El déficit hídrico en los cultivos y la acción de los microorganismos

^iDArasay Santa Cruz-Suárez^*✉:arasay@inca.edu.cu

^iDMaría Caridad Nápoles-García

^iDDonaldo Morales-Guevara

Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), carretera San José-Tapaste, km 3½, Gaveta Postal 1, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. CP 32 700

^{^*}Autor para correspondencia: arasay@inca.edu.cu

RESUMEN

Una tercera parte de la superficie del planeta se considera como árida o semiárida, mientras que la mayoría de la superficie restante está sujeta a períodos temporales de déficit hídrico. La sequía es considerada como uno de los mayores desastres naturales del mundo, el más frecuente y persistente, el de mayor efecto negativo para la producción agrícola y también como la causante de impactos adversos reales en el medio ambiente. El agua constituye el principal factor limitante del crecimiento de las plantas en la tierra, actuando como una fuerza selectiva de primer grado para la evolución y distribución de las especies vegetales. Se conoce, que los microorganismos del suelo contribuyen con un amplio rango de servicios esenciales a la sostenibilidad de todos los ecosistemas. Ellos actúan como los principales agentes impulsores del ciclo de nutrientes; regulan la dinámica de la materia orgánica del suelo, el secuestro de carbono y la emisión de gases de efecto invernadero; modifican la estructura física del suelo y el régimen de agua. La inoculación de algunos microorganismos mejora la eficiencia de la toma de nutrientes, promueve el crecimiento y rendimiento de las plantas, atenuando de esta forma los efectos adversos del estrés. El presente trabajo estuvo encaminado a profundizar en el conocimiento de los efectos del déficit hídrico en los cultivos y el papel de algunos microorganismos en la mitigación de este estrés sobre las plantas.

Palabras clave:

agua, estrés, inoculación, sostenibilidad

CONTENIDO

INTRODUCCIÓN

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El agua es el componente esencial en la vida, en las plantas constituye aproximadamente del 85 % al 90 % de su masa y está presente en todos los procesos vitales que tienen lugar en su interior (11. Turner NC, Begg JE. Plant-water relations and adaptation to stress. Plant and soil. 1981;58(1):97-131.). La agricultura consume, anualmente, el 70 % del agua total utilizada para todos los usos (22. II G d’experts intergourvernemental sur l’évolution du climat WG, Change IP on C, I IP on CCWG, Staff IP on CC. Climate Change 2007 - Impacts, Adaptation and Vulnerability: Working Group II Contribution to the Fourth Assessment Report of the IPCC [Internet]. Cambridge University Press; 2007. 765 p. Available from: https://books.google.com.cu/books?hl=es&lr=&id=TNo-SeGpn7wC&oi=fnd&pg=PA81&dq=WMO-UNEP-+Climate+Change+2007:+Impacts,+Adaptation+and+vulnerability.+&ots=vR6AnfYvrA&sig=9EJ8YM6oqC-RFDXzOJxDZtUw84E&redir_esc=y#v=onepage&q=WMO-UNEP-%20Climate%20Change%202007%3A%20Impacts%2C%20Adaptation%20and%20vulnerability.&f=false ) y durante el establecimiento de los cultivos, su éxito dependerá en gran parte al acceso del agua que se tenga (33. González LM, Estrada A, Zaldivar N, Argentel L. Tolerancia a la sequía en diferentes variedades de trigo sobre la base de algunas variables del régimen hídrico y la concentración de pigmentos en estadía de plántula. Revista Ciencias Técnicas Agropecuarias. 2007;16(1):45-9.). Es un hecho ampliamente conocido la sensibilidad individual que cada fase de desarrollo de un cultivo presenta a los factores ambientales y, en particular, a la falta de humedad en el suelo que pueda ocasionar estrés hídrico (44. de la Casa A, Ovando G. Integración del Índice de Vegetación de la Diferencia Normalizada (NDVI) y del Ciclo Fenológico de Maíz para Estimar el Rendimiento a Escala Departamental en Córdoba, Argentina. Agricultura Técnica. 2007;67(4):362-71. doi:10.4067/S0365-28072007000400004 ). Por estas razones, la humanidad se enfrenta a un nuevo reto, el de producir más alimento con menos agua.

Son disímiles las funciones de los microorganismos en el suelo y la posibilidad de las plantas de asociarse con muchos de ellos, los cuales le proporcionan la capacidad de adaptarse a las condiciones ambientales donde se desarrollan; ellos actúan directa e indirectamente, sobre el crecimiento de las plantas y su capacidad para tolerar condiciones adversas de estrés biótico y abiótico, sus funciones difieren, desde biofertilizantes, fitoestimuladores, biocontroladores, bioprotectores, hasta la combinación de varios de ellos (55. Kumar A, Verma JP. The role of microbes to improve crop productivity and soil health. In: Ecological wisdom inspired restoration engineering [Internet]. Springer; 2019. p. 249-65. Available from: https://link.springer.com/chapter/10.1007/978-981-13-0149-0_14 ). De ahí, que su empleo reviste gran importancia en la búsqueda de nuevas alternativas para mitigar las consecuencias que ocasiona la escasez del agua.

El presente trabajo se propone como objetivo profundizar en el conocimiento de los efectos del déficit hídrico en los cultivos y el papel de algunos microorganismos en la mitigación de este estrés sobre las plantas.

Déficit hídrico

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El déficit hídrico constituye el estrés abiótico de mayor incidencia en el crecimiento de las plantas (66. Gao J-P, Chao D-Y, Lin H-X. Understanding Abiotic Stress Tolerance Mechanisms: Recent Studies on Stress Response in Rice. Journal of Integrative Plant Biology. 2007;49(6):742-50. doi:https://doi.org/10.1111/j.1744-7909.2007.00495.x ). Desde el punto de vista ecofisiológico, ocurre cuando no hay suficiente agua en la zona radical de las plantas para poder satisfacer sus necesidades, en un momento y lugar determinados, es decir, cuando el agua traspirada excede al agua absorbida (77. Sans JF, Gil HM. Respuesta de las plantas al estrés hídrico. In: La ecofisiología vegetal : una ciencia de síntesis, 2003, ISBN 84-9732-267-3, págs. 253-286 [Internet]. Thomson-Paraninfo; 2003 [cited 28/02/2022]. p. 253-86. Available from: https://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=830199 ). Desde un punto de vista fisiológico, la palabra estrés remite a algún tipo de sufrimiento, ej., una alteración del funcionamiento normal con consecuencias en el crecimiento o el desarrollo de la planta (88. Salisbury FBR, Cleon W. Fisiología de las plantas I Células: agua, soluciones y superficies/por Frank B. Salisbury y Cleon W. Ross.).

La falta de disponibilidad hídrica que causa el estrés, puede deberse a un déficit hídrico edáfico, a una demanda evaporativa atmosférica excesiva, o a la interacción de ambos factores (99. Campbell GS, Norman JM. An Introduction to Environmental Biophysics [Internet]. Springer Science & Business Media; 1998. 224-225 p. Available from: https://books.google.es/books?hl=es&lr=&id=v6UpE6lThCwC&oi=fnd&pg=PR5&dq=Norman+JM.+Environmental+biophysics&ots=JXeeUIbnwW&sig=RuU6q1hj_lb2uT-yd7PBJB_L3RY#v=onepage&q=Norman%20JM.%20Environmental%20biophysics&f=false ). Este tipo de estrés por sequía hidroedáfica o agrícola, como se conoce, se considera un episodio transitorio para las plantas (1010. Maliva R, Missimer T. Arid Lands Water Evaluation and Management [Internet]. Germany: Springer Science & Business Media; 2012. 1075 p. Available from: https://books.google.es/books?hl=es&lr=&id=Tx-gqLgdz0YC&oi=fnd&pg=PR5&dq=Aridity+and+drought.+En:+Arid+lands+w%C3%A1ter+evaluation+and+management,+environmetal+science+and+engineering.+Springer-Verlag+Berlin+Heidelberg,+Germany.+2012&ots=Z-Clq5xSPz&sig=WFuSMgwIxOSx4ijYAtcDG1FuCxw#v=onepage&q&f=false ).

