Influencia de dos bioestimulantes en el crecimiento y desarrollo de plantas de jitomate ( <i>Solanum lycopersicum</i>L.)

Influencia de dos bioestimulantes en el crecimiento y desarrollo de plantas de jitomate (Solanum lycopersicum L.)

^iDAntonio Gómez-Salazar¹Tecnológico Nacional de México. Instituto Tecnológico de Tecomatlán, México.^*✉:ejerez@inca.edu.cu

^iDGabriel López-Salvador¹Tecnológico Nacional de México. Instituto Tecnológico de Tecomatlán, México.

^iDEduardo Jerez-Mompie²Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), carretera San José-Tapaste, km 3½, Gaveta Postal 1, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. CP 32 700

^iDPedro González-Cañizares²Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), carretera San José-Tapaste, km 3½, Gaveta Postal 1, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. CP 32 700

^iDLilisbet Guerrero-Domínguez²Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), carretera San José-Tapaste, km 3½, Gaveta Postal 1, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. CP 32 700

¹Tecnológico Nacional de México. Instituto Tecnológico de Tecomatlán, México.

²Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), carretera San José-Tapaste, km 3½, Gaveta Postal 1, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. CP 32 700

^{^*}Autor para correspondencia: ejerez@inca.edu.cu

Resumen

El empleo de bioestimulantes en el mundo se incrementa cada vez más, en este sentido se realizó este trabajo en el Instituto de Tecomatlán, Puebla, México, para evaluar la influencia del empleo del Quitomax^® y la inoculación con dos cepas de micorrizas en el crecimiento y desarrollo de plantas de tomate. Se produjeron posturas en casa sombra, en bandejas de 200 alveolos, rellenas con un sustrato comercial, bajo los mismos tratamientos que luego serían aplicados en condiciones de campo, los que consistieron en un control donde las semillas se imbibieron en agua por tres horas, el mismo tiempo que se empleó cuando se utilizó micorriza, mientras que las dos cepas de micorrizas (Incam4 e Incam11) se aplicaron mediante el recubrimiento de las semillas, de tal manera que quedaron conformados seis tratamientos, pues ambos bioestimulantes también se usaron combinados. Se empleó un diseño de bloques al azar, con cuatro réplicas, para la distribución de los tratamientos en condiciones de campo. En el trasplante, se aplicó cada inóculo al sistema radical y el Quitomax^® se aplicó asperjado al follaje a los siete y 28 días, en los tratamientos que lo requerían. En las posturas se evaluó el crecimiento en altura cada siete días y el diámetro del tallo al momento del trasplante. En condiciones de campo se evaluaron variables del crecimiento y del rendimiento. En la fase de posturas, los tratamientos no modificaron el diámetro del tallo respecto al control, y tuvieron mayor efecto en la altura de las plantas. En condiciones de campo el efecto fue más marcado en el rendimiento, que en las variables del crecimiento evaluadas, destacándose la acción combinada del Quitomax^® con la cepa Incam4.

Palabras clave:

quitosano, micorriza arbuscular, rendimiento

CONTENIDO

Resultados y discusión

⌅

La emergencia de las plantas ocurrió entre tres y cuatro días después de la siembra y el porcentaje de la misma alcanzó valores entre 92 y 94 %, pero no se apreciaron diferencias significativas entre tratamientos, quizás porque en el caso del QMax^®, que tiene un mayor efecto en esa fase, que las cepas de micorrizas, pues no ha tenido lugar la colonización, la concentración empleada fue muy baja, y de acuerdo con la literatura consultada (88. Pérez JR, Enríquez-Acosta E. Evaluación de Quitomax^® en la emergencia, crecimiento y nutrientes de plántulas de tomate (Solanum lycopersicum L.). Ciencia y Tecnología [Internet]. 2018;11(2):31-7. Available from: https://revistas.uteq.edu.ec/index.php/cyt/article/view/233 ,2323. Terry Alfonso E, Falcón Rodríguez A, Ruiz Padrón J, Carrillo Sosa Y, Morales Morales H. Respuesta agronómica del cultivo de tomate al bioproducto QuitoMax^®. Cultivos Tropicales [Internet]. 2017;38(1):147-54. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S025859362017000100019&script=sci_arttext&tlng=pt ,2424. Reyes-Pérez JJ, Rivero-Herrada M, García-Bustamante EL, Beltran-Morales FA, Ruiz-Espinoza FH. Aplicación de quitosano incrementa la emergencia, crecimiento y rendimiento del cutivo de tomate (Solanum lycopersicum L.) en condiciones de invernadero. Biotecnia [Internet]. 2020;22(3):156-63. Available from: http://www.scielo.org.mx/scielo.php?pid=S1665-14562020000300156&script=sci_arttext ), esos autores utilizaron concentraciones más altas, lo cual provocó que encontraran diferencias significativas, respecto al control por ellos empleado.

En la Figura 1 se presentan los resultados para el diámetro del tallo (A) y altura de las plantas (B) en el momento del trasplante. De acuerdo con la figura, en el caso del diámetro del tallo (A), los valores estuvieron en correspondencia con la edad de las plantas, pero los tratamientos empleados no provocaron incrementos en la variable, incluso fueron menores cuando las semillas fueron embebidas en QMax^® y cuando se adicionó la inoculación con la cepa Incam11, con diferencias significativas respecto al tratamiento control y al resto de los tratamientos.

En relación con la altura de las plantas, el comportamiento fue diferente, y la mayoría de los tratamientos reflejaron valores de altura mayores a las plantas del control, con diferencias significativas respecto a este, excepto cuando el QMax^® se unió con la cepa Incam4, pues los valores no mostraron diferencias respecto al tratamiento control.

(T-1: Control, T-2: QMax^®, T-3: Incam4, T-4: Incam4 + QMax^®, T-5: Incam11 y T-6: Incam11 + QMax^®).Letras distintas encima de las barras significan diferen- cias significativas entre tratamientos a p ≤ 0,05, según prueba de Tukey

Figura 1. Diámetro del tallo (A) y Altura de la planta (B) en el momento del trasplante de plantas de tomate (variedad Pony Expres) bajo el efecto de dos cepas de micorriza, QMax^® y sus combinaciones-

No obstante, se ha comprobado que el QMax^® aplicado a semillas de tomate de la variedad Mara (2323. Terry Alfonso E, Falcón Rodríguez A, Ruiz Padrón J, Carrillo Sosa Y, Morales Morales H. Respuesta agronómica del cultivo de tomate al bioproducto QuitoMax^®. Cultivos Tropicales [Internet]. 2017;38(1):147-54. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S025859362017000100019&script=sci_arttext&tlng=pt ), provocó incrementos en las variables del crecimiento, como la altura de la plantas, longitud radical y número de hojas, con respecto al control, lo cual ha sido corroborado también por otros autores (2525. Pérez JJR, Amador BM, Arrebato MÁR, Montiel LGH. Physiological, phenological and productive responses of tomato (Solanum licopersicum L.) plants treated with QuitoMax. 2019; Available from: http://dspace.cibnor.mx:8080/handle/123456789/2838 ), diferencias que se hicieron más notorias al final del ciclo en ese trabajo y denota la influencia de este bioestimulante en el crecimiento de las plantas, aunque las concentraciones del bioestimulante fueron mayores a las empleadas en este trabajo, todo lo cual debe ser tenido en cuenta, si de lo que se trata es de la producción de posturas de buena calidad. Al analizar la dinámica de crecimiento en altura (Figura 2), se distinguen las tres fases del crecimiento; una lenta, que se corresponde con el estadio inicial (producción de posturas); una de rápido incremento en la variable motivo de análisis y otra fase lenta, donde se alcanza una meseta. Se denota entre los 35 y 50 días un cese en el incremento en altura, en todos los tratamientos, motivado por el estrés que causa el trasplante, al tener que adaptarse las plantas a las condiciones de campo, pero ya a partir de ese momento, la progresión en el incremento fue de forma rápida y se comienzan a diferenciar el efecto de los tratamientos impuestos, los cuales son una continuidad de los establecidos en la fase de producción de posturas.

