INTRODUCCIÓN

El frijol común (Phaseolus vulgaris L.) es una de las leguminosas comestibles más importantes, por constituir un complemento nutricional indispensable en la alimentación (11. Polania J, Poschenrieder C, Rao I, Beebe S. Estimation of phenotypic variability in symbiotic nitrogen fixation ability of common bean under drought stress using 15N natural abundance in grain. European Journal of Agronomy. 2016;79:66-73. doi:10.1016/j.eja.2016.05.014 ). En Cuba, es un alimento de preferencia en la dieta diaria, constituye la fuente más barata de proteínas y de mayores ingresos para los pequeños productores. Su producción no satisface la demanda de consumo, por lo que es necesario importar grandes cantidades de este grano cada año. El bajo rendimiento de este cultivo en nuestras condiciones responde a diversos factores como: los cambios drásticos en las variables meteorológicas, la presencia de plagas y enfermedades y la deficiencia de nutrientes en los suelos (22. Faure B, Benítez R, García A, Ortega L. Manual para la producción sostenible del frijol común. Artemisa, Cuba. Instituto de Investigaciones de Granos. 2017;).

Una posible estrategia para incrementar el rendimiento, tanto en condiciones normales de crecimiento como de estrés abiótico, es el empleo de bioestimulantes. En el cultivo del frijol, se demostró que la combinación del bioestimulante microbiano Azofert^®-F y una mezcla de oligogalacturónidos, denominada comercialmente Pectimorf^®, estimula el crecimiento, como resultado de incrementos en la nodulación y en el desarrollo del sistema radical (33. Lara-Acosta D, Costales-Menéndez D, Nápoles-García MC, Falcón-Rodríguez A. Pectimorf® y Azofert-F® en el crecimiento de plantas de frijol (Phaseolus vulgaris L.). Cultivos Tropicales. 2019;40(4):e5.). El efecto enraizador del Pectimorf^® también se ha manifestado en otros cultivos (44. Cabrera JC, Wégria G, Onderwater RCA, González G, Nápoles MC, Falcón-Rodríguez AB, et al. Practical use of oligosaccharins in agriculture. In: Acta Horticulturae [Internet]. 2013 [cited 26/04/2022]. p. 195-212. doi:10.17660/ActaHortic.2013.1009.24 ,66. García MB, Avalos DMR, Acosta JMZ, Batista RD. Efecto de Pectimorf^® en el enraizamiento in vitro de plantas de ‘FHIA-18’ ( Musa AAAB). Biotecnología Vegetal [Internet]. 2015 [cited 26/04/2022];15(4). Available from: https://revista.ibp.co.cu/index.php/BV/article/view/500 ). Pero aún se desconoce qué elementos de la arquitectura de la raíz se estimulan con la aplicación de estos bioproductos. Por tanto, en este estudio se consideró determinar el efecto de la combinación de Azofert^®-F y Pectimorf^® en el desarrollo radical de frijol común, en etapas tempranas del crecimiento vegetativo.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se realizó en el Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas, provincia Mayabeque, Cuba. Se utilizaron semillas de frijol variedad Cuba Cueto-25-9-N, procedentes del Banco de germoplasma de semillas del Instituto de Investigaciones Fundamentales en Agricultura Tropical ‟Alejandro de Humboldt” (INIFAT), Cuba. El producto comercial Azofert^®-F, con Registro No. 002/17 y patente concedida por resolución OCPI No. 556/2002 (77. Nápoles MC, Gutiérrez A, Corbera J. Medio de cultivo para B. japonicum. Biopreparado resultante. Patente Cubana. 2002;(22):797. ), a base de la cepa Rhizobium leguminosarum CF1, se empleó a la concentración de 1 x 10⁹ UFC mL^-1 y a una dosis de 200 mL por 46,04 kg de semilla. El bioestimulante Pectimorf^®, compuesto por una mezcla de oligosacáridos pécticos (oligogalacturónidos), con Registro No. RCF 017/18 y patente No. 22859/2003 (88. Cabrera JC, Gómez R, Diosdado E, Hormaza JV, Iglesias R, Gutiérrez A, et al. Procedimiento de obtención de una mezcla de oligosacáridos pécticos estimuladora del enraizamiento vegetal. Patente Cubana. 2003;22859.), se utilizó en concentraciones de 1, 5, 10, 20, 40 y 100 mg L^-1.