Existen dos criterios, asentados en los autores que afirman, teniendo en cuenta consideraciones teóricas termodinámicas, que el estrés hídrico es causado por una disminución del potencial hídrico del suelo ( $Ψ_{S}$ ) ; y los que afirman, basados en evidencias empíricas, que es causado por una disminución del contenido de humedad edáfica, referido en términos de la fracción de agua edáfica transpirable (FTSW) (1111. Dubreucq B, Berger N, Vincent E, Boisson M, Pelletier G, Caboche M, et al. The Arabidopsis AtEPR1 extensin-like gene is specifically expressed in endosperm during seed germination. The Plant Journal. 2000;23(5):643-52. doi:https://doi.org/10.1046/j.1365-313x.2000.00829.x ). Es razonable pensar que ambas posturas pueden tener algo de razón, ya que una disponibilidad de agua insuficiente podría deberse a una disminución del $Ψ_{S}$ a medida que el suelo se seca, pero también, a una disminución de la capacidad del suelo para proveer agua, aspecto este último que podría depender de su FTSW. No solo ocurre déficit hídrico cuando hay poca agua en el ambiente (1212. Levitt J. Responses of plants to environmental stresses. Physiological ecology. Academic Press, New York; 1980.), también puede ser el resultado de bajas precipitaciones, excesiva salinidad y temperaturas extremas, frías o calientes (1313. Nilsen ET, Orcutt DM. Physiology of plants under stress. Abiotic factors. John Willey and sons. Inc. 1996;333.).

Efectos del déficit hídrico en las plantas

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El déficit hídrico acarrea importantes consecuencias para la fisiología y la morfología de las plantas. Provoca, a corto y mediano plazo, un descenso del potencial hídrico, del contenido relativo de agua y de la conductividad estomática (1414. Medrano H, Bota J, Cifre J, Flexas J, Ribas-Carbó M, Gulías J. Eficiencia en el uso del agua por las plantas. Investigaciones geográficas (Esp). 2007;(43):63-84.). Este efecto resulta en impactos negativos en el crecimiento y la producción de las plantas, ocasiona cambios anatómicos por modificaciones en el tamaño de las células, senescencia, y hasta la muerte en muchas especies (1515. Morales CG, Pino MT, del Pozo A. Phenological and physiological responses to drought stress and subsequent rehydration cycles in two raspberry cultivars. Scientia Horticulturae. 2013;162:234-41. doi:10.1016/j.scienta.2013.07.025 ). La magnitud de los daños provocados depende, principalmente, de su duración, intensidad y época en que sucede dentro del ciclo del cultivo (1616. Ballester C, Castel J, Intrigliolo DS, Castel JR. Response of Clementina de Nules citrus trees to summer deficit irrigation. Yield components and fruit composition. Agricultural Water Management. 2011;98(6):1027-32. doi:10.1016/j.agwat.2011.01.011 ).

Cuando al inicio del ciclo de un cultivo productivo queda comprometida la primera etapa de germinación de las semillas, con deficiencias de humedad presentes en el suelo durante la siembra, se ve afectada la imbibición y, por consiguiente, la activación de procesos metabólicos, como la rehidratación, los mecanismos de reparación (membranas, proteínas y ADN), la elongación celular y la aparición de la radícula (1111. Dubreucq B, Berger N, Vincent E, Boisson M, Pelletier G, Caboche M, et al. The Arabidopsis AtEPR1 extensin-like gene is specifically expressed in endosperm during seed germination. The Plant Journal. 2000;23(5):643-52. doi:https://doi.org/10.1046/j.1365-313x.2000.00829.x ). En una investigación realizada en trigo (Triticum aestivum L.), simulando la sequía con polyethylenglycol, se determinó que a medida que esta aumenta, la germinación de las plántulas disminuye en un 50 % (1717. González LM, Argentel L, Zaldívar N, Ramírez R. Efecto de la sequía simulada con PEG-6000 sobre la germinación y el crecimiento de las plántulas de dos variedades de trigo. Cultivos tropicales. 2005;26(4):49-52.).

Algunas investigaciones en varios cultivos hacen referencia, a que el proceso fisiológico de fotosíntesis también queda afectado por los distintos niveles de sequía (1818. Erice G, Louahlia S, Irigoyen JJ, Sánchez-Díaz M, Alami IT, Avice J-C. Water use efficiency, transpiration and net CO2 exchange of four alfalfa genotypes submitted to progressive drought and subsequent recovery. Environmental and Experimental Botany. 2011;72(2):123-30. doi:10.1016/j.envexpbot.2011.02.013 ). Otras manifestaciones repercuten en una disminución en la síntesis de proteínas y en la fotorrespiración, se afecta la translocación de fotosintatos, los reguladores de crecimiento (1919. Coombs J, Hall DO, Long SP, Scurlock JMO. Tecnicas en fotosintesis y bioproductividad. eds. UNEP, CP. Chapingo, México; 1988 p. 42-51.) y se reduce el intercambio gaseoso, lo que limita la producción de biomasa (2020. Erice G, Irigoyen JJ, Sánchez-Díaz M, Avice J-C, Ourry A. Effect of drought, elevated CO2 and temperature on accumulation of N and vegetative storage proteins (VSP) in taproot of nodulated alfalfa before and after cutting. Plant Science. 2007;172(5):903-12. doi:10.1016/j.plantsci.2006.12.013 ). De estos eventos se deriva una reducción del crecimiento de los órganos vegetales (2121. Quiñones A, Martínez-Alcántara B, Legaz F. Influence of irrigation system and fertilization management on seasonal distribution of N in the soil profile and on N-uptake by citrus trees. Agriculture, Ecosystems & Environment. 2007;122(3):399-409. doi:10.1016/j.agee.2007.02.004 ) que, si se mantiene por períodos prolongados, se presenta una modificación del área específica de las hojas (2222. Ferreyra E. R, Sellés V. G, Ruiz S. R, Sellés M. I. Efecto del estrés hídrico aplicado en distintos periodos de desarrollo de la vid cv. chardonnay en la producción y calidad del vino. Agricultura Técnica. 2003;63(3):277-86. doi:10.4067/S0365-28072003000300007 ), lo que origina menor área foliar expuesta a radiación solar (2323. Álvarez S, Navarro A, Bañón S, Sánchez-Blanco MJ. Regulated deficit irrigation in potted Dianthus plants: Effects of severe and moderate water stress on growth and physiological responses. Scientia Horticulturae. 2009;122(4):579-85. doi:10.1016/j.scienta.2009.06.030 ). Una muestra de ello lo constituye un trabajo realizado en plantas de algodón (Gossypium hirsutum L.), al indicar que en ambientes de déficit hídrico existe una fuerte disminución de la expansión foliar (2424. Ball RA, Oosterhuis DM, Mauromoustakos A. Growth Dynamics of the Cotton Plant during Water-Deficit Stress. Agronomy Journal. 1994;86(5):788-95. doi:https://doi.org/10.2134/agronj1994.00021962008600050008x ). En el cultivo de arroz (Oryza sativa L.), también se encontró menor crecimiento foliar en plantas sometidas a sequía en la fase vegetativa, dado a una reducción en la tasa de expansión de la parte aérea y el desarrollo del área foliar, provocado por una disminución en la presión de turgencia de las hojas (2525. Siopongco JD, Yamauchi A, Salekdeh H, Bennett J, Wade LJ. Growth and Water Use Response of Doubled-Haploid Rice Linesto Drought and Rewatering during the Vegetative Stage. Plant Production Science. 2006;9(2):141-51. doi:10.1626/pps.9.141 ).