(T-1: Control, T-2: QMax^®, T-3: Incam4, T-4: Incam4 + QMax^®, T-5: Incam11 y T-6: Incam11 + QMax^®).Las barras significan el intervalo de confianza de las medias a 1-α≤0,5

Figura 2. Dinámica de la altura de plantas de tomate (variedad Pony Expres) bajo el efecto de dos cepas de micorriza, QMax^® y sus combinaciones.

El patrón de crecimiento no se vio modificado por efecto de los tratamientos, pero sí el momento en el que se alcanzó el cese en el incremento de la variable en el tratamiento control, donde ese instante se evidenció con anterioridad (90 dds), mientras que esto ocurrió después de los 100 dds, en el resto. Fue en el tratamiento control donde se alcanzó el menor tamaño de las plantas y de acuerdo con el intervalo de confianza de las medias, mostró resultados significativamente menores con el resto de los tratamientos.

Tanto la imbibición de las semilla en QMax^®, como las aplicaciones foliares de este bioestimulante luego del trasplante, no produjeron mayor altura de las plantas, en comparación con el resto de los tratamientos, aunque sí con las plantas del tratamiento control. Sin embargo, su empleo combinado con la inoculación de cualquiera de las dos cepas de micorrizas utilizadas, provocó plantas de mayor altura.

El empleo de las dos cepas de micorrizas solas, aunque ambas estimularon el crecimiento, la inoculación con la cepa Incam11, produjo en las plantas una altura mayor, por lo que se evidencia que la eficiencia de cada una es diferente, aspecto que ha sido reconocido en otros trabajos.

A diferencia del análisis realizado en el momento del trasplante para las variables diámetro del tallo y altura de la planta, cuando se alcanzó cierta estabilidad en el crecimiento, estas variables mostraron un comportamiento diferente (Figura 3). Donde se aplicaron los bioestimulantes, los resultados en las dos variables analizadas resultaron mayores al control, con diferencias significativas respecto éste, mientras que el empleo del Qmax^® favoreció un mayor diámetro del tallo (Figura 3A) lo cual no ocurrió en presencia de la inoculación con la cepa Incam11, pues con la misma, fue donde se encontraron los menores valores del diámetro del tallo, incluso cuando se combinó con Qmax^®, lo cual denota que ambas actúan de manera diferentes en los distintos órganos, sin embargo los resultados con esta cepa fueron significativamente mayor a los del tratamiento control.

La altura de las plantas (Figura 3B) resultó mayor en todos los tratamientos, con diferencias significativas respecto al control, los valores mayores correspondieron a los tratamientos inoculados con las cepas de micorrizas evaluadas, pero la cepa Incam4, necesitó además, de la aplicación del QMax^® para alcanzar ese resultado, por lo que la cepa Incam11, manifestó de nuevo una menor eficiencia en el comportamiento de esta variable. Los resultados con el empleo de ambas cepas, permitieron comprobar que independientemente de que el suelo es clasificado como alcalino, ellas provocaron efectos estimuladores en el crecimiento de las plantas, independientemente que su eficiencia en la acción, pudo tener limitaciones por esa condición. Se destaca que la presencia de micorrizas favorece el crecimiento, dado en gran medida por el aporte que ellas realizan en la nutrición de las plantas, al facilitar una mayor absorción de los mismos, así como también, mejorar el estado hídrico de las plantas, aun cuando no existan restricciones en su suministro (2626. Ruscitti MF, Garita S, Arango MC, Beltrano J. Inoculación con aislamientos seleccionados de hongos vesículoarbusculares como alternativa para moderar el estrés hídrico en plantas de tomate platense bajo condiciones de invernáculo. Revista de la Facultad de Agronomía, La Plata [Internet]. 2016;114(2):219-29. Available from: http://revista.agro.unlp.edu.ar/index.php/revagro/article/view/142 ), como es el caso en este trabajo.

(T-1: Control, T-2: QMax^®, T-3: Incam4, T-4: Incam4 + QMax^®, T-5: Incam11 y T-6: Incam11 + QMax^®).Letras distintas encima de las barras significan diferencias significativas entre tratamientos a p ≤ 0,05, según prueba de Tukey

Figura 3. Diámetro del tallo (A) y altura (B) de plantas de jitomate (variedad Pony Express), cuando se estabilizó el crecimiento, bajo el efecto de dos cepas de micorriza, QMax^® y sus combinaciones.

No obstante, se ha comprobado, que el quitosano aplicado a través de aplicaciones foliares, incrementó el diámetro del tallo y la altura de las plantas en los tratamientos en que se aplicó, en comparación con el testigo sin aplicación (1010. Malerba M, Cerana R. Chitosan effects on plant systems. International journal of molecular sciences [Internet]. 2016;17(7):996. Available from: https://www.mdpi.com/1422-0067/17/7/996 ), aspecto comprobado también por otros autores (2525. Pérez JJR, Amador BM, Arrebato MÁR, Montiel LGH. Physiological, phenological and productive responses of tomato (Solanum licopersicum L.) plants treated with QuitoMax. 2019; Available from: http://dspace.cibnor.mx:8080/handle/123456789/2838 ), aunque las concentraciones y el tiempo de imbibición empleados en ese caso, fueron diferentes.

Otras variables analizadas relacionadas con el crecimiento, en el momento en que los incrementos en la altura disminuyeron, fueron el número de hojas y el diámetro de la copa de las plantas, Figura 4A y B, respectivamente.

Figura 4. Número de hojas (A) y diámetro de la copa (B) cuando se estabilizó el crecimiento de plantas de tomate (variedad Pony Express) bajo el efecto de dos cepas de micorriza, QMax^® y sus combinaciones.

La influencia de los tratamientos en cuanto al comportamiento de ambas variables, fue similar, aunque el mayor valor en ellas, se alcanzó cuando se realizó la inoculación con la cepa Incam4, pero sin la presencia de Qmax^®, con diferencias significativas con respecto al resto de los tratamientos. Se destacó en el comportamiento de las dos variables, la cepa Incam4, con o sin Qmax^®, donde se alcanzaron valores mayores, en comparación con la cepa Incam11, a pesar de la eficiencia que había mostrado esta cepa en otras variables analizadas, todo lo cual denota, que no en todas las variables la eficiencia debe seguir un patrón, sino que depende de otros factores y de aquellas variables que tienen una mayor relación con el rendimiento, como puede ser la superficie foliar (no evaluada en este trabajo) pero es de esperar que un mayor número de hojas y un diámetro de copa mayor, son causantes de una mayor capacidad de absorción de la radiación.

No obstante a lo encontrado en este trabajo, se ha comprobado que plantas inoculadas presentaron mayor crecimiento que las no inoculadas, así como mayor superficie foliar que el tratamiento control (2525. Pérez JJR, Amador BM, Arrebato MÁR, Montiel LGH. Physiological, phenological and productive responses of tomato (Solanum licopersicum L.) plants treated with QuitoMax. 2019; Available from: http://dspace.cibnor.mx:8080/handle/123456789/2838 ), aun cuando no fue la misma cepa que las empleadas en este trabajo, pero sí demuestra la importancia del empleo de este bioestimulante.

Por otra parte, se ha comprobado que la efectividad de las cepas empleadas se manifestó de forma diferente, aunque las utilizadas estimularon el crecimiento y el rendimiento, de manera similar (2727. Ley-Rivas JF, Sánchez JA, Ricardo NE, Collazo E. Efecto de cuatro especies de hongos micorrizógenos arbusculares en la producción de frutos de tomate. Agronomía Costarricense [Internet]. 2015;39(1):47-59. Available from: https://www.scielo.sa.cr/scielo.php?pid=S037794242015000100004&script=sci_arttext ), el reconocimiento a la presencia de simbiontes en el medio por parte de las plantas, aunque ocurre de forma rápida, no todas las cepas son reconocidas con la misma velocidad (2828. Pérez E, Rodríguez Y, Fernández K, de la Noval BM, Hernández A. Percepción de señales de los hongos micorrízicos arbusculares por plantas de tomate (Solanum lycopersicum L.) en las fases iniciales del establecimiento de la simbiosis. Cultivos Tropicales [Internet]. 2015;36(3):40-4. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S0258-59362015000300006&script=sci_abstract&tlng=en ), lo cual también puede provocar demoras en su efecto en una u otra variable motivo de análisis.