Las semillas de frijol se desinfectaron superficialmente con hipoclorito sódico al 1 %, durante 10 minutos, seguido de tres enjuagues con agua destilada (99. Ramírez M, Guillén G, Fuentes SI, Iñiguez LP, Aparicio-Fabre R, Zamorano-Sánchez D, et al. Transcript profiling of common bean nodules subjected to oxidative stress. Physiologia Plantarum. 2013;149(3):389-407.). Luego, se cubrieron con una mezcla que contenía Azofert^®-F y Pectimorf^® a las concentraciones referidas, manteniendo la proporción final de 400 mL por cada 46,04 kg de semilla. En el ensayo se establecieron ocho tratamientos: uno en el que se aplicó agua destilada a las semillas en lugar de la mezcla de los productos (CA), en otro, las semillas se trataron sólo con Azofert^®-F (CI), y el resto de los tratamientos correspondieron a la mezcla de los bioestimulantes a las concentraciones de Pectimorf^® informadas anteriormente.

Las semillas tratadas se dejaron secar a temperatura ambiente por una hora. Luego, se colocaron 20 semillas, según cada tratamiento, en una placa petri con doble capa de papel de filtro y se le adicionó 10 mL de agua destilada para favorecer la germinación. Las placas se colocaron durante 96 horas en una cámara de crecimiento (Wissenschaftlich Technische Werkstätten 82362 Weilheim, Austria) a 28 ^oC, en la oscuridad. Transcurrido ese tiempo, se determinó el número de raíces laterales; el largo de la radícula, con la ayuda de una regla graduada de 1 mm de precisión; y la masa seca de la radícula, mediante el empleo de una balanza analítica (Sartorius CPA 324S, USA), luego de colocar las muestras en una estufa (BINDER, USA) durante 72 horas, a 75 ºC hasta obtener peso constante. De cada tratamiento se colocaron tres placas. El ensayo se repitió en dos ocasiones.

En el estudio se empleó un Diseño Completamente Aleatorizado y los datos se procesaron mediante un análisis de varianza de clasificación simple y comparación de medias por la Prueba de Tukey p<0,05; en el programa estadístico SPSS, Statistics v22. Los gráficos se realizaron en el programa Microsoft Excel 2010.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

La aplicación de Azofert^®-F y Pectimorf^®, en las diferentes concentraciones, no influyó en el proceso de germinación de las semillas de frijol Cuba Cueto-25-9-N. El porcentaje de germinación fue del 100 % en todos los tratamientos, lo que demostró una alta viabilidad de las semillas. La mezcla de los bioestimulantes cuando se aplicó la concentración de 100 mg L^-1 de Pectimorf^® incrementó el número de raíces laterales en un 29 % con respecto al tratamiento sin los bioproductos, y en un 22 % con relación al tratamiento sólo inoculado con Azofert^®-F (Figura 1).

En la longitud de la radícula no se observó un efecto significativo de los bioestimulantes con relación a los tratamientos controles, pero si se obtuvieron diferencias entre los tratamientos con la mezcla de Azofert^®-F y Pectimorf^®, a las concentraciones de 5 y 100 mg L^-1 de Pectimorf^®, a favor de la menor (Figura 2A). En la masa seca de la radícula, no hubo diferencias entre los diferentes tratamientos (Figura 2B).

El bioestimulante Pectimorf^® también favoreció el desarrollo del sistema radical en plantas de plátano, cultivar ‘FHIA-18’, a la concentración de 2 mg L^-1, en condiciones in vitro(66. García MB, Avalos DMR, Acosta JMZ, Batista RD. Efecto de Pectimorf^® en el enraizamiento in vitro de plantas de ‘FHIA-18’ ( Musa AAAB). Biotecnología Vegetal [Internet]. 2015 [cited 26/04/2022];15(4). Available from: https://revista.ibp.co.cu/index.php/BV/article/view/500 ). Este mismo efecto se observó a concentraciones mayores (20 mg L^-1) en esquejes de guayaba (Psidium guajava) var. Enana Roja Cubana, donde el poder enraizador de este producto se manifestó en la formación de raíces adventicias (55. Ramos Hernández L, Arozarena Daza NJ, Lescaille Acosta J, García Cisneros F, Tamayo Aguilar Y, Castañeda Hidalgo E, et al. Dosis de Pectimorf^® para enraizamiento de esquejes de guayaba var. Enana Roja Cubana. Revista mexicana de ciencias agrícolas. 2013;4(SPE6):1093-105.).

