to March for the bell pepper crop. Whitefly pupae and other immature stages (eggs and nymphs) are located on the underside of lower leaves (1212. Koppert. Koppert Biological System [Internet]. Koppert. [cited 23/01/2022]. Available from: https://www.koppert.es/retos/mosca-blancas/mosca-blanca-de-los-invernaderos/ ).

The mean population density of E. kraemeri in the bean crop did not differ statistically for the three levels of the plant, which does not correspond with the results obtained by other researchers, who found that 89 % of the individuals of this cicadellid were located in the lower stratum and 6.15 % were located in the upper level (1313. González YR, Quintanilla EP, Arboláez HPH, Gómez JR, Souza MGP. Distribución espacial de Empoasca kraemeri Ross y Moore (Hemiptera: Cicadellidae) y Bemisia tabaci Gennadius (Hemiptera: Aleyrodidae) en plantas de frijol. Centro Agrícola [Internet]. 2008;35(3):91-2. Available from: http://cagricola.uclv.edu.cu/descargas/pdf/V35-Numero_3/cag193081632.pdf ). It is important to note that there was a tendency towards a higher average population density of this cicadellid in the lower level of the plant from the biological point of view.

For the leafminer, no significant differences were obtained between plant levels in terms of mean population density, although there was a tendency toward a higher mean population density of L. trifolii in the lower level of the plant from the biological point of view, results that correspond with those reported by other authors (1414. López RA, Carmona D, Trumper E, Huarte M. Comportamiento de la actividad alimentaria y de oviposición de Liriomyza huidobrensis (Blanchard)(Diptera: Agromyzidae), en variedades de Solanum tuberosum L. Revista Latinoamericana de la Papa [Internet]. 2015;19(1):1-17. Available from: https://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=5512103 ), who when studying the effect of the levels of the plant on the feeding and oviposition behavior of Liriomyza huidobrensis (Blanchard) (Diptera: Agromyzidae), in varieties of Solanum tuberosum L. obtained that females of L. huidobrensis made a greater number of feeding bites and laid a greater number of eggs on the leaves of the lower stratum compared to the middle and upper stratum. The first mines made by L. trifolii become visible three or four days after oviposition and that apparently the females avoid the developing leaves, therefore the mines generally appear in the leaves of the lower or central part of the plant in the form of sinuous and whitish galleries (1515. Álvarez Robles F, Lozano Gutiérrez J, Martínez Contreras CA, España Luna MP, Lara Herrera A. Insectos presentes en el cultivo de frijol en Zacatecas. 2017; Available from: http://ricaxcan.uaz.edu.mx/jspui/bitstream/20.500.11845/1439/1/INSECTOS%20PRESENTES%20EN%20EL%20CULTIVO%20DE%20FRIJOL%20EN%20ZACATECAS.pdf ).

Regarding the average population density of T. palmi; no significant differences were obtained between the levels of the plant, but it was possible to verify that there was a tendency from the biological point of view to higher average population densities of this thrips in the upper and middle levels of the plant, coinciding with the results obtained in other investigations, when describing the spatial pattern of Thrips palmi Karny in potato and bean crops, respectively, they reported that this was aggregated or contagious, being more accentuated in the larvae, which are more frequently located in the middle stratum of the plant, while adults are located in the upper stratum (1616. Miranda Cabrera I, del Toro Benitez M, Sánchez Castro A, Ramírez González S, Baños Díaz HL, Suris Campos M, et al. Coexistencia de Empoasca spp. (Cicadellidae: Typhlocybinae) y tisanópteros en Phaseolus vulgaris L. Revista de Protección Vegetal [Internet]. 2016;31(3):165-72. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=s1010-27522016000300003 ).

The fact that thrips larvae are found more frequently in the middle stratum of the plant is understandable if it is considered that in the middle stratum the individuals have better living conditions because they are less exposed to the action of natural enemies and solar radiation, besides being at this level, leaves, which due to their age, could be more adequate to guarantee food for this biological stage. In the case of adults, they predominated in the upper stratum, where the leaves are younger, which facilitates oviposition in the leaf tissue and allows them greater mobility (1717. Suris M, Plana L. Distribución en la planta y en el campo de Thrips palmi (Thysanoptera: Thripidae) en papa de la variedad Desiree. [Internet]. 2001. Available from: http://www.sidalc.net/cgibin/wxis.exe/?IsisScript=pubs.xis&method=post&formato=2&cantidad=1&expresion=mfn=001462 ).