Los resultados en general en el crecimiento, evidenciaron una efectividad diferente de las cepas empleadas, aspecto que había sido comprobado antes (2929. Pacheco NC, Abreu DMD, Bode OEG. Efecto de tres cepas de hongos micorrizógenos arbusculares+50 % de NPK en el rendimiento agrícola del cultivo del tomate (Solanum lycopersicum L.) municipio Las Tunas. Tlatemoani: revista académica de investigación [Internet]. 2018;9(28):286-305. Available from: https://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=7290395 ), lo cual se denota también en la interacción con el QMax^®, por demás, se ha comprobado que la presencia de quitina, estimuló el desarrollo y esporulación de hongos micorrízicos arbusculares (3030. Gryndler M, Jansa J, Hršelová H, Chvátalová I, Vosátka M. Chitin stimulates development and sporulation of arbuscular mycorrhizal fungi. Applied Soil Ecology [Internet]. 2003;22(3):283-7. Available from: https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/S0929139302001543 ).

En una revisión sobre el uso de biopolímeros de quitina y quitosanos en la agricultura (3131. Velásquez CL, Pirela MR, Chirinos A, Avelizapa LR. Nuevos retos en agricultura para los biopolímeros de Quitina y Quitosano. Parte 1. Efectos beneficiosos para los cultivos. Revista Iberoamericana de Polímeros [Internet]. 2019;20(3):118-36. Available from: https://www.researchgate.net/profile/Cristobal-Larez-Velasquez/publication/333786014_NUEVOS_RETOS_EN_AGRICULTURA_PARA_LOS_BIOPOLIMEROS_DE_QUITINA_Y_QUITOSANO_PARTE_1_EFECTOS_BENEFICIOSOS_PARA_LOS_CULTIVOS/links/5d03d35392851c90043bd59c/NUEVOS-RETOS-EN-AGRICULTURA-PARA-LOS-BIOPOLIMEROS-DE_QUITINA_Y_QUITOSANO_PARTE-1-EFECTOS-BENEFICIOSOS-PARALOS-CULTIVOS.pdf ), se hizo énfasis en los aspectos relacionados con sus efectos beneficiosos sobre el crecimiento de las plantas y otros aspectos de importancia que permiten con su uso un incremento de la producción agrícola, todo lo cual resulta de gran importancia cuando lo que se desea es el incremento de los rendimientos.

En la Figura 5 se presentan los resultados del análisis de las dimensiones promedio del fruto, a través de las medidas del diámetro polar (A) y del diámetro ecuatorial (B).

Figura 5. Diámetro polar y ecuatorial de frutos de plantas de tomate (variedad Pony Express) bajo el efecto de dos cepas de micorriza, QMax^® y sus combinaciones.

Los tratamientos aplicados no provocaron modificaciones en el diámetro polar y en el caso del diámetro ecuatorial, solo en el tratamiento en que se aplicó QMax^®, más la inoculación con la cepa Incam11 (T-6), los valores fueron inferiores significativamente, a cuando se inocularon las plantas con la misma cepa y cuando se aplicó Qmax^®, tanto sólo, como unido con la cepa Incam4.

La relación diámetro polar/diámetro ecuatorial de los frutos, resultó en todos los tratamientos menor que 1, por lo que se consideraron frutos achatados (2222. Maldonado-Peralta R, Ramírez-Vallejo P, González Hernández VA, Castillo-González F, SandovalVilla M, Livera-Muñoz M, et al. Riqueza agronómica en colectas mexicanas de tomates (Solanum lycopersicum L.) nativos. Agroproductividad [Internet]. 2016;9(12). Available from: https://web.p.ebscohost.com/abstract?direct=true&profile=ehost&scope=site&authtype=crawler&jrnl=01887394&AN=121052234&h=QlwDBOTzCVW3YQpcYGtj2l91TOtBq9K0B5aBI1IJghpc8dUeSnBGy6xuGFeQtK4KUcG%2fha19moPffe25VR99bA%3d%3d&crl=c&resultNs=AdminWebAuth&resultLocal=ErrCrlNotAuth&crlhashurl=login.aspx%3fdirect%3dtrue%26profile%3dehost%26scope%3dsite%26authtype%3dcrawler%26jrnl%3d01887394%26AN%3d121052234 ); de esta manera, los tratamientos empleados no modificaron la forma de los frutos. Este comportamiento, evidenció el carácter varietal de esta variable, ya que al ser la producción de frutos responsables del rendimiento, los tratamientos empleados solo pueden haber modificado la masa de los mismos o el número de estos, aspectos no tenidos en cuenta en este trabajo.

El análisis de la producción por planta y del rendimiento, se presentan en la Figura 6, ambas variables mostraron un comportamiento similar, en cuanto al efecto de los tratamientos, y fueron favorecidos los resultados cuando se aplicó QMax^® unido a la inoculación con la cepa Incam4, de forma absoluta. No se favoreció la producción por planta ni el rendimiento, cuando la aplicación de este bioestimulante se realizó sola, quizás porque la imbibición de las semillas se realizó con una concentración baja (0,1 mg L^-1) aunque la aplicación foliar realizada estuvo a la concentración con la que se han obtenido resultados satisfactorios (300 mL ha^-1).

Figura 6. Producción por planta (A) y rendimiento (B) del tomate (variedad Pony Express) bajo el efecto de dos cepas de micorriza, QMax^® y sus combinaciones.

El empleo de la combinación de ambos bioestimulantes favoreció la producción y en el caso del QMax^®, los resultados encontrados pueden atribuirse a que el principio activo del mismo, es el quitosano, el cual se ha demostrado que es un estimulador del metabolismo vegetal (3232. Pichyangkura R, Chadchawan S. Biostimulant activity of chitosan in horticulture. Scientia Horticulturae [Internet]. 2015;196:49-65. Available from: https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/S0304423815301953 ,3333. Malerba M, Cerana R. Recent advances of chitosan applications in plants. Polymers [Internet]. 2018;10(2):118. Available from: https://www.mdpi.com/2073-4360/10/2/118 ), pero en trabajos futuros se debe valorar el empleo de otras concentraciones, pues de forma general en los trabajos revisados, éstas han sido más elevadas. En un trabajo en el que se emplearon dos bioestimulantes, solos y combinados, los resultados mostraron que la inoculación simple con una rizobacteria y un hongo micorrizógeno, estimularon los indicadores de crecimiento y fructificación en ambos híbridos de tomate empleados, pero se encontró una respuesta superior en presencia de la co-inoculación, con incrementos significativos en la producción total (3434. Zulueta-Rodríguez R, Hernández-Montiel LG, Reyes-Pérez JJ, González-Morales GY, Lara-Capistrán L. Effects of co-inoculation of Bacillus subtilis and Rhizoglomus intraradices in tomato production (Solanum lycopersicum L.) in a semi-hydroponic system. Revista bio ciencias [Internet]. 2020;7. Available from: http://www.scielo.org.mx/scielo.php?pid=S2007-33802020000100411&script=sci_arttext ). El uso de ambos bioestimulantes, tendió a incrementar la producción de tomate en un sistema de producción semi-hidropónico. Por otra parte, en otro trabajo (3535. Alemán Pérez RD, Domínguez Brito J, Rodríguez Guerra Y, Soria Re S. Indicadores morfológicos y productivos del cultivo del tomate en Invernadero con manejo agroecológico en las condiciones de la Amazonía Ecuatoriana. Centro Agrícola [Internet]. 2016;43(1):71-6. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0253-57852016000100010 ), se comprobó que la imbibición de las semillas con la concentración más alta (1,0 g L^-1) de QMax^®, produjo los mayores incrementos en el crecimiento, a nivel de semillero; mientras que, su combinación con la posterior aspersión foliar de 300 mg ha^-1, provocó, además, incrementos en el rendimiento del cultivo en un 55 % con respecto al control de producción (2323. Terry Alfonso E, Falcón Rodríguez A, Ruiz Padrón J, Carrillo Sosa Y, Morales Morales H. Respuesta agronómica del cultivo de tomate al bioproducto QuitoMax^®. Cultivos Tropicales [Internet]. 2017;38(1):147-54. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S025859362017000100019&script=sci_arttext&tlng=pt ), lo cual se atribuye a los efectos que producen las quitosanas cuando se aplican a las plantas, aun cuando para la región en particular en la que se hace el estudio, se hace necesario continuar los estudios en esta variedad, muy común su empleo en la región, pero no el empleo de bioestimulantes, así como valorar otras concentraciones.