En cuanto a la reproducción de las plantas, una fase influenciada negativamente por la falta de agua es la floración. Parece ser la más sensible en la mayor parte de los cultivos en que su producto final lo constituyen granos o frutos (44. de la Casa A, Ovando G. Integración del Índice de Vegetación de la Diferencia Normalizada (NDVI) y del Ciclo Fenológico de Maíz para Estimar el Rendimiento a Escala Departamental en Córdoba, Argentina. Agricultura Técnica. 2007;67(4):362-71. doi:10.4067/S0365-28072007000400004 ). A medida que el estrés hídrico es más severo, la reducción de la actividad fotosintética provoca una disminución de la tasa de división celular y, en consecuencia, se detiene la iniciación de nuevos primordios foliares (2626. Kumar A, Singh DP, Singh P. Influence of water stress on photosynthesis, transpiration, water-use efficiency and yield of Brassica juncea L. Field Crops Research. 1994;37(2):95-101. doi:10.1016/0378-4290(94)90037-X ). El equilibrio entre la producción de asimilados y la demanda del desarrollo de los órganos reproductivos se ve gravemente afectada por la reducción del área foliar fotosintéticamente activa (2727. Gerik TJ, Faver KL, Thaxton PM, El-Zik KM. Late Season Water Stress in Cotton: I. Plant Growth, Water Use, and Yield. Crop Science. 1996;36(4):cropsci1996.0011183X003600040017x. doi:https://doi.org/10.2135/cropsci1996.0011183X003600040017x ). Referido a ello, en plantas de naranjo dulce [Citrus sinensis (L.) Osbeck] cv. ‘Valencia late’, se observó un incremento en el aborto floral de las plantas que recibieron una menor lámina de agua, el estrés moderado incrementó la abscisión de flores y frutos (2828. Garzón Correa DL, Vélez-Sánchez JE, Orduz Rodríguez JO. Efecto del déficit hídrico en el crecimiento y desarrollo de frutos de naranja Valencia (Citrus sinensis Osbeck) en el piedemonte del Meta, Colombia. Acta Agronómica. 2013;62(2):136-47.).

En relación a la etapa de producción de un cultivo, la fotosíntesis juega un papel importante (2929. Wullschleger SD, Oosterhuis DM. Photosynthetic Carbon Production and Use by Developing Cotton Leaves and Bolls. Crop Science. 1990;30(6):1259-61. doi:https://doi.org/10.2135/cropsci1990.0011183X003000060021x ), ya que el rendimiento del grano está potencialmente influenciado por la duración de la tasa de acumulación de carbohidratos (3030. Crafts-Brandner SJ, Poneleit CG. Selection for Seed Growth Characteristics: Effect on Leaf Senescence in Maize. Crop Science. 1992;32(1):127-31. doi:https://doi.org/10.2135/cropsci1992.0011183X003200010028x ). El déficit hídrico puede afectar el uso de carbohidratos, básicamente, cambiando la eficiencia con la que los fotoasimilados se convierten en desarrollo de nuevas partes en la planta (3131. Jordan WR. Whole Plant Response to Water Deficits: An Overview. In: Limitations to Efficient Water Use in Crop Production [Internet]. John Wiley & Sons, Ltd; 1983 [cited 18/04/2022]. p. 289-317. doi:10.2134/1983.limitationstoefficientwateruse.c18 ). Los rendimientos a obtener en un cultivo dependerán de la producción, siendo este último otro factor vulnerable por la sequía. Se ha comprobado, en plantas de uva (Vitis vinifera L.), que los menores rendimientos se obtienen cuando las plantas no reciben riego, en la etapa comprendida entre brotación reproductiva y envero (2222. Ferreyra E. R, Sellés V. G, Ruiz S. R, Sellés M. I. Efecto del estrés hídrico aplicado en distintos periodos de desarrollo de la vid cv. chardonnay en la producción y calidad del vino. Agricultura Técnica. 2003;63(3):277-86. doi:10.4067/S0365-28072003000300007 ). Igualmente, en plantas de granado (Punica granatum L.) desarrolladas en situaciones de estrés severo, se percibió afectado el rendimiento y la calidad de los frutos (3232. Mellisho CD, Egea I, Galindo A, Rodríguez P, Rodríguez J, Conejero W, et al. Pomegranate Punica granatum L.) fruit response to different deficit irrigation conditions. Agricultural Water Management. 2012;114:30-6. doi:10.1016/j.agwat.2012.06.010 ).

Respuesta de las plantas ante el déficit hídrico

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A lo largo de la evolución, las plantas han desarrollado varias estrategias ante el déficit hídrico que le permiten aliviar, tolerar y adaptarse a tales circunstancias (3333. Whitmore AP, Whalley WR. Physical effects of soil drying on roots and crop growth. Journal of Experimental Botany. 2009;60(10):2845-57. doi:10.1093/jxb/erp200 ). Las condiciones de estrés producen dos tipos de respuesta en los organismos: las que tienden a evitar o prevenir el estrés (mecanismos evitadores) y aquellas que les permiten resistirlo (mecanismos de tolerancia) (3434. Larcher W. Physiological Plant Ecology: Ecophysiology and Stress Physiology of Functional Groups. Springer Science & Business Media; 2003. 540 p.). Otro tipo de mecanismo, no considerado por muchos autores como de auténtica resistencia al déficit hídrico, es el mecanismo elusivo o de escape de la sequía (3535. Valladares F, Vilagrosa A, Peñuelas J, Ogaya R, Camarero JJ, Corcuera L, et al. Estrés hídrico: ecofisiología y escalas de la sequía. In Madrid: Ministerio de Medio Ambiente; 2004. Available from: www.irnase.csic.es/users/jefer/pdf/Valladares%20F.doc ). Dentro de esta estrategia, algunas plantas anuales completan su ciclo vital antes del estrés hídrico (en primavera), y por lo tanto, producen semillas que pueden soportar el período desfavorable por un tiempo prolongado (36 36. Lelièvre F, Seddaiu G, Ledda L, Porqueddu C, Volaire F. Water use efficiency and drought survival in Mediterranean perennial forage grasses. Field Crops Research. 2011;121(3):333-42. doi:10.1016/j.fcr.2010.12.023 ). No obstante, dentro de esta estrategia de escape cabe incluir especies que entran en una dormancia vegetativa parcial durante la sequía (3535. Valladares F, Vilagrosa A, Peñuelas J, Ogaya R, Camarero JJ, Corcuera L, et al. Estrés hídrico: ecofisiología y escalas de la sequía. In Madrid: Ministerio de Medio Ambiente; 2004. Available from: www.irnase.csic.es/users/jefer/pdf/Valladares%20F.doc ).

En los mecanismos evitadores, las plantas minimizan la penetración del estrés en sus tejidos. Las especies que siguen esta estrategia maximizan la absorción de agua, por ejemplo, mediante sistemas radicales profundos, o minimizan las pérdidas de agua a través del cierre de estomas rápido y sensible a ligeros descensos del contenido hídrico de los tejidos o al potencial hídrico, la formación de hojas pequeñas, bajas tasas de transpiración y cambios de las propiedades hidráulicas del xilema (3737. Moreno F. LP. Respuesta de las plantas al estrés por déficit hídrico. Una revisión. Agronomía Colombiana. 2009;27(2):179-91.). Es por ello, que dentro de esta estrategia se encuentran dos mecanismos evitadores: uno, por derroche de agua, el cual permite mantener hidratados los tejidos en plena sequía, siempre que el acceso al agua del suelo y su distribución interna por el xilema no sea limitante, y otro, por ahorro de agua. Ambos, mantienen a las plantas dentro del estado de turgencia, y cuando las condiciones de déficit hídrico se acentúan, los derrochadores no pueden mantener las elevadas tasas de transpiración, por lo que se vuelven ahorradores o el individuo muere (3838. Kozlowski TT, Kramer PJ, Pallardy SG. The Physiological Ecology of Woody Plants [Internet]. Academic Press; 1991. 678 p. Available from: https://books.google.es/books?hl=es&lr=&id=iSTOcsNbVxMC&oi=fnd&pg=PP1&dq=The+physiological+ecology+of+woody+plants.+Academic+Press.&ots=zP86EJN18B&sig=11deEoDix0YktiZj8dtNpjpVGKg#v=onepage&q=The%20physiological%20ecology%20of%20woody%20plants.%20Academic%20Press.&f=false ).