These results correspond with those obtained by the National Service of Health, Safety and Food Quality of Mexico (1818. Agroalimentaria SN de S Inocuidad y Calidad. Trips oriental (Thrips palmi Karny) [Internet]. gob.mx. [cited 20/01/2022]. Available from: http://www.gob.mx/senasica/documentos/trips-oriental-110934 ), which refers that this species shows a random spatial distribution in adults and aggregated in nymphs. In the case of low-growing crops, it has been observed that the distribution of populations at different levels of the plant shows significant differences, with the largest populations of nymphs in the middle and lower strata, while adults have a preference for the upper stratum of the plant.

The intensity of damage by chrysomelids at planting date 1 (early) was higher in relation to planting date 2 (late), where at the first date the values ranged between 6.11 % for the upper plant level and 11.9 % for the middle level. The plant levels most affected by these chrysomelid species were the middle and lower for both planting dates (Table 3).

In sowing date 1 (early) the higher intensity of damage by chrysomelids could be due to the abundant rainfall in September, which corresponds with other researches (1919. Jimenez-Martinez E, G. B, Rovesti L, R. S. Manejo Integrado de Plagas. Manual práctico. [Internet]. 2007.), whose authors refer that these chrysomelids are present in all the national territory causing important damages in early phenologies of the crop, associating their higher appearances to rainy seasons.

The fact that the intensity of damage by chrysomelids was greater on the leaves of the middle and lower levels may be related to certain physiological or morphological characteristics of the host plants. This preference for the leaves of the middle and lower levels may be due to the fact that these coleopterans prefer leaves with a certain degree of physiological maturity for feeding.

It is important to point out that in none of the two sowing dates under investigation the chrysomelids exceeded the economic threshold (25 % infestation), reported by the National Center of Plant Health in Cuba (CNSV), coinciding with other results (2020. Ramos Y, Gómez J, Espinosa R, Días F, Crespo A, Machado R. Etología de los crisomélidos (Coleoptera: Chrysomelidae) asociados a tres variedades de frijol común (Phaseolus vulgaris L.) en época intermedia. Revista de Protección Vegetal [Internet]. 2015;30(3):165-70. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S1010-27522015000300001&script=sci_arttext&tlng=en ), where when determining the ethology of these chrysomelids associated to three varieties of common bean in intermediate sowing time in Encrucijada municipality, in Villa Clara province, obtained in the most affected varieties of bean, CC 25-9 (white and red testa) infestation percentages below 25 %, while the variety of black testa was more tolerant to the attack of this insect.

As shown in Table 4, regarding the mean population density of phytophagous insects of the bean crop on the two planting dates, statistically significant differences were only obtained between the two planting dates for E. kraemeri. Regarding the mean population density of B. tabaci; L. trifolii and T. palmi, no significant differences were recorded for these phytophagous insects between the two sowing dates under investigation. However, it is important to point out that the mean population density of T. palmi on sowing date 1 was higher from the biological point of view, reaching values above the economic threshold defined for this insect (15 thrips/leaf) (2121. Centro Nacional de Sanidad Vegetal. Estrategia fitosanitaria de campaña de frío: 2012-2013. CNSV; 2012. ).

The bean leafhopper E. kraemeri in sowing date 2 (late) showed a higher average population density compared to sowing date 1 (early), which could be due to the fact that in this period of growth and development of the crop, rainfall was scarce. It corresponds with what was exposed by the National Center of Plant Health (2121. Centro Nacional de Sanidad Vegetal. Estrategia fitosanitaria de campaña de frío: 2012-2013. CNSV; 2012. ), which states that in dry periods, the biological cycle of E. kraemeri is completed in a short time and its damages are intensified. In addition, on colder or rainy days, the intensity of flight is notably reduced.

The optimal sowing date for beans in Cuba is between October 15 and November 30, although there is an early date from the first of September and a late one until January 30 (2222. Hernández Vizcaino R. Caracterización morfo-agronómica de seis variedades comerciales de frijol común (Phaseolus vulgaris L.) en época tardía en la Granja agropecuaria ʺLiberación de Remediosʺ [Internet]. Universidad Central¨ Marta Abreu¨ de Las Villas. Facultad de Ciencias; 2016. Available from: http://dspace.uclv.edu.cu/bitstream/handle/123456789/6378/TESIS%20Reinier%20Hernandez%20Vizcaino%201.pdf?sequence=1&isAllowed=y ). In research carried out in Holguin, it was found that the incidence of bean crop pests was maintained with lower indexes of leafhoppers, white fly, leafminer and white mite in September than in February (88. Oeste C de Á. Manejo integrado de plagas de insectos en el cultivo del frijol. Fitosanidad [Internet]. 2002;6(3). Available from: https://www.researchgate.net/profile/Luis-L-Vazquez-Moreno/publication/286626242_Murguido_C_L_L_Vazquez_AI_Elizondo_M_Neyra_Y_Velasquez_E _Pupo_S_reyes_I_Rodriguez_y_C_Toledo_Manejo_Integrado_de_Plagas_de_Insectos_en_el_cultivo_ del_frijol_Fitosanidad_6329-392002/links/566cb19208ae62b05f0895f9/Murguido-C-L-L-Vazquez-AI-Elizondo_M_Neyra_Y_Velasquez_E-Pupo_S-reyes_I-Rodriguez_y-C-Toledo-Manejo-Integrado-dePlagas-de-Insectos-en-el-cultivo-del-frijol-Fitosanidad-6329-392002.pdf ).