En el caso del empleo de micorrizas arbusculares (3636. Chialva M, Fangel JU, Novero M, Zouari I, Salvioli di Fossalunga A, Willats WG, et al. Understanding changes in tomato cell walls in roots and fruits: The contribution of arbuscular mycorrhizal colonization. International journal of molecular sciences [Internet]. 2019;20(2):415. Available from: https://www.mdpi.com/1422-0067/20/2/415 ), comprobaron variados comportamientos del tomate a nivel de la pared celular de las raíces, lo cual es el resultado de respuestas diferentes, en cuanto al efecto de este bioestimulante en las plantas, de lo cual se desprende que es necesario evaluar el comportamiento de otras cepas de hongos micorrícicos arbusculares, sobre todo, para la región en que se realizó el trabajo, donde esta práctica no se ha generalizado, además del efecto que provocan en la calidad de los frutos (3737. Castañeda W, Toro M, Solorzano A, Zúñiga-Dávila D. Production and Nutritional Quality of Tomatoes (Solanum lycopersicum var. Cerasiforme) Are Improved in the Presence of Biochar and Inoculation with Arbuscular Mycorrhizae. American Journal of Plant Sciences [Internet]. 2020;11(3):426-36. Available from: https://www.scirp.org/journal/paperinformation.aspx?paperid=99136 ).

Los rendimientos en el presente trabajo estuvieron por encima de las 100 t ha-1 en todos los tratamientos, pero en este caso se empleó una variedad comercial altamente productiva, no obstante, en la evaluación de 100 poblaciones nativas en México (2222. Maldonado-Peralta R, Ramírez-Vallejo P, González Hernández VA, Castillo-González F, SandovalVilla M, Livera-Muñoz M, et al. Riqueza agronómica en colectas mexicanas de tomates (Solanum lycopersicum L.) nativos. Agroproductividad [Internet]. 2016;9(12). Available from: https://web.p.ebscohost.com/abstract?direct=true&profile=ehost&scope=site&authtype=crawler&jrnl=01887394&AN=121052234&h=QlwDBOTzCVW3YQpcYGtj2l91TOtBq9K0B5aBI1IJghpc8dUeSnBGy6xuGFeQtK4KUcG%2fha19moPffe25VR99bA%3d%3d&crl=c&resultNs=AdminWebAuth&resultLocal=ErrCrlNotAuth&crlhashurl=login.aspx%3fdirect%3dtrue%26profile%3dehost%26scope%3dsite%26authtype%3dcrawler%26jrnl%3d01887394%26AN%3d121052234 ), se comprobó que la más productiva alcanzó un rendimiento de 108 t ha^-1, con 121 frutos por planta como promedio y una masa de 74,3 g, sin la aplicación de ningún biestimulante, por lo que se comprueba la conveniencia del empleo de los dos bioestimulantes usados, que además contribuyen al cuidado del medio ambiente al no incidir en su contaminación.

Influence of two biostimulants on the growth and development of tomato (Solanum lycopersicum L.) plants

^iDAntonio Gómez-Salazar¹Tecnológico Nacional de México. Instituto Tecnológico de Tecomatlán, México.^*✉:ejerez@inca.edu.cu

^iDGabriel López-Salvador¹Tecnológico Nacional de México. Instituto Tecnológico de Tecomatlán, México.

^iDEduardo Jerez-Mompie²Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), carretera San José-Tapaste, km 3½, Gaveta Postal 1, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. CP 32 700

^iDPedro González-Cañizares²Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), carretera San José-Tapaste, km 3½, Gaveta Postal 1, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. CP 32 700

^iDLilisbet Guerrero-Domínguez²Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), carretera San José-Tapaste, km 3½, Gaveta Postal 1, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. CP 32 700

¹Tecnológico Nacional de México. Instituto Tecnológico de Tecomatlán, México.

²Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), carretera San José-Tapaste, km 3½, Gaveta Postal 1, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. CP 32 700

^{^*}Author for correspondence: ejerez@inca.edu.cu

Abstract

Biostimulant use in the world is increasing more and more, in this sense, this work was carried out at the Tecomatlan Institute, Puebla, Mexico, to evaluate the influence of the Quitomax^® use and the inoculation with two strains of mycorrhizae on the growth and development of tomato plants. Seedlings were produced in a shade house, in trays of 200 cells, filled with a commercial substrate, under same treatments that would later be applied in field conditions, which consisted of a control where seeds were imbibed in water for three hours. The same time was used when mycorrhiza was used, while the two strains of mycorrhizae (Incam4 and Incam11) were applied by coating the seeds, so that six treatments were formed, since both biostimulants were also used in combination. A randomized block design with four replications was used for the distribution of treatments under field conditions. At transplanting, each inoculum was applied to the root system and Quitomax^® was applied sprayed to the foliage at seven and 28 days, in the treatments that required it.

In the postures, height growth was evaluated every seven days and stem diameter at the transplanting time. Under field conditions, growth and yield variables were evaluated. In the posturing phase, the treatments did not modify stem diameter with respect to the control, and had a greater effect on plant height. Under field conditions, the effect was more marked on yield than on the growth variables evaluated, highlighting the combined action of Quitomax^® with the Incam4 strain.

Key words:

chitosan, arbuscular mycorrhiza, yield

Introduction

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Tomato (Solanum lycopersicum L.) is a highly appreciated vegetable in Mexico and throughout the world, with a high demand, both for fresh and processed consumption (11. Datos para el desarrollo: Anuario estadístico de bolsillo de la FAO 2019 [Internet]. Food and Agriculture Organization of the United Nations. [cited 17/12/2021]. Available from: http://www.fao.org/publications/highlights-detail/es/c/1245444/ ). Among the sowing methods, the most used is the transplanting of seedlings, thus, the efficiency of this system depends to a great extent that the seeds germinate and emerge as quickly as possible and the seedlings obtained reach in the shortest possible time the adequate growth parameters for transplanting, mainly in terms of size and mass, in this sense, the use of biostimulants can contribute to this need (22. Reyes GE, Cortés JD. Intensidad en el uso de fertilizantes en América Latina y el Caribe (2006-2012). Bioagro [Internet]. 2017;29(1):45-52. Available from: http://ve.scielo.org/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S1316-33612017000100005 ).

Among these biostimulants are mycorrhizae based on Arbuscular Mycorrhizal Fungi (AMF), which together with plants have evolved in an intimate relationship since 460 million years ago (33. PERALTA OÁ. Evaluación de micorrizas nativas y comerciales combinadas con lombricomposta en plantas de tomate (Solanum lycopersicum L.) en invernadero [Internet]. UNIVERSIDAD AUTÓNOMA AGRARIA ANTONIO NARRO; 2015. 79 p. Available from: http://repositorio.uaaan.mx:8080/xmlui/handle/123456789/43273 ).

Arbuscular mycorrhizal symbiosis (44. Medina-García LR. La agricultura, la salinidad y los hongos micorrízicos arbusculares꞉ una necesidad, un problema y una alternativa. Cultivos tropicales [Internet]. 2016;37(3):42-9. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0258-59362016000300004 ) is the obvious result of the interaction between plant roots and a fungus, as well as an excellent example of the extensive morphological alterations that roots undergo in order to accommodate the presence of a symbiont (55. Noval-Pons BM, León-Díaz O, Martínez-Gallardo NA, Pérez-Ortega E, Délano-Frier JP. Patrón de la actividad de las β-1, 3-glucanasasy quitinasas en la interacción hma-sistemina en tomate. II fase temprana de la simbiosis. Cultivos Tropicales [Internet]. 2017;38(3):36-43. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S0258-59362017000300005&script=sci_abstract&tlng=pt ). AMF receive photosynthates from the plant, while the plant enhances its ability to take up nutrients and water. Fungi form a link between plants and mineral nutrients in the soil and fulfill various functions in terrestrial ecosystems (66. Berruti A, Lumini E, Balestrini R, Bianciotto V. Arbuscular mycorrhizal fungi as natural biofertilizers: let’s benefit from past successes. Frontiers in microbiology [Internet]. 2016;6:1559. Available from: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fmicb.2015.01559/full ). The application of these symbionts in a liquid formulation is currently being evaluated, which would make their application much simpler (77. Mujica-Pérez Y. Nuevos desafíos en la producción de inoculantes a partir de hongos micorrízicos arbusculares en Cuba. Cultivos Tropicales [Internet]. 2020;41(1). Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S0258-59362020000100009&script=sci_arttext&tlng=pt ).