En relación a los mecanismos de tolerancia, son muy específicos de la deformación que se produzca. Se desencadenan diferentes modos de resistencia, e incluso, llegan a ser toleradas las deformaciones plásticas. Estas especies tienen mecanismos que minimizan o eliminan la deformación que pueden sufrir como consecuencia del estrés, alcanzando un equilibrio termodinámico con el estrés sin sufrir daños. Un aspecto importante de esta estrategia son los mecanismos reparadores de ese estrés, que la planta tiene que poner en funcionamiento cuando éste ha dejado de actuar (1212. Levitt J. Responses of plants to environmental stresses. Physiological ecology. Academic Press, New York; 1980.). Los mecanismos que confieren tolerancia a la sequía están basados en la estabilización estructural por hidratación preferencial, mientras que los mecanismos que otorgan tolerancia a la desecación están basados en el reemplazo del agua por moléculas que forman puentes de hidrógeno (3939. Hoekstra FA, Golovina EA, Buitink J. Mechanisms of plant desiccation tolerance. Trends in Plant Science. 2001;6(9):431-8. doi:10.1016/S1360-1385(01)02052-0 ).

A nivel celular y molecular, una de las principales respuestas de las plantas para adaptarse al ambiente ante esta limitación, es la modificación de genes específicos. Esta acción depende de la naturaleza, duración y severidad del estrés (3737. Moreno F. LP. Respuesta de las plantas al estrés por déficit hídrico. Una revisión. Agronomía Colombiana. 2009;27(2):179-91.). Los genes inducidos por el déficit hídrico se categorizan en tres grupos: 1) genes que codifican proteínas con funciones estructurales o enzimáticas conocidas; 2) proteínas con funciones aún desconocidas y 3) proteínas reguladoras (4040. Bhatnagar-Mathur P, Vadez V, Sharma KK. Transgenic approaches for abiotic stress tolerance in plants: retrospect and prospects. Plant Cell Reports. 2008;27(3):411-24. doi:10.1007/s00299-007-0474-9 ). Pero la función de estos genes no es solamente proteger a las células vegetales de la deshidratación, sino que también actúan en la regulación de otros genes que se traducen en señales de respuesta al estrés hídrico (4141. Reddy AR, Chaitanya KV, Vivekanandan M. Drought-induced responses of photosynthesis and antioxidant metabolism in higher plants. Journal of Plant Physiology. 2004;161(11):1189-202. doi:10.1016/j.jplph.2004.01.013 ). Ante situaciones de deficiencias hídricas, ciertas enzimas y proteínas son afectadas y pierden su actividad biológica. Por lo tanto, el mantenimiento de las proteínas en su forma funcional y el prevenir el agregado de proteínas, resulta particularmente importante para la vida de la célula bajo condiciones de estrés (3939. Hoekstra FA, Golovina EA, Buitink J. Mechanisms of plant desiccation tolerance. Trends in Plant Science. 2001;6(9):431-8. doi:10.1016/S1360-1385(01)02052-0 ).

Se ha detectado que cuando algunas plantas se desarrollan bajo deficiencias de agua, acumulan mayor cantidad de ABA, de prolina y de algunos azúcares solubles. Seguido a ese proceso ocurre un envío de señales químicas desde las raíces hacia las hojas, mediante el incremento de la concentración en el citoplasma de ABA, pH, precursor de etileno y malato, en respuesta inmediata al estrés hídrico, lo que provoca el cierre estomático (4242. Schachtman DP, Goodger JQD. Chemical root to shoot signaling under drought. Trends in Plant Science. 2008;13(6):281-7. doi:10.1016/j.tplants.2008.04.003 ). Trabajos realizados también demuestran la importancia de este ácido en el crecimiento de raíces en entornos de sequía, al regular el efecto negativo del etileno sobre el desarrollo radical (4343. Sharp RE, LeNoble ME. ABA, ethylene and the control of shoot and root growth under water stress. Journal of Experimental Botany. 2002;53(366):33-7. doi:10.1093/jexbot/53.366.33 ).

Otras respuestas bioquímicas generadas, debido a la disminución del potencial osmótico a través de acumulaciones de solutos inorgánicos (K⁺, Ca₂ ⁺, Mg₂ ⁺) y orgánicos (prolina, ácido aspártico, proteínas y azúcares) (4444. Yu Z, Chen W, Zhang Q, Yang H, Tang J, Weiner J, et al. Salt tolerance and stress level affect plant biomass-density relationships and neighbor effects. Acta Oecologica. 2014;58:1-4. doi:10.1016/j.actao.2014.04.001 ), flujos de salidas de K⁺ y Ca₂ ⁺ en el mesófilo de la hoja, regulan la respuesta a la sequía (4545. Mak M, Babla M, Xu S-C, O’Carrigan A, Liu X-H, Gong Y-M, et al. Leaf mesophyll K+, H+ and Ca2+ fluxes are involved in drought-induced decrease in photosynthesis and stomatal closure in soybean. Environmental and Experimental Botany. 2014;98:1-12. doi:10.1016/j.envexpbot.2013.10.003 ). La respuesta estomática permite aumentar la eficiencia transpiratoria (4646. Sánchez-Díaz M, Aguirreolea J. Movimientos estomáticos y transpiración. Azcon-Bieto, J. y M. Talon. Fundamentos de fisiología vegetal. 1^a ed. Ed. McGraw-Hill/Interamericana de España, Madrid. 2000;31-43.), es por ello, que cuando se manifiesta una disminución importante en el potencial hídrico de la hoja existe un aumento de la resistencia a la pérdida de agua (47)47. Taiz L, Zeiger E, Møller IM, Murphy A. Plant physiology and development. [Internet]. Sinauer; 2015 [cited 25/04/2022]. 733-734 p. Available from: https://www.cabdirect.org/cabdirect/abstract/20173165866 , aparejado a una disminución de la fijación neta de CO₂ (4848. Wu Y, Huang M, Warrington DN. Growth and transpiration of maize and winter wheat in response to water deficits in pots and plots. Environmental and Experimental Botany. 2011;71(1):65-71. doi:10.1016/j.envexpbot.2010.10.015 ).

Por otra parte, se ha observado que la recuperación completa de la fotosíntesis es lenta cuando la planta se acerca al punto de marchitez permanente, variando con las especies de plantas, el tipo de suelo y el método de aplicación de agua de riego (4949. Mota F da. Meteorologia agrícola. Nobel São Paulo; 1983.).

Muchas de estas adaptaciones que han desarrollado las plantas están relacionadas con una mayor capacidad de absorber agua, o con un uso más eficiente de este recurso (5050. Langridge P, Paltridge N, Fincher G. Functional genomics of abiotic stress tolerance in cereals. Briefings in Functional Genomics. 2006;4(4):343-54. doi:10.1093/bfgp/eli005 ). Es el caso de la senescencia de las hojas, que constituye el mayor regulador en la actividad endógena de los procesos asociados y contribuye a reducir la pérdida de agua e induce la dormancia de las plantas para su sobrevivencia (3636. Lelièvre F, Seddaiu G, Ledda L, Porqueddu C, Volaire F. Water use efficiency and drought survival in Mediterranean perennial forage grasses. Field Crops Research. 2011;121(3):333-42. doi:10.1016/j.fcr.2010.12.023 ). Se ha demostrado que, en presencia de déficit hídrico en el suelo, la expansión de hojas acelera la senescencia (5151. Sivakumar MVK, Shaw RH. Relative Evaluation of Water Stress Indicators for Soybeans1. Agronomy Journal. 1978;70(4):619-23. doi:https://doi.org/10.2134/agronj1978.00021962007000040022x ). El aumento de este proceso en la fase vegetativa se convierte en una limitación potencial para la productividad de los cultivos (5252. Carlesso R. Influence of soil water deficits on maize growth and leaf area adjustments. Michigan State University; 1993.). No obstante, cuando aumenta la tensión de agua en los estomas, ocurre una reducción de la asimilación de CO₂ y la planta prioriza la síntesis de metabolitos primarios, y por tanto, el crecimiento de la fruta (5353. Horner JD. Nonlinear effects of water deficits on foliar tannin concentration. Biochemical Systematics and Ecology. 1990;18(4):211-3. doi:10.1016/0305-1978(90)90062-K ).