El efecto positivo de la mezcla de los bioestimulantes en la formación de las raíces laterales podría estar relacionado con el efecto auxínico que se le atribuye al Pectimorf^® (1010. Izquierdo H, Diosdado E, González Cepero MC, Núñez M de la C, Cabrera JC, Hernández RM, et al. Contributions to knowledge of the functioning of national bioestimulators in plant biotechnology processes. Biotecnología Aplicada. 2016;33(3):3511-6.),(1111. Borges-García M, González-Paneque O, Reyes-Avalos DM, Rodríguez-González M, Villavicencio-Ramírez A, Abeal EE-. Respuesta de plantas in vitro de ñame clon ‘Blanco de Guinea’ al uso del Pectimorf^®. Cultivos Tropicales. 2017;38(2):129-36.). Esta fitohormona promueve la división y diferenciación celular e interviene en la formación de raíces laterales y en el crecimiento primario de la raíz (1212. Xu P, Zhao P-X, Cai X-T, Mao J-L, Miao Z-Q, Xiang C-B. Integration of jasmonic acid and ethylene into auxin signaling in root development. Frontiers in Plant Science [Internet]. 2020 [cited 26/04/2022];11(271). doi:10.3389/fpls.2020.00271 ). Hace algunos años se demostró, a partir de estudios en Arabidopsis thaliana, que la acumulación local de auxina en las células del periciclo es suficiente para desencadenar la formación de raíces laterales y la emergencia desde la raíz principal (1313. Bensmihen S. Hormonal control of lateral root and nodule development in legumes. Plants. 2015;4(3):523-47.). Actualmente, se desconocen los mecanismos mediante los cuales el Pectimorf^® ejerce tal efecto, aunque se considera que podría relacionarse con la activación de un grupo de señales que provocan incrementos en los niveles de esta fitohormona, favoreciendo todos los procesos que regula (1111. Borges-García M, González-Paneque O, Reyes-Avalos DM, Rodríguez-González M, Villavicencio-Ramírez A, Abeal EE-. Respuesta de plantas in vitro de ñame clon ‘Blanco de Guinea’ al uso del Pectimorf^®. Cultivos Tropicales. 2017;38(2):129-36.,1414. Fundora LB, Ortiz RMH, Salces ED, Román MI, Arencibia CG, Álvarez AR, et al. Embriogénesis somática de Citrus macrophylla Wester con el empleo del Pectimorf® y análogos de brasinoesteroides. Revista Colombiana de Biotecnología. 2013;15(1):189-94.,1515. Lara D. Efecto de una mezcla de oligogalacturónidos en la interacción Rhizobium-Phaseolus vulgaris L. [Internet] [Maestría]. [La Habana, Cuba]: Universidad de La Habana; 2021 [cited 26/04/2022]. 65 p. Available from: https://www.google.com/search?q=Efecto+de+una+mezcla+de+oligogalactur%C3%B3nidos+en+la+interacci%C3%B3n+Rhizobium-Phaseolus+vulgaris+L.+&client=firefox-b-d&sxsrf=APq-WBukBas1FKE6vR8n3hHjgRGvfLiC1w%3A1650987835541&ei=OxNoYsbcIMCZwbkP37uJ8A0&ved=0ahUKEwiG5tz7iLL3AhXATDABHd9dAt4Q4dUDCA0&uact=5&oq=Efecto+de+una+mezcla+de+oligogalactur%C3%B3nidos+en+la+interacci%C3%B3n+Rhizobium-Phaseolus+vulgaris+L.+&gs_lcp=Cgdnd3Mtd2l6EAMyBAgjECc6CggjEK4CELADECdKBAhBGAFKBAhGGABQrBJYrBJguxtoA3AAeACAAZgBiAGYAZIBAzAuMZgBAKABAqABAcgBAcABAQ&sclient=gws-wiz ).