Another biostimulant is Quitomax^® (abbreviated in the text as QMax^®), a liquid formulation based on chitosan, obtained in the Biochemistry laboratory of the Department of Plant Physiology and Biochemistry of the National Institute of Agricultural Sciences, which has shown a stimulating action on seed germination and growth of different crops, by accelerating plant metabolism (88. Pérez JR, Enríquez-Acosta E. Evaluación de Quitomax^® en la emergencia, crecimiento y nutrientes de plántulas de tomate (Solanum lycopersicum L.). Ciencia y Tecnología [Internet]. 2018;11(2):31-7. Available from: https://revistas.uteq.edu.ec/index.php/cyt/article/view/233 ), which has favored the growth of plants of different species compared to untreated plants (99. Morales Guevara D, Torres Hernández L, Jerez Mompié E, Falcón Rodríguez A, Amico Rodríguez JD. Efecto del Quitomax^® en el crecimiento y rendimiento del cultivo de la papa (Solanum tuberosum L.). Cultivos Tropicales [Internet]. 2015;36(3):133-43. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S0258-59362015000300020&script=sci_arttext&tlng=en ), in addition to an increase in yields, due to the stimulus they cause in enzymatic systems and other metabolites involved in these processes (1010. Malerba M, Cerana R. Chitosan effects on plant systems. International journal of molecular sciences [Internet]. 2016;17(7):996. Available from: https://www.mdpi.com/1422-0067/17/7/996 ).

Both biostimulants have been used in tomato cultivation, both for seedling production and planting, in different forms and concentrations, as well as other mycorrhizal strains. In this sense, Quitomax^® has been used in applications to seeds of two tomato varieties (1111. Gustavo-González L, Paz-Martínez I, Boicet-Fabré T, Jiménez-Arteaga MC, Falcón-Rodríguez A, Rivas-García T. Efecto del tratamiento de semillas con QuitoMax^® en el rendimiento y calidad de plántulas de tomate variedades ESEN y L-43. Terra Latinoamericana [Internet]. 2021;39. Available from: http://www.scielo.org.mx/scielo.php?pid=S0187-57792021000100113&script=sci_arttext ), for the production of seedlings, and foliar applications to increase yields (1212. Sopalo WIL, Gómez LGG, Fabré TB. Comportamiento del tomate (Solanum lycopersicum, L.) variedad Amalia en Cuba y Ecuador al aplicarle Quitomax^®. Redel. Revista Granmense de Desarrollo Local [Internet]. 2020;4:515-26. Available from: https://revistas.udg.co.cu/index.php/redel/article/view/1610 ). Similarly, tomato plants have been inoculated with arbuscular mycorrhizae (1313. Zayas AA, Rodríguez RAV, Fabré TB, Escalona MR. Evaluación de micorrizas arbusculares en la producción de plántulas de tomate (Original). Redel. Revista Granmense de Desarrollo Local [Internet]. 2020;4:928-37. Available from: https://revistas.udg.co.cu/index.php/redel/article/view/1961 ,1414. Alvarado Carrillo M, Díaz Franco A, Peña del Río M de los Á. Productividad de tomate mediante micorriza arbuscular en agricultura protegida. Revista mexicana de ciencias agrícolas [Internet]. 2014;5(3):513-8. Available from: http://www.scielo.org.mx/scielo.php?pid=S200709342014000300014&script=sci_abstract&tlng=pt ) to evaluate the production of seedlings and their growth and development, respectively.

In the literature review, no article was found that reported the application of both biostimulants in combination in the tomato crop, although in other crops (1515. Pérez-Madruga Y, Rosales-Jenquis PR, Menéndez DC, Falcón-Rodríguez A. Aplicación combinada de quitosano y HMA en el rendimiento de maíz. Cultivos Tropicales [Internet]. 2019;40(4). Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S0258-59362019000400006&script=sci_arttext&tlng=pt ), as is the case of a work developed in corn (Zea mays L.), while both Quitomax^® and mycorrhizae have been used in combination, but with other biostimulants (1616. Rodríguez LM, Gómez GG, Arteaga MCJ. Evaluación de productos bioactivos en semilleros en bandejas en el cultivo del pimiento (Capsicumannum, L.) (Original). Redel. Revista Granmense de Desarrollo Local [Internet]. 2019;3(2):220-30. Available from: https://revistas.udg.co.cu/index.php/redel/article/view/818 ,1717. Arias Mota RM, Romero Fernández A de J, Bañuelos Trejo J, Cruz Elizondo Y de la. Inoculación de hongos solubilizadores de fósforo y micorrizas arbusculares en plantas de jitomate. Revista mexicana de ciencias agrícolas [Internet]. 2019;10(8):1747-57. Available from: http://www.scielo.org.mx/scielo.php?pid=S2007-09342019000801747&script=sci_arttext ). According to these results, there is a current tendency to combine different biostimulants in order to enhance their action on plants; on the other hand, it is not a common practice to use those used in this work in the region where the research was carried out, so the objective of this research was to evaluate the effect produced by inoculation with two strains of mycorrhizae and Quitomax^® applications, alone and in combination, on tomato plants.

Materials and methods

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The work was carried out in the experimental area of the Instituto Tecnológico de Tecomatlán, located in the south of Puebla State, Mexico, between parallels 17053'18'' and 18007'24'' North latitude and meridians 98012'42'' and 98021'54'' West longitude, at 960 m a.s.l. The tomato seedlings of the commercial variety Pony Express (F1) of the Saladette type were produced in a shade house. For this study, tomato seedlings of the commercial variety Pony Express (F1) of the Saladette type were produced in a shade house, using polystyrene trays with 200 cells, placing one seed in each one.

A commercial substrate (Peat-Moss Grow-mix) was used and for the AMF application, solid inoculants containing INCAM-4 (Glomus cubense), DAOM 241198 (1818. Rodríguez Y, Dalpé Y, Séguin S, Fernández K, Fernández F, Rivera RA. Glomus cubense sp. nov., an arbuscular mycorrhizal fungus from Cuba. Mycotaxon [Internet]. 2011;118(1):5. Available from: https://www.researchgate.net/profile/Rodriguez-Yakelin/publication/266142552_Glomus_cubense_sp_nov_an_arbuscular_mycorrhizal_fungus_from_ Cuba/links/542720040cf238c6ea7ab7e9/Glomus-cubense-sp-nov-an-arbuscular-mycorrhizal-fungusfrom-Cuba.pdf ) and INCAM-11 (Rhizoglomus irregulare), DAOM 711363 (1919. Sieverding E, da Silva GA, Berndt R, Oehl F. Rhizoglomus, a new genus of the Glomeraceae. Mycotaxon. 2014;129(2):373-86.), with a concentration of 30 spore g^-1 and abundant fragments of rootlets of the host plant (Brachiaria decumbens) were used. Both certified inocula came from the collection of the National Institute of Agricultural Sciences of Cuba.

Inocula were applied at the time of sowing by the seed coating method, in an amount equivalent to 10 % of its weight. For this purpose, a fluid paste was prepared with 6 mL of water for each gram of solid inoculant, in which the seeds were immersed. Seeds were then dried in the shade and sown.

In the case of QMax^®, seeds were imbibed in the prepared solution at 0.1 g L^-1 concentration, for three hours and when inoculation with the corresponding mycorrhizal strain was performed, seeds were first imbibed in water for the same time.