Papel de algunos microorganismos frente al déficit hídrico en las plantas

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La mayoría de las plantas adaptadas a diversos nichos ecológicos, se encuentran asociadas con microorganismos del suelo, los cuales juegan un papel clave en la protección contra el estrés ambiental al cual pueden estar sometidas (5454. Lugtenberg BJ, Malfanova N, Kamilova F, Berg G. Plant growth promotion by microbes. Molecular microbial ecology of the rhizosphere. 2013;2:561-73.).

Dentro de los géneros de PGPR (por sus siglas en inglés Rizobacterias Promotoras del Crecimiento Vegetal) más utilizados en cultivos de importancia económica frente al déficit hídrico se encuentran: Bacillus, Rhizobium, Azospirillum, Azotobacter, Pseudomonas (5555. Vimal SR, Singh JS, Arora NK, Singh S. Soil-Plant-Microbe Interactions in Stressed Agriculture Management: A Review. Pedosphere. 2017;27(2):177-92. doi:10.1016/S1002-0160(17)60309-6 ), Herbaspirillum (5656. Santana SRA, Voltolini TV, Antunes G dos R, da Silva VM, Simões WL, Morgante CV, et al. Inoculation of plant growth-promoting bacteria attenuates the negative effects of drought on sorghum. Archives of Microbiology. 2020;202(5):1015-24. doi:10.1007/s00203-020-01810-5 ), Bradyrhizobium (5757. Puente ML, Zawoznik M, de Sabando ML, Perez G, Gualpa JL, Carletti SM, et al. Improvement of soybean grain nutritional quality under foliar inoculation with Azospirillum brasilense strain Az39. Symbiosis. 2019;77(1):41-7. doi:10.1007/s13199-018-0568-x ), Enterobacter (5858. Jochum MD, McWilliams KL, Borrego EJ, Kolomiets MV, Niu G, Pierson EA, et al. Bioprospecting Plant Growth-Promoting Rhizobacteria That Mitigate Drought Stress in Grasses. Frontiers in Microbiology. 2019;0:1-9. doi:10.3389/fmicb.2019.02106 ), Achromobacter, Serratia (5959. Barra PJ, Inostroza NG, Mora ML, Crowley DE, Jorquera MA. Bacterial consortia inoculation mitigates the water shortage and salt stress in an avocado Persea americana Mill.) nursery. Applied Soil Ecology. 2017;111:39-47. doi:10.1016/j.apsoil.2016.11.012 ), Klebsiella y Beijerinckia (6060. Loredo-Osti C, López-Reyes L, Espinosa-Victoria D. Bacterias promotoras del crecimiento vegetal asociadas con gramíneas: Una revisión. Terra Latinoamericana. 2004;22(2):225-39.). Entre los efectos positivos asociados a estos microorganismos, se encuentran la fijación biológica de nitrógeno, la producción de sustancias reguladoras de crecimiento vegetal como auxinas, citoquininas y giberelinas, el aumento del crecimiento radical y el control de patógenos (6161. Peñin López A. Rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal [Internet]. de la Laguna; 2017. Available from: https://riull.ull.es/xmlui/bitstream/handle/915/5766/Rizobacterias+promotoras+del+crecimiento+vegetal.pdf?sequence=1 ). Estas características, sumadas a la tolerancia que tienen al estrés osmótico, la capacidad endofítica que en algunos casos proporcionan cambios morfofisiológicos, tales como acumulación de osmolitos, regulación estomática y disminución del potencial de membrana, contribuyen a la mitigación del estrés hídrico en las plantas hospederas (6262. Murcia Linares A, Bustos SC. Efecto de la inoculación de bacterias promotoras del crecimiento vegetal en maracuyá y badea cultivadas en condiciones de estrés hídrico. Biología [Internet]. 2017; Available from: https://ciencia.lasalle.edu.co/biologia/14 ).

Se han propuesto varios mecanismos mediante los cuales las rizobacterias inducen tolerancia al estrés por déficit hídrico, entre ellos, la producción de fitohormonas como el ácido abscísico, ácido giberélico, citoquininas y el ácido indolacético; la síntesis de ACC (1-aminociclopropano-1-carboxilato) desaminasa, que reduce el nivel de etileno en las raíces, la inducción de tolerancia sistémica inducida y la presencia de exopolisacáridos, Figura 1 (6363. Vurukonda SSKP, Vardharajula S, Shrivastava M, SkZ A. Enhancement of drought stress tolerance in crops by plant growth promoting rhizobacteria. Microbiological Research. 2016;184:13-24. doi:10.1016/j.micres.2015.12.003 ).

Figura. 1. Mecanismos de tolerancia al déficit hídrico, inducidos por rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal.

Algunas de estas bacterias forman estructuras de resistencia para favorecer su supervivencia en circunstancias de estrés por sequía (6060. Loredo-Osti C, López-Reyes L, Espinosa-Victoria D. Bacterias promotoras del crecimiento vegetal asociadas con gramíneas: Una revisión. Terra Latinoamericana. 2004;22(2):225-39.). La producción de ACC desaminasa, puede incorporarse en la ruta de producción de etileno, captar el aminoácido ACC (precursor del etileno) y disminuir los niveles de esta hormona. Esta acción propicia una mayor tolerancia en las plantas ante el estrés hídrico (6464. Van de Poel B, Van Der Straeten D. 1-aminocyclopropane-1-carboxylic acid (ACC) in plants: more than just the precursor of ethylene! Frontiers in Plant Science. 2014;5:1-11. doi:10.3389/fpls.2014.00640 ).

El 80 % de las bacterias fijadoras de dinitrógeno (N₂) producen AIA (Ácido 3-indolacético) (6565. Ahmad F, Ahmad I, Khan MS. Screening of free-living rhizospheric bacteria for their multiple plant growth promoting activities. Microbiological Research. 2008;163(2):173-81. doi:10.1016/j.micres.2006.04.001 ). Este regulador del crecimiento conlleva al aumento de los fenoles totales, del contenido de calcio y de la actividad de la enzima polifenol oxidasa que protege al cultivo contra los patógenos. También, mejora el crecimiento de la planta mediante la eliminación de las especies reactivas al oxígeno, que se forman en ella a partir de un estrés hídrico (6666. Yang J, Kloepper JW, Ryu C-M. Rhizosphere bacteria help plants tolerate abiotic stress. Trends in Plant Science. 2009;14(1):1-4. doi:10.1016/j.tplants.2008.10.004 ). Se ha observado que la producción bacteriana de AIA tiene alta sensibilidad en las raíces de las plantas donde se ha inoculado dicha hormona. Por ejemplo, la longitud de las raíces y la altura en pasto guinea (Megathyrsus maximus) estuvo favorecida por la inoculación de cepas de Bacillus sp. en dos ensayos realizados en presencia de estrés hídrico (6767. Mangmang J, Deaker R, Rogers G. Germination Characteristics of Cucumber Influenced by Plant Growth-promoting Rhizobacteria: International Journal of Vegetable Science. 22(1):66-75.).