El desarrollo de las raíces laterales por la aplicación de Pectimorf^® permite mayor organización radicular en las plantas de frijol, efecto que podría garantizar una mayor fortaleza para el anclaje de la planta al suelo y favorecer la absorción de agua y minerales, permitiendo una mayor tolerancia de las plantas a la sequía y al déficit de nutrientes en los suelos (1616. Miguel MA, Widrig A, Vieira RF, Brown KM, Lynch JP. Basal root whorl number: a modulator of phosphorus acquisition in common bean (Phaseolus vulgaris). Annals of Botany. 2013;112(6):973-82.,1717. Ndour A, Vadez V, Pradal C, Lucas M. Virtual plants need water too: functional-structural root system models in the context of drought tolerance breeding. Frontiers in Plant Science. 2017;8:1577.). El incremento en el número de raíces laterales, también permite mayor interacción de la planta con bacterias del suelo fijadoras de nitrógeno. Esto podría garantizar mayor cantidad de sitios de infección y bacteroides establecidos en el tejido vegetal, favoreciendo la fijación biológica del nitrógeno (1818. Ye H, Roorkiwal M, Valliyodan B, Zhou L, Chen P, Varshney RK, et al. Genetic diversity of root system architecture in response to drought stress in grain legumes. Journal of Experimental Botany. 2018;69(13):3267-77.).

Un mejor estado nutricional de las plantas, como resultado de incrementos en el desarrollo radical, permite mayor eficiencia en todos los procesos metabólicos (fotosíntesis, respiración, transporte de sustancias, fijación biológica del nitrógeno). Esto conlleva a incrementos en el crecimiento, en la translocación de compuestos para la formación de vainas y semillas, en el rendimiento y en la calidad de los granos de frijol (1919. Miranda Domínguez LE, López Castañeda C, Benítez Riquelme I, Mejía Contreras JA. Desarrollo radical y rendimiento en diferentes variedades de trigo, cebada y triticale bajo condiciones limitantes de humedad del suelo. Terra Latinoamericana. 2016;34(4):393-407.,2020. Martirena-Ramírez A, Veitía N, Torres D, Rivero L, García LR, Collado R, et al. Longitud de la raíz: indicador morfológico de la respuesta al estrés hídrico en Phaseolus vulgaris. L. en casa de cultivo. Biotecnología Vegetal. 2019;19(3):225-33.).

Los resultados del presente estudio sugieren que la aplicación de los bioestimulantes Azofert^®-F y Pectimorf^® en semillas de frijol a la concentración de 100 mg L^-1 de Pectimorf^® podrían facilitar a las plantas vivir en ambientes desfavorables. En un estudio previo, se informó que el inoculante Azofert^®-F, en condiciones de déficit hídrico, aumenta el rendimiento de las variedades Cuba Cueto 25-9-R y Tomeguín 93 (2121. Estrada Prado W, Chávez Suárez L, Jerez Mompie E, Nápoles García MC, Sosa Rodríguez A, Cordoví Dominguez C, et al. Efecto del Azofert® en el rendimiento de variedades de frijol común (Phaseolus vulgaris L.) en condiciones de déficit hídrico. Centro Agrícola. 2017;44(3):36-42.). Otros trabajos demostraron que el Pectimorf^® puede minimizar los efectos provocados por el estrés hídrico en plantas de frijol (2222. Dell’Amico J, Morales D, Jerez E, Rodríguez P, Álvarez I, Martín R, et al. Efecto de dos variantes de riego y aplicaciones foliares de pectimorf^® en el desarrollo del frijol (Phaseolus vulgaris L.). Cultivos Tropicales. 2017;38(3):129-34.) y por el estrés salino en plántulas de arroz (2323. Núñez-Vázquez M, Martínez-González L, Reyes-Guerrero Y. Oligogalacturónidos estimulan el crecimiento de plántulas de arroz cultivadas en medio salino. Cultivos Tropicales. 2018;39(2):96-100. doi:10.1234/ct.v39i2.1451 ). En este sentido, no solo podría influir el efecto del producto Pectimorf^® en la formación de las raíces laterales, también se ha observado que tienen incidencia en otros elementos de la arquitectura de la raíz, como el ángulo que forman las raíces laterales con la raíz principal y el diámetro y la longitud de las raíces laterales (1616. Miguel MA, Widrig A, Vieira RF, Brown KM, Lynch JP. Basal root whorl number: a modulator of phosphorus acquisition in common bean (Phaseolus vulgaris). Annals of Botany. 2013;112(6):973-82.,1818. Ye H, Roorkiwal M, Valliyodan B, Zhou L, Chen P, Varshney RK, et al. Genetic diversity of root system architecture in response to drought stress in grain legumes. Journal of Experimental Botany. 2018;69(13):3267-77.). Resultaría interesante, en estudios posteriores, profundizar acerca de la influencia de este producto en los diferentes indicadores del desarrollo de la raíz.