It is of great value and importance to note that the average population density of E. kraemeri for both planting dates was high, with values above the economic threshold (one to two insects/leaf).

Table 4 shows that on sowing date 1 (early) there was a tendency towards a higher average population density of T. palmi from the biological point of view, which could be due to the temperature during the period under investigation, which ranged between 24-26 ºC. In this regard, it has been suggested that in tropical regions T. palmi finds favorable conditions to develop throughout the year; but its populations are lower in winter than in summer and the optimum temperature for the development of this species of thysanoptera is 25 ºC (2323. SENASICA. Estrategia Operativa de la Campaña contra Trips Oriental, 2018 [Internet]. Secretaria de Agricultura, Ganaderia, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación. Coyoacán. Ciudad de México; 2018. Available from: https://www.gob.mx/cms/uploads/attachment/file/290239/ESTRATEGIA_OPERATIVA_DE_TRIPS_ ORIENTAL_2018..pdf ).

The damage potentials of T. palmi increase during dry seasons and its growth is favored by high temperatures (55. Barceló AM, Miranda YS. Artrópodos nocivos asociados al cultivo del frijol (Phaseolus vulgaris, L.) en una zona agroecológica en la provincia de las Tunas, Cuba. Ojeando la Agenda [Internet]. 2020;(63):2. Available from: https://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=7260329 ). It is recommended as cultural practices for the management of T. palmi the sowing date. For some localities, this can be an important preventive tactic, either because the sowing date can be managed favoring periods of higher rainfall for its effect on the pest, or taking into account the susceptibility or infestation levels of the crops or crop campaigns that were previously sowed (2424. González Muñoz C. Alternativas para el Manejo de Thrips palmi Karny en Cuba. [Internet]. [cited 20/01/2022]. Available from: https://www.researchgate.net/publication/329400351_Alternativas_para_el_Manejo_de_Thrips_palmi_Karny_en_Cuba ).

In the case of B. tabaci, Table 4 shows a tendency from the biological point of view towards a higher average population density of this insect on sowing date 2, which could be due to the fact that in this period rainfall was scarce and the temperature oscillated between 20-24 ºC which is favorable for the development of this species. The most favorable temperatures for the development of this insect are between 24 and 30 ºC and that rainfall has a suppressive effect on whitefly populations (2525. Corrales Castillo J, Rodríguez Arrieta A, Villalobos Moya K, Hernández Villalobos S, Alvarado Rodríguez O. Evaluación de tres extractos naturales contra Bemisia tabaci en el cultivo del melón, Puntarenas, Costa Rica. Agronomía Costarricense [Internet]. 2018;42(2):93-106. Available from: https://www.scielo.sa.cr/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0377-94242018000200093 ). The results obtained regarding the higher average population density of the whitefly on sowing date 2 (late) agree with other studies (2626. Pacheco-Covarrubias JJ, Nolasco JS, Valenzuela JMV. Densidad poblacional de mosca blanca Bemisia spp. (Hemíptera: Aleyroididae) en El Valle de Guaymas-Empalme, Sonora, México. Biotecnia [Internet]. 2016;18(3):9-13. Available from: https://biotecnia.unison.mx/index.php/biotecnia/article/view/329 ), where it is pointed out that the management of pest infestation foci and the arrangement of crop dates are determinant for the definition of the phytosanitary status of the pest. The average population density of L. trifolii for planting date 2 (late) reached the economic threshold defined by the National Center for Plant Health (2121. Centro Nacional de Sanidad Vegetal. Estrategia fitosanitaria de campaña de frío: 2012-2013. CNSV; 2012. ), which is one live larva per leaf. For this phytophagous insect, the mean population density on both planting dates was very similar, with no significant differences between the two.

Conclusions