Las plantas inoculadas con este tipo de rizobacterias que promueven el crecimiento ante un estrés abiótico por sequía, mejoran el estado hídrico de las hojas, ya que tienden a tener valores más altos de eficiencia en el uso de agua, es decir en la relación entre la ganancia en masa seca y el agua consumida (6868. Naveed M, Hussain MB, Zahir ZA, Mitter B, Sessitsch A. Drought stress amelioration in wheat through inoculation with Burkholderia phytofirmans strain PsJN. Plant Growth Regulation. 2014;73(2):121-31. doi:10.1007/s10725-013-9874-8 ). En este sentido, es probable que los rizobios produzcan enzimas antioxidantes (catalasa), exopolisacáridos y otras sustancias para poder sobrevivir en ambientes extremos, sobre todo en sequía (6969. Vanderlinde EM, Harrison JJ, Muszyński A, Carlson RW, Turner RJ, Yost CK. Identification of a novel ABC transporter required for desiccation tolerance, and biofilm formation in Rhizobium leguminosarum bv. viciae 3841. FEMS Microbiology Ecology. 2010;71(3):327-40. doi:10.1111/j.1574-6941.2009.00824.x ).

Otros microorganismos del suelo, que establecen relaciones simbióticas e incrementan la asimilación de nutrimentos y la tolerancia a diversos tipos de estrés biótico y abiótico en las plantas, son los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) (7070. Smith SE, Read DJ. Mycorrhizal Symbiosis. Academic Press; 2010. 815 p.). Estos hongos promueven la resistencia a deficiencias hídricas en la planta hospedera, lo cual es consecuencia de diferentes mecanismos, que van desde una respuesta física hasta una respuesta a nivel bioquímico (7171. Augé RM. Water relations, drought and vesicular-arbuscular mycorrhizal symbiosis. Mycorrhiza. 2001;11(1):3-42. doi:10.1007/s005720100097 ). La mitigación del efecto negativo del estrés hídrico por la micorrización es resultado de modificaciones de los balances hídrico (transpiración y uso eficiente del agua) y nutricional, específico para P (Fósforo), N (Nitrógeno) y K (Potasio) (7272. Ruiz-Lozano JM. Arbuscular mycorrhizal symbiosis and alleviation of osmotic stress. New perspectives for molecular studies. Mycorrhiza. 2003;13(6):309-17. doi:10.1007/s00572-003-0237-6 ). El desarrollo de micelio extrarradical permite a las raíces tener un mayor acceso al agua del suelo y aumentar así su hidratación (7373. Augé RM. Arbuscular mycorrhizae and soil/plant water relations. Canadian Journal of Soil Science. 2004;84:373-81. doi:10.4141/S04-002 ).

La asociación micorrízica altera las relaciones hídricas, independientemente del estadio de la planta, lo que favorece el establecimiento, vigor, productividad y supervivencia de las plantas en un medio con condiciones limitadas de agua (7171. Augé RM. Water relations, drought and vesicular-arbuscular mycorrhizal symbiosis. Mycorrhiza. 2001;11(1):3-42. doi:10.1007/s005720100097 ). Se ha demostrado que las plantas micorrizadas sometidas a condiciones de déficit de agua se recuperan más rápidamente y resisten por más tiempo las condiciones de sequía (7474. Azcón R, Barea JoséM. Mycorrhizal dependency of a representative plant species in mediterranean shrublands Lavandula spica L.) as a key factor to its use for revegetation strategies in desertification-threatened areas. Applied Soil Ecology. 1997;7(1):83-92. doi:10.1016/S0929-1393(97)00013-9 ). Un trabajo efectuado en maíz demuestra que cuando el cultivo es sometido a sequía y se encuentra micorrizado por Glomus intraradices y Glomus mosseae, se recupera más rápido y presenta mayores valores de potencial hídrico en la hoja y de tasa de asimilación de CO₂ (7575. Amerian MR, Stewart WS, Griffiths H. Effect of two species of arbuscular mycorrhizal fungi on growth, assimilation and leaf water relations in maize Zea mays). Aspects of Applied Biology. 2001;63:71-6. ).

Water deficit in crops and the action of microorganisms

^iDArasay Santa Cruz-Suárez^*✉:arasay@inca.edu.cu

^iDMaría Caridad Nápoles-García

^iDDonaldo Morales-Guevara

Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), carretera San José-Tapaste, km 3½, Gaveta Postal 1, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. CP 32 700

^{^*}Author for correspondence: arasay@inca.edu.cu

ABSTRACT

One third of the planet's surface is considered arid or semi-arid, while most of the remaining surface is subject to temporary periods of water deficit. Drought is considered to be one of the world's major natural disasters, the most frequent and persistent, the one with the greatest negative effect on agricultural production and also the one that causes real adverse impacts on the environment. Water is the main limiting factor for plant growth on earth, acting as a first degree selective force for the evolution and distribution of plant species. Soil microorganisms are known to contribute a wide range of essential services to the sustainability of all ecosystems. They act as the main drivers of nutrient cycling; they regulate soil organic matter dynamics, carbon sequestration and greenhouse gas emissions; they modify soil physical structure and water regime. Inoculation of some microorganisms improves the efficiency of nutrient uptake, promotes plant growth and yield, thus attenuating the adverse effects of stress. The present work was aimed to deepen the knowledge of water deficit effects on crops and the role of some microorganisms in the mitigation of this stress on plants.

Key words:

water, stress, inoculation, sustainability

INTRODUCTION

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Water is the essential component of life; in plants, it constitutes approximately 85 to 90 % of their mass and is present in all the vital processes that take place within them (1 1. Turner NC, Begg JE. Plant-water relations and adaptation to stress. Plant and soil. 1981;58(1):97-131.). Agriculture consumes, annually, 70 % of the total water used for all uses (22. II G d’experts intergourvernemental sur l’évolution du climat WG, Change IP on C, I IP on CCWG, Staff IP on CC. Climate Change 2007 - Impacts, Adaptation and Vulnerability: Working Group II Contribution to the Fourth Assessment Report of the IPCC [Internet]. Cambridge University Press; 2007. 765 p. Available from: https://books.google.com.cu/books?hl=es&lr=&id=TNo-SeGpn7wC&oi=fnd&pg=PA81&dq=WMO-UNEP-+Climate+Change+2007:+Impacts,+Adaptation+and+vulnerability.+&ots=vR6AnfYvrA&sig=9EJ8YM6oqC-RFDXzOJxDZtUw84E&redir_esc=y#v=onepage&q=WMO-UNEP-%20Climate%20Change%202007%3A%20Impacts%2C%20Adaptation%20and%20vulnerability.&f=false ) and during crop establishment, its success will depend largely on the access to water available (33. González LM, Estrada A, Zaldivar N, Argentel L. Tolerancia a la sequía en diferentes variedades de trigo sobre la base de algunas variables del régimen hídrico y la concentración de pigmentos en estadía de plántula. Revista Ciencias Técnicas Agropecuarias. 2007;16(1):45-9.). It is a widely known fact that each stage of crop development is individually sensitive to environmental factors and, in particular, to the lack of soil moisture that can cause water stress (44. de la Casa A, Ovando G. Integración del Índice de Vegetación de la Diferencia Normalizada (NDVI) y del Ciclo Fenológico de Maíz para Estimar el Rendimiento a Escala Departamental en Córdoba, Argentina. Agricultura Técnica. 2007;67(4):362-71. doi:10.4067/S0365-28072007000400004 ). For these reasons, mankind is facing a new challenge, that of producing more food with less water.

The functions of microorganisms in the soil and the possibility of plants to associate with many of them are dissimilar, which provide them with the capacity to adapt to the environmental conditions where they develop; they act directly and indirectly on the growth of plants and their capacity to tolerate adverse conditions of biotic and abiotic stress, their functions differ, from biofertilizers, phytostimulators, biocontrollers, bioprotectors, to the combination of several of them (5 5. Kumar A, Verma JP. The role of microbes to improve crop productivity and soil health. In: Ecological wisdom inspired restoration engineering [Internet]. Springer; 2019. p. 249-65. Available from: https://link.springer.com/chapter/10.1007/978-981-13-0149-0_14 ). Hence, their use is of great importance in the search for new alternatives to mitigate the consequences caused by water scarcity.

The present work aims to deepen the knowledge of water deficit effects on crops and the role of some microorganisms in the mitigation of this stress on plants.