CONCLUSIONES

La combinación de Azofert^®-F y Pectimorf^® estimula el desarrollo radical en etapas tempranas del crecimiento vegetativo en frijol común. El efecto bioestimulante de ambos productos se manifestó en incrementos en el número de raíces laterales a la concentración de 100 mg L^-1 de Pectimorf^®.

INTRODUCTION

The common bean (Phaseolus vulgaris L.) is one of the most important edible legumes because it is an indispensable nutritional supplement in the diet (11. Polania J, Poschenrieder C, Rao I, Beebe S. Estimation of phenotypic variability in symbiotic nitrogen fixation ability of common bean under drought stress using 15N natural abundance in grain. European Journal of Agronomy. 2016;79:66-73. doi:10.1016/j.eja.2016.05.014 ). In Cuba, it is a food of preference in the daily diet, and it is the cheapest source of protein and the highest source of income for small producers. Its production does not satisfy the consumption demand, so it is necessary to import large quantities of this grain every year. The low yield of this crop in our conditions responds to various factors such as drastic changes in meteorological variables, the presence of pests and diseases, and nutrient deficiencies in the soil (22. Faure B, Benítez R, García A, Ortega L. Manual para la producción sostenible del frijol común. Artemisa, Cuba. Instituto de Investigaciones de Granos. 2017;).

A possible strategy to increase yield, both under normal growth and abiotic stress conditions, is the use of biostimulants. In bean cultivation, the combination of the microbial biostimulant Azofert^®-F and a mixture of oligogalacturonides, commercially called Pectimorf^®, was shown to stimulate growth as a result of increased nodulation and root system development (33. Lara-Acosta D, Costales-Menéndez D, Nápoles-García MC, Falcón-Rodríguez A. Pectimorf® y Azofert-F® en el crecimiento de plantas de frijol (Phaseolus vulgaris L.). Cultivos Tropicales. 2019;40(4):e5.). Pectimorf^® rooting effect has also been shown in other crops (44. Cabrera JC, Wégria G, Onderwater RCA, González G, Nápoles MC, Falcón-Rodríguez AB, et al. Practical use of oligosaccharins in agriculture. In: Acta Horticulturae [Internet]. 2013 [cited 26/04/2022]. p. 195-212. doi:10.17660/ActaHortic.2013.1009.24 ,66. García MB, Avalos DMR, Acosta JMZ, Batista RD. Efecto de Pectimorf^® en el enraizamiento in vitro de plantas de ‘FHIA-18’ ( Musa AAAB). Biotecnología Vegetal [Internet]. 2015 [cited 26/04/2022];15(4). Available from: https://revista.ibp.co.cu/index.php/BV/article/view/500 ). But it is still unknown which elements of root architecture are stimulated by the application of these bioproducts. Therefore, in this study it was considered determining the effect of Azofert^®-F and Pectimorf^® combination on root development of common bean at early stages of vegetative growth.