Six treatments were formed as follows:

T-1. Control (seeds imbibed in water).
T-2. QMax^®.
T-3. Incam4
T-4. Incam4 + QMax^® T-5.
T-5. Incam11
T-6. Incam11 + QMax^®.

For the production of seedlings in a shade house, after sowing the seeds (September 11, 2019), the trays were placed one on top of the other and covered, to accelerate germination. After emergence, after three to four days, they were separated and distributed inside the house, without following a specific experimental design. At all times, irrigation was applied manually with a watering can, twice a day, up to the drip point, to guarantee the necessary humidity in the substrate.

The percentage of emergence was evaluated in each treatment and from 15 days after planting, 50 plants were measured at random for each treatment, periodically every seven days, their height from the stem base to the apical bud, with a tape graduated in mm, and up to the moment of transplanting (35 days), at which time the diameter of the stem was also evaluated at 5 cm from the soil with a King's Foot. Plant height data are included in the general dynamics of this variable.

The soil of the area selected to develop the experiment under field conditions is classified as Eutric Regosol (2020. IUSS Working Group WRB. World reference base for soil resources 2014. International Soil Classification System for Naming Soils and Creating Legends for Soil Maps [Internet]. 2015;World Soil Resources Reports No. 106. Available from: https://www.fao.org/3/i3794en/I3794en.pdf ) with a very low level of organic matter, alkaline pH, low level of assimilable phosphorus and low to very low exchangeable cations, except Ca which is classified as medium, according to its content (2121. R.L F de SS de. Catálogo de Servicios Fertilab 2021 [Internet]. https://www.fertilab.com.mx . [cited 17/12/2021]. Available from: https://www.fertilab.com.mx/blog/330-catalogo-de-servicios-fertilab2021/ ).

Under field conditions, transplanting per treatment (the same as for seedling production) was performed on October 16, 2019, using a randomized block design with four replications. Beds covered with black polyethylene, were spaced 1 m apart and plants were placed at 0.5 m, each experimental plot had three furrows, two border furrows and a central evaluation furrow, with a 2 m wide plot size by 11 m long. The staking consisted of stakes placed at the beginning and end of the furrow and in the interior, at a distance of 2 m between each one, which were joined by rows of wires, to which the tomato plants were fastened with plastic twine. Prior to transplanting, a chemical fertilization was carried out in which the following doses were applied: 300 kg ha^-1 of N, 250 k ha^-1 of P₂O₅ and 600 kg ha^-1 of K₂O, in each treatment.

Irrigation was applied using a localized irrigation system, with 8000-gauge tapes and drippers every 0.50 m, at a rate of 1.5 L per hour. Irrigation was applied with a frequency of two to three days and the time was between 2 and 2.5 h, depending on the water needs of the plants.

In treatments with mycorrhizae, this was applied to the root system by immersing it in a mixture of each inoculum for 10 minutes, prepared at a rate of 1 kg of each, in 600 mL of water, depending on the number of plants, after which time they were put to dry for a few minutes before planting.

Qmax^® (10 mg L^-1concentration) was applied to the foliage at 300 mL ha^-1rate, to the treatments that required it, seven days after transplanting and at 28 days, the latter moment coinciding with the flowering beginning.

Results and discussion

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Plant emergence occurred between three and four days after sowing and the percentage of emergence reached values between 92 and 94 %, but no significant differences were observed between treatments, perhaps because in the QMax^® case, which has a greater effect in this phase, perhaps because in the case of QMax^®, which has a greater effect in this phase than the mycorrhizal strains, since colonization has not taken place, the concentration used was very low, and according to the literature consulted (88. Pérez JR, Enríquez-Acosta E. Evaluación de Quitomax^® en la emergencia, crecimiento y nutrientes de plántulas de tomate (Solanum lycopersicum L.). Ciencia y Tecnología [Internet]. 2018;11(2):31-7. Available from: https://revistas.uteq.edu.ec/index.php/cyt/article/view/233 ,2323. Terry Alfonso E, Falcón Rodríguez A, Ruiz Padrón J, Carrillo Sosa Y, Morales Morales H. Respuesta agronómica del cultivo de tomate al bioproducto QuitoMax^®. Cultivos Tropicales [Internet]. 2017;38(1):147-54. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S025859362017000100019&script=sci_arttext&tlng=pt ,2424. Reyes-Pérez JJ, Rivero-Herrada M, García-Bustamante EL, Beltran-Morales FA, Ruiz-Espinoza FH. Aplicación de quitosano incrementa la emergencia, crecimiento y rendimiento del cutivo de tomate (Solanum lycopersicum L.) en condiciones de invernadero. Biotecnia [Internet]. 2020;22(3):156-63. Available from: http://www.scielo.org.mx/scielo.php?pid=S1665-14562020000300156&script=sci_arttext ), these authors used higher concentrations, which caused them to find significant differences with respect to the control used by them. Figure 1 shows the results for stem diameter (A) and plant height (B) at the time of transplanting. According to the figure, in the case of stem diameter (A), the values were in correspondence with the age of the plants, but the treatments used did not cause increases in the variable, and were even lower when the seeds were soaked in QMax^® and when inoculation with the Incam11 strain was added, with significant differences with respect to the control treatment and the rest of the treatments.

In relation to plant height, the behavior was different, and most of the treatments showed higher height values than the control plants, with significant differences with respect to the control, except when QMax^® was combined with the Incam4 strain, since the values showed no differences with respect to the control treatment.

(T-1: Control, T-2: QMax^®, T-3: Incam4, T-4: Incam4 + QMax^®, T-5: Incam11 and T-6: Incam11 + QMax^®).Different letters above the bars mean significant differences between treatments at p ≤ 0.05, according to Tukey's test.

Figure 1. Stem diameter (A) and plant height (B) at transplanting of tomato plants (Pony Expres variety) under the effect of two mycorrhizal strains, QMax^® and their combinations.

Nevertheless, it has been proved that QMax^® applied to tomato seeds of Mara variety (2323. Terry Alfonso E, Falcón Rodríguez A, Ruiz Padrón J, Carrillo Sosa Y, Morales Morales H. Respuesta agronómica del cultivo de tomate al bioproducto QuitoMax^®. Cultivos Tropicales [Internet]. 2017;38(1):147-54. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S025859362017000100019&script=sci_arttext&tlng=pt ), caused increases in growth variables, such as plant height, root length and number of leaves, with respect to the control, which has also been corroborated by other authors (2525. Pérez JJR, Amador BM, Arrebato MÁR, Montiel LGH. Physiological, phenological and productive responses of tomato (Solanum licopersicum L.) plants treated with QuitoMax. 2019; Available from: http://dspace.cibnor.mx:8080/handle/123456789/2838 ). These differences were more noticeable at the end of the cycle in this work and show the influence of this biostimulant on plant growth, although concentrations of the biostimulant were higher than those used in this work, which should be taken into account if the aim is to produce good quality seedlings.

When analyzing the dynamics of growth in height (Figure 2), three phases of growth can be distinguished: a slow phase, which corresponds to the initial stage (production of seedlings); a phase of rapid increase in the variable under analysis; and another slow phase, where a plateau is reached. Between 35 and 50 days there was a cessation in the increase in height, in all treatments, motivated by the stress caused by transplanting, as the plants had to adapt to field conditions, but from that moment on, the progression in the increase was rapid and the effect of the treatments imposed, which are a continuity of those established in the phase of production of seedlings, began to be differentiated.

(T-1: Control, T-2: QMax^®, T-3: Incam4, T-4: Incam4 + QMax^®, T-5: Incam11 and T-6: Incam11 + QMax^®).The bars signify the confidence interval of the means at 1-α≤0.5

Figure 2. Dynamics of tomato plant height (Pony Expres variety) under the effect of two mycorrhizal strains, QMax^® and their combinations.

The growth pattern was not modified by the effect of the treatments, but the moment in which the cessation in the increase of the variable was reached in the control treatment, where this instant was evidenced earlier (90 das), while this occurred after 100 das, in the rest of the treatments. It was in the control treatment where the smallest plant size was reached and, according to the confidence interval of means, showed significantly lower results with the rest of the treatments.