Water deficit

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Water deficit is the abiotic stress with the greatest impact on plant growth (6 6. Gao J-P, Chao D-Y, Lin H-X. Understanding Abiotic Stress Tolerance Mechanisms: Recent Studies on Stress Response in Rice. Journal of Integrative Plant Biology. 2007;49(6):742-50. doi:https://doi.org/10.1111/j.1744-7909.2007.00495.x ). From an ecophysiological point of view, it occurs when there is not enough water in plant root zone to meet their needs at a given time and place, i.e., when the water transpired exceeds the water absorbed (7 7. Sans JF, Gil HM. Respuesta de las plantas al estrés hídrico. In: La ecofisiología vegetal : una ciencia de síntesis, 2003, ISBN 84-9732-267-3, págs. 253-286 [Internet]. Thomson-Paraninfo; 2003 [cited 28/02/2022]. p. 253-86. Available from: https://dialnet.unirioja.es/servlet/articulo?codigo=830199 ). From a physiological point of view, the word stress refers to some kind of suffering, i.e., an alteration of normal functioning with consequences on plant growth or development (8 8. Salisbury FBR, Cleon W. Fisiología de las plantas I Células: agua, soluciones y superficies/por Frank B. Salisbury y Cleon W. Ross.).

The lack of water availability that causes stress may be due to an edaphic water deficit, to an excessive atmospheric evaporative demand, or to the interaction of both factors (99. Campbell GS, Norman JM. An Introduction to Environmental Biophysics [Internet]. Springer Science & Business Media; 1998. 224-225 p. Available from: https://books.google.es/books?hl=es&lr=&id=v6UpE6lThCwC&oi=fnd&pg=PR5&dq=Norman+JM.+Environmental+biophysics&ots=JXeeUIbnwW&sig=RuU6q1hj_lb2uT-yd7PBJB_L3RY#v=onepage&q=Norman%20JM.%20Environmental%20biophysics&f=false ). This type of hydroedaphic or agricultural drought stress, as it is known, is considered a transitory episode for plants (1010. Maliva R, Missimer T. Arid Lands Water Evaluation and Management [Internet]. Germany: Springer Science & Business Media; 2012. 1075 p. Available from: https://books.google.es/books?hl=es&lr=&id=Tx-gqLgdz0YC&oi=fnd&pg=PR5&dq=Aridity+and+drought.+En:+Arid+lands+w%C3%A1ter+evaluation+and+management,+environmetal+science+and+engineering.+Springer-Verlag+Berlin+Heidelberg,+Germany.+2012&ots=Z-Clq5xSPz&sig=WFuSMgwIxOSx4ijYAtcDG1FuCxw#v=onepage&q&f=false ).

There are two criteria, based on authors who affirm, taking into account thermodynamic theoretical considerations, that water stress is caused by a decrease in soil water potential (Ψs); and those who affirm, based on empirical evidence, that it is caused by a decrease in edaphic moisture content, referred to in terms of the fraction of transpirable edaphic water (FTSW) (1111. Dubreucq B, Berger N, Vincent E, Boisson M, Pelletier G, Caboche M, et al. The Arabidopsis AtEPR1 extensin-like gene is specifically expressed in endosperm during seed germination. The Plant Journal. 2000;23(5):643-52. doi:https://doi.org/10.1046/j.1365-313x.2000.00829.x ). It is reasonable to think that both positions may have some reason, since insufficient water availability could be due to a decrease in Ψs as the soil dries out, but also, to a decrease in the soil's capacity to supply water, the latter aspect that could depend on its FTSW. Not only does water deficit occur when there is little water in the environment (1212. Levitt J. Responses of plants to environmental stresses. Physiological ecology. Academic Press, New York; 1980.), it can also be the result of low rainfall, excessive salinity, and extreme temperatures, hot or cold (13 13. Nilsen ET, Orcutt DM. Physiology of plants under stress. Abiotic factors. John Willey and sons. Inc. 1996;333.).

Effects of water deficit on plants

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Water deficit has important consequences for plant physiology and morphology. It causes, in the short and medium term, a decrease in water potential, relative water content and stomatal conductivity (1414. Medrano H, Bota J, Cifre J, Flexas J, Ribas-Carbó M, Gulías J. Eficiencia en el uso del agua por las plantas. Investigaciones geográficas (Esp). 2007;(43):63-84.). This effect results in negative impacts on plant growth and production, causing anatomical changes due to modifications in cell size, senescence, and even death in many species (1515. Morales CG, Pino MT, del Pozo A. Phenological and physiological responses to drought stress and subsequent rehydration cycles in two raspberry cultivars. Scientia Horticulturae. 2013;162:234-41. doi:10.1016/j.scienta.2013.07.025 ). The magnitude of the damage caused depends mainly on its duration, intensity and the time in which it occurs within the crop cycle (1616. Ballester C, Castel J, Intrigliolo DS, Castel JR. Response of Clementina de Nules citrus trees to summer deficit irrigation. Yield components and fruit composition. Agricultural Water Management. 2011;98(6):1027-32. doi:10.1016/j.agwat.2011.01.011 ).

When at the beginning of a productive crop cycle of the first stage of seed germination is compromised, with moisture deficiencies present in the soil during sowing, imbibition is affected and, consequently, the activation of metabolic processes, such as rehydration, repair mechanisms (membranes, proteins and DNA), cell elongation and the appearance of the radicle (1111. Dubreucq B, Berger N, Vincent E, Boisson M, Pelletier G, Caboche M, et al. The Arabidopsis AtEPR1 extensin-like gene is specifically expressed in endosperm during seed germination. The Plant Journal. 2000;23(5):643-52. doi:https://doi.org/10.1046/j.1365-313x.2000.00829.x ). In a research carried out in wheat (Triticum aestivum L.), simulating drought with polyethylene glycol, it was determined that as drought increases, seedling germination decreases by 50 % (1717. González LM, Argentel L, Zaldívar N, Ramírez R. Efecto de la sequía simulada con PEG-6000 sobre la germinación y el crecimiento de las plántulas de dos variedades de trigo. Cultivos tropicales. 2005;26(4):49-52.).

Some investigations in several crops make reference to the fact that the physiological process of photosynthesis is also affected by the different levels of drought (1818. Erice G, Louahlia S, Irigoyen JJ, Sánchez-Díaz M, Alami IT, Avice J-C. Water use efficiency, transpiration and net CO2 exchange of four alfalfa genotypes submitted to progressive drought and subsequent recovery. Environmental and Experimental Botany. 2011;72(2):123-30. doi:10.1016/j.envexpbot.2011.02.013 ). Other manifestations are a decrease in protein synthesis and photorespiration, photosynthate translocation and growth regulators are affected (1919. Coombs J, Hall DO, Long SP, Scurlock JMO. Tecnicas en fotosintesis y bioproductividad. eds. UNEP, CP. Chapingo, México; 1988 p. 42-51.) and gas exchange is reduced, limiting biomass production (2020. Erice G, Irigoyen JJ, Sánchez-Díaz M, Avice J-C, Ourry A. Effect of drought, elevated CO2 and temperature on accumulation of N and vegetative storage proteins (VSP) in taproot of nodulated alfalfa before and after cutting. Plant Science. 2007;172(5):903-12. doi:10.1016/j.plantsci.2006.12.013 ). These events result in a reduction of plant organ growth (2121. Quiñones A, Martínez-Alcántara B, Legaz F. Influence of irrigation system and fertilization management on seasonal distribution of N in the soil profile and on N-uptake by citrus trees. Agriculture, Ecosystems & Environment. 2007;122(3):399-409. doi:10.1016/j.agee.2007.02.004 ) which, if maintained for prolonged periods, leads to a modification of the specific leaf area (2222. Ferreyra E. R, Sellés V. G, Ruiz S. R, Sellés M. I. Efecto del estrés hídrico aplicado en distintos periodos de desarrollo de la vid cv. chardonnay en la producción y calidad del vino. Agricultura Técnica. 2003;63(3):277-86. doi:10.4067/S0365-28072003000300007 ), resulting in less leaf area exposed to solar radiation (2323. Álvarez S, Navarro A, Bañón S, Sánchez-Blanco MJ. Regulated deficit irrigation in potted Dianthus plants: Effects of severe and moderate water stress on growth and physiological responses. Scientia Horticulturae. 2009;122(4):579-85. doi:10.1016/j.scienta.2009.06.030 ). An example of this is a study carried out on cotton plants (Gossypium hirsutum L.), indicating that in environments of hydric deficit there is a strong decrease in leaf expansion (2424. Ball RA, Oosterhuis DM, Mauromoustakos A. Growth Dynamics of the Cotton Plant during Water-Deficit Stress. Agronomy Journal. 1994;86(5):788-95. doi:https://doi.org/10.2134/agronj1994.00021962008600050008x ). In rice (Oryza sativa L.), less leaf growth was also found in plants subjected to drought in the vegetative phase, due to a reduction in the expansion rate of the aerial part and the development of the leaf area, caused by a decrease in the turgor pressure of the leaves (2525. Siopongco JD, Yamauchi A, Salekdeh H, Bennett J, Wade LJ. Growth and Water Use Response of Doubled-Haploid Rice Linesto Drought and Rewatering during the Vegetative Stage. Plant Production Science. 2006;9(2):141-51. doi:10.1626/pps.9.141 ).