MATERIALS AND METHODS

The study was conducted at the National Institute of Agricultural Sciences, Mayabeque province, Cuba. Seeds of bean variety Cuba Cueto-25-9-N, from the seed germplasm bank of the Institute for Fundamental Research in Tropical Agriculture "Alejandro de Humboldt" (INIFAT), Cuba, were used. The commercial product Azofert^®-F, with Registration No. 002/17 and patent granted by OCPI Resolution No. 556/2002 (77. Nápoles MC, Gutiérrez A, Corbera J. Medio de cultivo para B. japonicum. Biopreparado resultante. Patente Cubana. 2002;(22):797. ), based on Rhizobium leguminosarum CF1 strain, was used at a concentration of 1 x 10⁹ CFU mL^-1 and at a dose of 200 mL per 46.04 kg of seed. The biostimulant Pectimorf^® composed of a mixture of pectic oligosaccharides (oligogalacturonides), with Registration No. RCF 017/18 and patent No. 22859/2003 (88. Cabrera JC, Gómez R, Diosdado E, Hormaza JV, Iglesias R, Gutiérrez A, et al. Procedimiento de obtención de una mezcla de oligosacáridos pécticos estimuladora del enraizamiento vegetal. Patente Cubana. 2003;22859.), was used at concentrations of 1, 5, 10, 20, 20, 40 and 100 mg L^-1.

Bean seeds were surface disinfected with 1 % sodium hypochlorite for 10 minutes, followed by three rinses with distilled water (99. Ramírez M, Guillén G, Fuentes SI, Iñiguez LP, Aparicio-Fabre R, Zamorano-Sánchez D, et al. Transcript profiling of common bean nodules subjected to oxidative stress. Physiologia Plantarum. 2013;149(3):389-407.). Then, they were covered with a mixture containing Azofert^®-F and Pectimorf® at the concentrations referred to, maintaining the final proportion of 400 mL for each 46.04 kg of seed. Eight treatments were established in the trial: one in which distilled water was applied to the seeds instead of the mixture of the products (CA), in another, seeds were treated only with Azofert^®-F (CI), and the rest of the treatments corresponded to the mixture of biostimulants at Pectimorf^® concentrations of reported above.

Treated seeds were left to dry at room temperature for one hour. Then, 20 seeds, according to each treatment, were placed in a petri dish with a double layer of filter paper and 10 mL of distilled water was added to favor germination. The plates were placed for 96 h in a growth chamber (Wissenschaftlich Technische Werkstätten 82362 Weilheim, Austria) at 28 ºC in the dark. After that time, the number of lateral roots was determined; the radicle length, with the help of a graduated ruler of 1 mm precision; and the radicle dry mass, using an analytical balance (Sartorius CPA 324S, USA), after placing the samples in an oven (BINDER, USA) for 72 hours, at 75 ºC until constant weight was obtained. Three plates were placed from each treatment. The test was repeated twice.

A completely randomized design was used in the study and the data were processed by simple analysis of variance and comparison of means by Tukey's test p<0.05; in the statistical program SPSS, Statistics v22. Graphs were made in Microsoft Excel 2010.

RESULTS AND DISCUSSION

The application of Azofert^®-F and Pectimorf^®, in different concentrations, did not influence the germination process of Cuba Cueto-25-9-N bean seeds. The germination percentage was 100 % in all treatments, which demonstrated high seed viability. The mixture of biostimulants when applied at a concentration of 100 mg L^-1 of Pectimorf^® increased the number of lateral roots by 29 % compared to the treatment without the bioproducts, and by 22 % compared to the treatment inoculated only with Azofert^®-F (Figure 1).

In radicle length, no significant effect of biostimulants was observed in relation to the control treatments, but there were differences between treatments with the mixture of Azofert^®-F and Pectimorf^®, at concentrations of 5 and 100 mg L^-1 of Pectimorf^®, in favor of the latter (Figure 2A). In radicle dry mass, there were no differences between different treatments (Figure 2B).

The biostimulant Pectimorf^® also favored root system development in banana plants, cultivar 'FHIA-18', at the concentration of 2 mg L^-1, under in vitro conditions (66. García MB, Avalos DMR, Acosta JMZ, Batista RD. Efecto de Pectimorf^® en el enraizamiento in vitro de plantas de ‘FHIA-18’ ( Musa AAAB). Biotecnología Vegetal [Internet]. 2015 [cited 26/04/2022];15(4). Available from: https://revista.ibp.co.cu/index.php/BV/article/view/500 ). This same effect was observed at higher concentrations (20 mg L^-1) in cuttings of guava (Psidium guajava) var. Enana Roja Cubana, where the rooting power of this product was manifested in the formation of adventitious roots (55. Ramos Hernández L, Arozarena Daza NJ, Lescaille Acosta J, García Cisneros F, Tamayo Aguilar Y, Castañeda Hidalgo E, et al. Dosis de Pectimorf^® para enraizamiento de esquejes de guayaba var. Enana Roja Cubana. Revista mexicana de ciencias agrícolas. 2013;4(SPE6):1093-105.).