Both the imbibition of the seeds in QMax^® and the foliar applications of this biostimulant after transplanting did not produce greater plant height compared to the rest of treatments, although it did produce greater plant height compared to the plants of the control treatment. However, its use combined with the inoculation of either of the two mycorrhizal strains used resulted in taller plants.

The use of two mycorrhizal strains alone, although both stimulated growth, the inoculation with the Incam11 strain produced plants of greater height, which shows that the efficiency of each strain is different, an aspect that has been recognized in other studies.

In contrast to the analysis carried out at the time of transplanting for the variables stem diameter and plant height, when a certain stability in growth was achieved, these variables showed a different behavior (Figure 3). Where biostimulants were applied, the results in the two variables analyzed were greater than the control, with significant differences with respect to the latter, while the use of Qmax^® favored a greater stem diameter (Figure 3A), which did not occur in the presence of inoculation with the Incam11 strain. This did not occur in the presence of inoculation with the Incam11 strain, since it was with this strain that the lowest stem diameter values were found, even when combined with Qmax^®, which indicates that both act differently on the different organs, but results with this strain were significantly higher than those of the control treatment.

Plant height (Figure 3B) was greater in all treatments, with significant differences with respect to the control; the highest values corresponded to treatments inoculated with the mycorrhizal strains evaluated, but the Incam4 strain also needed the application of QMax^® to achieve this result, so that the Incam11 strain again showed lower efficiency in the performance of this variable. The results with the use of both strains showed that regardless of the fact that the soil is classified as alkaline, they caused stimulating effects on plant growth, regardless of the fact that their efficiency in action could have limitations due to this condition.

It is emphasized that the presence of mycorrhizae favors growth, largely due to the contribution they make to plant nutrition, by facilitating a greater absorption of nutrients, as well as improving the water status of the plants, even when there are no restrictions in their supply (2626. Ruscitti MF, Garita S, Arango MC, Beltrano J. Inoculación con aislamientos seleccionados de hongos vesículoarbusculares como alternativa para moderar el estrés hídrico en plantas de tomate platense bajo condiciones de invernáculo. Revista de la Facultad de Agronomía, La Plata [Internet]. 2016;114(2):219-29. Available from: http://revista.agro.unlp.edu.ar/index.php/revagro/article/view/142 ), as is the case in this work.

Figure 3. Stem diameter (A) and height (B) of tomato plants (Pony Express variety), when growth was stabilized under the effect of two mycorrhizal strains, QMax^® and their combinations.

However, it has been proven that chitosan applied through foliar applications increased stem diameter and plant height in the treatments in which it was applied, compared to the control without application (1010. Malerba M, Cerana R. Chitosan effects on plant systems. International journal of molecular sciences [Internet]. 2016;17(7):996. Available from: https://www.mdpi.com/1422-0067/17/7/996 ), an aspect also proven by other authors (2525. Pérez JJR, Amador BM, Arrebato MÁR, Montiel LGH. Physiological, phenological and productive responses of tomato (Solanum licopersicum L.) plants treated with QuitoMax. 2019; Available from: http://dspace.cibnor.mx:8080/handle/123456789/2838 ), although the concentrations and imbibition time used in this case were different.

Other variables analyzed related to growth, at the time when height increments decreased, were the number of leaves and canopy diameter of the plants, Figure 4A and B, respectively.

T-1: Control, T-2: QMax^®, T-3: Incam4, T-4: Incam4 + QMax^®, T-5: Incam11 and T-6: Incam11 + QMax^®).Different letters above the bars mean significant differences between treatments at p ≤ 0.05, according to Tukey's test

Figure 4. Number of leaves (A) and crown diameter (B) when the growth of tomato plants (Pony Express variety) was stabilized under the effect of two mycorrhizal strains, QMax^® and their combinations.

The influence of treatments on the behavior of both variables was similar, although the highest value was reached when inoculation was carried out with the Incam4 strain, but without the presence of Qmax^®, with significant differences with respect to the rest of treatments. In the behavior of the two variables, the Incam4 strain stood out, with or without Qmax^®, where higher values were reached, compared to the Incam11 strain, in spite of the efficiency that this strain had shown in other variables analyzed, all of which shows that not in all variables efficiency must follow a pattern, It depends on other factors and on those variables that have a greater relationship with yield, such as leaf area (not evaluated in this study), but it is to be expected that a greater number of leaves and a larger crown diameter are responsible for a greater capacity to absorb radiation. Notwithstanding what was found in this work, it was found that inoculated plants showed greater growth than non-inoculated plants, as well as greater leaf area than the control treatment (2525. Pérez JJR, Amador BM, Arrebato MÁR, Montiel LGH. Physiological, phenological and productive responses of tomato (Solanum licopersicum L.) plants treated with QuitoMax. 2019; Available from: http://dspace.cibnor.mx:8080/handle/123456789/2838 ), even though it was not the same strain as those used in this work, but it does demonstrate the importance of the use of this biostimulant. On the other hand, it has been proved that the effectiveness of strains used was shown in a different way, although those used stimulated growth and yield in a similar way (2727. Ley-Rivas JF, Sánchez JA, Ricardo NE, Collazo E. Efecto de cuatro especies de hongos micorrizógenos arbusculares en la producción de frutos de tomate. Agronomía Costarricense [Internet]. 2015;39(1):47-59. Available from: https://www.scielo.sa.cr/scielo.php?pid=S037794242015000100004&script=sci_arttext ), the recognition of symbiont presence in the medium by plants, although it occurs quickly, not all strains are recognized with the same speed (2828. Pérez E, Rodríguez Y, Fernández K, de la Noval BM, Hernández A. Percepción de señales de los hongos micorrízicos arbusculares por plantas de tomate (Solanum lycopersicum L.) en las fases iniciales del establecimiento de la simbiosis. Cultivos Tropicales [Internet]. 2015;36(3):40-4. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S0258-59362015000300006&script=sci_abstract&tlng=en ), which can also cause delays in their effect on one or another variable under analysis.

The results in general in growth, evidenced a different effectiveness of the strains used, an aspect that had been proven before (2929. Pacheco NC, Abreu DMD, Bode OEG. Efecto de tres cepas de hongos micorrizógenos arbusculares+50 % de NPK en el rendimiento agrícola del cultivo del tomate (Solanum lycopersicum L.) municipio Las Tunas. Tlatemoani: revista académica de investigación [Internet]. 2018;9(28):286-305. Available from: https://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=7290395 ), which is also denoted in the interaction with QMax^®, moreover, it has been proven that the presence of chitin, stimulated the development and sporulation of arbuscular mycorrhizal fungi (3030. Gryndler M, Jansa J, Hršelová H, Chvátalová I, Vosátka M. Chitin stimulates development and sporulation of arbuscular mycorrhizal fungi. Applied Soil Ecology [Internet]. 2003;22(3):283-7. Available from: https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/S0929139302001543 ). In a review on the use of chitin and chitosan biopolymers in agriculture (3131. Velásquez CL, Pirela MR, Chirinos A, Avelizapa LR. Nuevos retos en agricultura para los biopolímeros de Quitina y Quitosano. Parte 1. Efectos beneficiosos para los cultivos. Revista Iberoamericana de Polímeros [Internet]. 2019;20(3):118-36. Available from: https://www.researchgate.net/profile/Cristobal-Larez-Velasquez/publication/333786014_NUEVOS_RETOS_EN_AGRICULTURA_PARA_LOS_BIOPOLIMEROS_DE_QUITINA_Y_QUITOSANO_PARTE_1_EFECTOS_BENEFICIOSOS_PARA_LOS_CULTIVOS/links/5d03d35392851c90043bd59c/NUEVOS-RETOS-EN-AGRICULTURA-PARA-LOS-BIOPOLIMEROS-DE_QUITINA_Y_QUITOSANO_PARTE-1-EFECTOS-BENEFICIOSOS-PARALOS-CULTIVOS.pdf ), emphasis was made on aspects related to their beneficial effects on plant growth and other important aspects that allow with their use an increase in agricultural production, all of which is of great importance when what is desired is an increase in yields.

Figure 5 shows the results of the analysis of the average dimensions of the fruit, through measurements of the polar diameter (A) and equatorial diameter (B).