The positive effect of the mixture of biostimulants in the formation of lateral roots could be related to the auxinic effect attributed to Pectimorf^® (1010. Izquierdo H, Diosdado E, González Cepero MC, Núñez M de la C, Cabrera JC, Hernández RM, et al. Contributions to knowledge of the functioning of national bioestimulators in plant biotechnology processes. Biotecnología Aplicada. 2016;33(3):3511-6.,1111. Borges-García M, González-Paneque O, Reyes-Avalos DM, Rodríguez-González M, Villavicencio-Ramírez A, Abeal EE-. Respuesta de plantas in vitro de ñame clon ‘Blanco de Guinea’ al uso del Pectimorf^®. Cultivos Tropicales. 2017;38(2):129-36.). This phytohormone promotes cell division and differentiation and is involved in lateral root formation and primary root growth (1212. Xu P, Zhao P-X, Cai X-T, Mao J-L, Miao Z-Q, Xiang C-B. Integration of jasmonic acid and ethylene into auxin signaling in root development. Frontiers in Plant Science [Internet]. 2020 [cited 26/04/2022];11(271). doi:10.3389/fpls.2020.00271 ). Some years ago, studies in Arabidopsis thaliana showed that local accumulation of auxin in pericycle cells is sufficient to trigger lateral root formation and emergence from the main root (1313. Bensmihen S. Hormonal control of lateral root and nodule development in legumes. Plants. 2015;4(3):523-47.). Currently, the mechanisms by which Pectimorf^® exerts this effect are unknown, although it is considered that it could be related to the activation of a group of signals that provoke increases in the levels of this phytohormone, favoring all the processes it regulates (1111. Borges-García M, González-Paneque O, Reyes-Avalos DM, Rodríguez-González M, Villavicencio-Ramírez A, Abeal EE-. Respuesta de plantas in vitro de ñame clon ‘Blanco de Guinea’ al uso del Pectimorf^®. Cultivos Tropicales. 2017;38(2):129-36.,1414. Fundora LB, Ortiz RMH, Salces ED, Román MI, Arencibia CG, Álvarez AR, et al. Embriogénesis somática de Citrus macrophylla Wester con el empleo del Pectimorf® y análogos de brasinoesteroides. Revista Colombiana de Biotecnología. 2013;15(1):189-94.,1515. Lara D. Efecto de una mezcla de oligogalacturónidos en la interacción Rhizobium-Phaseolus vulgaris L. [Internet] [Maestría]. [La Habana, Cuba]: Universidad de La Habana; 2021 [cited 26/04/2022]. 65 p. Available from: https://www.google.com/search?q=Efecto+de+una+mezcla+de+oligogalactur%C3%B3nidos+en+la+interacci%C3%B3n+Rhizobium-Phaseolus+vulgaris+L.+&client=firefox-b-d&sxsrf=APq-WBukBas1FKE6vR8n3hHjgRGvfLiC1w%3A1650987835541&ei=OxNoYsbcIMCZwbkP37uJ8A0&ved=0ahUKEwiG5tz7iLL3AhXATDABHd9dAt4Q4dUDCA0&uact=5&oq=Efecto+de+una+mezcla+de+oligogalactur%C3%B3nidos+en+la+interacci%C3%B3n+Rhizobium-Phaseolus+vulgaris+L.+&gs_lcp=Cgdnd3Mtd2l6EAMyBAgjECc6CggjEK4CELADECdKBAhBGAFKBAhGGABQrBJYrBJguxtoA3AAeACAAZgBiAGYAZIBAzAuMZgBAKABAqABAcgBAcABAQ&sclient=gws-wiz ).

The development of lateral roots by the application of Pectimorf^® allows a greater root organization in bean plants, an effect that could guarantee a greater strength for the anchorage of the plant to the soil and favor the absorption of water and minerals, allowing a greater tolerance of plants to drought and nutrient deficit in soils (1616. Miguel MA, Widrig A, Vieira RF, Brown KM, Lynch JP. Basal root whorl number: a modulator of phosphorus acquisition in common bean (Phaseolus vulgaris). Annals of Botany. 2013;112(6):973-82.,1717. Ndour A, Vadez V, Pradal C, Lucas M. Virtual plants need water too: functional-structural root system models in the context of drought tolerance breeding. Frontiers in Plant Science. 2017;8:1577.). The increase in the number of lateral roots also allows greater interaction of the plant with nitrogen-fixing soil bacteria. This could guarantee a greater number of infection sites and bacteroids established in the plant tissue, favoring biological nitrogen fixation (1818. Ye H, Roorkiwal M, Valliyodan B, Zhou L, Chen P, Varshney RK, et al. Genetic diversity of root system architecture in response to drought stress in grain legumes. Journal of Experimental Botany. 2018;69(13):3267-77.).

A better nutritional status of plants, as a result of increases in root development, allows greater efficiency in all metabolic processes (photosynthesis, respiration, transport of substances, biological nitrogen fixation). This leads to increases in growth, in the translocation of compounds for pod and seed formation, in yield and in bean grain quality (1919. Miranda Domínguez LE, López Castañeda C, Benítez Riquelme I, Mejía Contreras JA. Desarrollo radical y rendimiento en diferentes variedades de trigo, cebada y triticale bajo condiciones limitantes de humedad del suelo. Terra Latinoamericana. 2016;34(4):393-407.,2020. Martirena-Ramírez A, Veitía N, Torres D, Rivero L, García LR, Collado R, et al. Longitud de la raíz: indicador morfológico de la respuesta al estrés hídrico en Phaseolus vulgaris. L. en casa de cultivo. Biotecnología Vegetal. 2019;19(3):225-33.).

The results of the present study suggest that the application of the biostimulants Azofert®-F and Pectimorf® on bean seeds at the concentration of 100 mg L^-1 of Pectimorf^® could facilitate plants to live in unfavorable environments. In a previous study, it was reported that the inoculant Azofert^®-F, under conditions of water deficit, increases the yield of the varieties Cuba Cueto 25-9-R and Tomeguín 93 (2121. Estrada Prado W, Chávez Suárez L, Jerez Mompie E, Nápoles García MC, Sosa Rodríguez A, Cordoví Dominguez C, et al. Efecto del Azofert® en el rendimiento de variedades de frijol común (Phaseolus vulgaris L.) en condiciones de déficit hídrico. Centro Agrícola. 2017;44(3):36-42.). Other studies have shown that Pectimorf^® can minimize the effects caused by water stress in bean plants (2222. Dell’Amico J, Morales D, Jerez E, Rodríguez P, Álvarez I, Martín R, et al. Efecto de dos variantes de riego y aplicaciones foliares de pectimorf^® en el desarrollo del frijol (Phaseolus vulgaris L.). Cultivos Tropicales. 2017;38(3):129-34.) and by salt stress in rice seedlings (2323. Núñez-Vázquez M, Martínez-González L, Reyes-Guerrero Y. Oligogalacturónidos estimulan el crecimiento de plántulas de arroz cultivadas en medio salino. Cultivos Tropicales. 2018;39(2):96-100. doi:10.1234/ct.v39i2.1451 ). In this sense, not only could the effect of the Pectimorf^® product influence the formation of lateral roots, but it has also been observed that it has an effect on other elements of root architecture, such as the angle formed by lateral roots with the main root and the diameter and length of lateral roots (1616. Miguel MA, Widrig A, Vieira RF, Brown KM, Lynch JP. Basal root whorl number: a modulator of phosphorus acquisition in common bean (Phaseolus vulgaris). Annals of Botany. 2013;112(6):973-82.,1818. Ye H, Roorkiwal M, Valliyodan B, Zhou L, Chen P, Varshney RK, et al. Genetic diversity of root system architecture in response to drought stress in grain legumes. Journal of Experimental Botany. 2018;69(13):3267-77.). It would be interesting, in subsequent studies, to further investigate the influence of this product on the different indicators of root development.

CONCLUSIONS

The combination of Azofert^®-F and Pectimorf^® stimulates root development in early stages of vegetative growth in common bean. The biostimulant effect of both products was manifested in an increase in the number of lateral roots at a concentration of 100 mg L^-1 of Pectimorf^®.