Figure 5. Polar and equatorial fruit diameter of tomato plants (Pony Express variety) under the effect of two mycorrhizal strains, QMax^® and their combinations.

Treatments applied did not cause modifications in the polar diameter, and in the case of the equatorial diameter, only in the treatment in which QMax^® was applied, plus inoculation with the Incam11 strain (T-6), the values were significantly lower than when the plants were inoculated with the same strain and when Qmax^® was applied, both alone and together with the Incam4 strain.

The polar diameter/equatorial diameter ratio of the fruits was less than 1 in all treatments, so they were considered flattened fruits (2222. Maldonado-Peralta R, Ramírez-Vallejo P, González Hernández VA, Castillo-González F, SandovalVilla M, Livera-Muñoz M, et al. Riqueza agronómica en colectas mexicanas de tomates (Solanum lycopersicum L.) nativos. Agroproductividad [Internet]. 2016;9(12). Available from: https://web.p.ebscohost.com/abstract?direct=true&profile=ehost&scope=site&authtype=crawler&jrnl=01887394&AN=121052234&h=QlwDBOTzCVW3YQpcYGtj2l91TOtBq9K0B5aBI1IJghpc8dUeSnBGy6xuGFeQtK4KUcG%2fha19moPffe25VR99bA%3d%3d&crl=c&resultNs=AdminWebAuth&resultLocal=ErrCrlNotAuth&crlhashurl=login.aspx%3fdirect%3dtrue%26profile%3dehost%26scope%3dsite%26authtype%3dcrawler%26jrnl%3d01887394%26AN%3d121052234 ); thus, the treatments used did not modify the shape of the fruits. This behavior evidenced the varietal character of this variable, since, as fruit production is responsible for yield, the treatments used could only have modified the mass or number of fruits, aspects not taken into account in this work.

The analysis of production per plant and yield is shown in Figure 6. Both variables showed similar behavior in terms of the effect of the treatments, and the results were favored when QMax^® was applied together with the inoculation with the Incam4 strain, in an absolute manner. Neither production per plant nor yield was favored when this biostimulant was applied alone, perhaps because the seeds were imbibed at a low concentration (0.1 mg L^-1), although the foliar application was at the concentration with which satisfactory results were obtained (300 mL ha^-1).

Figure 6. Production per plant (A) and yield (B) of tomato (Pony Express variety) under the effect of two mycorrhizal strains, QMax^® and their combinations.

The use of the combination of both biostimulants favored production and in the case of QMax^®, the results found can be attributed to the fact that its active principle is chitosan, which has been demonstrated to be a stimulator of plant metabolism (3232. Pichyangkura R, Chadchawan S. Biostimulant activity of chitosan in horticulture. Scientia Horticulturae [Internet]. 2015;196:49-65. Available from: https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/S0304423815301953 ,3333. Malerba M, Cerana R. Recent advances of chitosan applications in plants. Polymers [Internet]. 2018;10(2):118. Available from: https://www.mdpi.com/2073-4360/10/2/118 ), but in future works the use of other concentrations should be evaluated, since in general, in the reviewed works, these have been higher.

In a study in which two biostimulants were used, alone and combined, the results showed that simple inoculation with a rhizobacterium and a mycorrhizal fungus stimulated growth and fruiting indicators in both tomato hybrids used, but a superior response was found in the presence of co-inoculation, with significant increases in total production (3434. Zulueta-Rodríguez R, Hernández-Montiel LG, Reyes-Pérez JJ, González-Morales GY, Lara-Capistrán L. Effects of co-inoculation of Bacillus subtilis and Rhizoglomus intraradices in tomato production (Solanum lycopersicum L.) in a semi-hydroponic system. Revista bio ciencias [Internet]. 2020;7. Available from: http://www.scielo.org.mx/scielo.php?pid=S2007-33802020000100411&script=sci_arttext ). The use of both biostimulants tended to increase tomato production in a semihydroponic production system.

On the other hand, in another study (3535. Alemán Pérez RD, Domínguez Brito J, Rodríguez Guerra Y, Soria Re S. Indicadores morfológicos y productivos del cultivo del tomate en Invernadero con manejo agroecológico en las condiciones de la Amazonía Ecuatoriana. Centro Agrícola [Internet]. 2016;43(1):71-6. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0253-57852016000100010 ), it was found that the imbibition of seeds with the highest concentration (1.0 g L^-1) of QMax^® produced the greatest increases in growth at the seedling level; while, its combination with the subsequent foliar spraying of 300 mg ha^-1, also caused increases in crop yield by 55 % with respect to the production control (2323. Terry Alfonso E, Falcón Rodríguez A, Ruiz Padrón J, Carrillo Sosa Y, Morales Morales H. Respuesta agronómica del cultivo de tomate al bioproducto QuitoMax^®. Cultivos Tropicales [Internet]. 2017;38(1):147-54. Available from: http://scielo.sld.cu/scielo.php?pid=S025859362017000100019&script=sci_arttext&tlng=pt ), which is attributed to the effects produced by chitosans when applied to the plants, even though for the particular region in which the study is made, it is necessary to continue the studies in this variety, very common its use in the region, but not the use of biostimulants, as well as to evaluate other concentrations.

In the case of the use of arbuscular mycorrhizae (3636. Chialva M, Fangel JU, Novero M, Zouari I, Salvioli di Fossalunga A, Willats WG, et al. Understanding changes in tomato cell walls in roots and fruits: The contribution of arbuscular mycorrhizal colonization. International journal of molecular sciences [Internet]. 2019;20(2):415. Available from: https://www.mdpi.com/1422-0067/20/2/415 ), they proved different behaviors of tomato at the level of the cellular wall of roots, which is the result of different answers, regarding the effect of this biostimulant in plants, from which it is necessary to evaluate the behavior of other strains of arbuscular mycorrhizal fungi, especially for the region where the work was done, where this practice has not been generalized, besides the effect that they cause in the quality of fruits (3737. Castañeda W, Toro M, Solorzano A, Zúñiga-Dávila D. Production and Nutritional Quality of Tomatoes (Solanum lycopersicum var. Cerasiforme) Are Improved in the Presence of Biochar and Inoculation with Arbuscular Mycorrhizae. American Journal of Plant Sciences [Internet]. 2020;11(3):426-36. Available from: https://www.scirp.org/journal/paperinformation.aspx?paperid=99136 ).

Yields in the present work were above 100 t ha-1 in all treatments, but in this case a highly productive commercial variety was used; however, in the evaluation of 100 native populations in Mexico (2222. Maldonado-Peralta R, Ramírez-Vallejo P, González Hernández VA, Castillo-González F, SandovalVilla M, Livera-Muñoz M, et al. Riqueza agronómica en colectas mexicanas de tomates (Solanum lycopersicum L.) nativos. Agroproductividad [Internet]. 2016;9(12). Available from: https://web.p.ebscohost.com/abstract?direct=true&profile=ehost&scope=site&authtype=crawler&jrnl=01887394&AN=121052234&h=QlwDBOTzCVW3YQpcYGtj2l91TOtBq9K0B5aBI1IJghpc8dUeSnBGy6xuGFeQtK4KUcG%2fha19moPffe25VR99bA%3d%3d&crl=c&resultNs=AdminWebAuth&resultLocal=ErrCrlNotAuth&crlhashurl=login.aspx%3fdirect%3dtrue%26profile%3dehost%26scope%3dsite%26authtype%3dcrawler%26jrnl%3d01887394%26AN%3d121052234 ), it was found that the most productive one reached a yield of 108 t ha^-1, with an average of 121 fruits per plant and a mass of 74.3 g, without the application of any biostimulant, thus proving the convenience of the use of the two biostimulants used, which also contribute to the care of the environment by not affecting its contamination.

Influencia de dos bioestimulantes en el crecimiento y desarrollo de plantas de jitomate (Solanum lycopersicum L.)

Introducción

Materiales y métodos

Resultados y discusión

Conclusiones

Agradecimientos

Bibliografía

Influence of two biostimulants on the growth and development of tomato (Solanum lycopersicum L.) plants

Introduction

Materials and methods

Results and discussion

Conclusions

Acknowledgements