Regarding plant reproduction, a phase negatively influenced by water shortage is flowering. It seems to be the most sensitive in most crops where the final product is grain or fruit (44. de la Casa A, Ovando G. Integración del Índice de Vegetación de la Diferencia Normalizada (NDVI) y del Ciclo Fenológico de Maíz para Estimar el Rendimiento a Escala Departamental en Córdoba, Argentina. Agricultura Técnica. 2007;67(4):362-71. doi:10.4067/S0365-28072007000400004 ). As water stress becomes more severe, the reduction in photosynthetic activity causes a decrease in the rate of cell division and, consequently, the initiation of new leaf primordia is halted (2626. Kumar A, Singh DP, Singh P. Influence of water stress on photosynthesis, transpiration, water-use efficiency and yield of Brassica juncea L. Field Crops Research. 1994;37(2):95-101. doi:10.1016/0378-4290(94)90037-X ). The balance between productions of assimilates and the demand for the development of reproductive organs is severely affected by the reduction of the photosynthetically active leaf area (2727. Gerik TJ, Faver KL, Thaxton PM, El-Zik KM. Late Season Water Stress in Cotton: I. Plant Growth, Water Use, and Yield. Crop Science. 1996;36(4):cropsci1996.0011183X003600040017x. doi:https://doi.org/10.2135/cropsci1996.0011183X003600040017x ). In this regard, in plants of sweet orange [Citrus sinensis (L.) Osbeck] cv. 'Valencia late', an increase in floral abortion was observed in plants that received less water, and moderate stress increased flower and fruit abscission (2828. Garzón Correa DL, Vélez-Sánchez JE, Orduz Rodríguez JO. Efecto del déficit hídrico en el crecimiento y desarrollo de frutos de naranja Valencia (Citrus sinensis Osbeck) en el piedemonte del Meta, Colombia. Acta Agronómica. 2013;62(2):136-47.).

In relation to the production stage of a crop, photosynthesis plays an important role (2929. Wullschleger SD, Oosterhuis DM. Photosynthetic Carbon Production and Use by Developing Cotton Leaves and Bolls. Crop Science. 1990;30(6):1259-61. doi:https://doi.org/10.2135/cropsci1990.0011183X003000060021x ), since grain yield is potentially influenced by the duration of the rate of carbohydrate accumulation (30 30. Crafts-Brandner SJ, Poneleit CG. Selection for Seed Growth Characteristics: Effect on Leaf Senescence in Maize. Crop Science. 1992;32(1):127-31. doi:https://doi.org/10.2135/cropsci1992.0011183X003200010028x ). Water deficit can affect the use of carbohydrates, basically by changing the efficiency with which photoassimilates are converted into the development of new plant parts (3131. Jordan WR. Whole Plant Response to Water Deficits: An Overview. In: Limitations to Efficient Water Use in Crop Production [Internet]. John Wiley & Sons, Ltd; 1983 [cited 18/04/2022]. p. 289-317. doi:10.2134/1983.limitationstoefficientwateruse.c18 ). The yields to be obtained in a crop will depend on production, the latter being another factor vulnerable to drought. It has been proven in grape plants (Vitis vinifera L.) that the lowest yields are obtained when the plants do not receive irrigation, in the stage between reproductive sprouting and greening (2222. Ferreyra E. R, Sellés V. G, Ruiz S. R, Sellés M. I. Efecto del estrés hídrico aplicado en distintos periodos de desarrollo de la vid cv. chardonnay en la producción y calidad del vino. Agricultura Técnica. 2003;63(3):277-86. doi:10.4067/S0365-28072003000300007 ). Similarly, in pomegranate (Punica granatum L.) plants grown under severe stress, yield and fruit quality were found to be affected (3232. Mellisho CD, Egea I, Galindo A, Rodríguez P, Rodríguez J, Conejero W, et al. Pomegranate Punica granatum L.) fruit response to different deficit irrigation conditions. Agricultural Water Management. 2012;114:30-6. doi:10.1016/j.agwat.2012.06.010 ).

Plant response to water deficit

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Throughout evolution, plants have developed several strategies facing water deficit that allow them to alleviate, tolerate and adapt to such circumstances (33 33. Whitmore AP, Whalley WR. Physical effects of soil drying on roots and crop growth. Journal of Experimental Botany. 2009;60(10):2845-57. doi:10.1093/jxb/erp200 ). Stress conditions produce two types of response in organisms: those that tend to avoid or prevent stress (avoidance mechanisms) and those that allow them to resist it (tolerance mechanisms) (34 34. Larcher W. Physiological Plant Ecology: Ecophysiology and Stress Physiology of Functional Groups. Springer Science & Business Media; 2003. 540 p.). Another type of mechanism, not considered by many authors as a true resistance to water deficit, is the elusive or drought escape mechanism (3535. Valladares F, Vilagrosa A, Peñuelas J, Ogaya R, Camarero JJ, Corcuera L, et al. Estrés hídrico: ecofisiología y escalas de la sequía. In Madrid: Ministerio de Medio Ambiente; 2004. Available from: www.irnase.csic.es/users/jefer/pdf/Valladares%20F.doc ). Within this strategy, some annual plants complete their life cycle before water stress (in spring), and therefore produce seeds that can withstand the unfavorable period for a prolonged period of time (3636. Lelièvre F, Seddaiu G, Ledda L, Porqueddu C, Volaire F. Water use efficiency and drought survival in Mediterranean perennial forage grasses. Field Crops Research. 2011;121(3):333-42. doi:10.1016/j.fcr.2010.12.023 ). However, this escape strategy may include species that enter partial vegetative dormancy during drought (3535. Valladares F, Vilagrosa A, Peñuelas J, Ogaya R, Camarero JJ, Corcuera L, et al. Estrés hídrico: ecofisiología y escalas de la sequía. In Madrid: Ministerio de Medio Ambiente; 2004. Available from: www.irnase.csic.es/users/jefer/pdf/Valladares%20F.doc ).

In avoidance mechanisms, plants minimize the penetration of stress into their tissues. Species following this strategy maximize water uptake, for example, through deep root systems, or minimize water losses through rapid and sensitive stomatal closure to slight decreases in tissue water content or water potential, the formation of small leaves, low transpiration rates, and changes in xylem hydraulic properties (3737. Moreno F. LP. Respuesta de las plantas al estrés por déficit hídrico. Una revisión. Agronomía Colombiana. 2009;27(2):179-91.). Therefore, within this strategy there are two avoidance mechanisms: one, by water wastage, which allows maintaining the tissues hydrated in full drought, as long as the access to soil water and its internal distribution through the xylem is not limiting, and the other, by water saving. Both maintain the plants in the turgor state, and when water deficit conditions are accentuated, the wasters cannot maintain the high transpiration rates, so they become water savers or the individual dies (3838. Kozlowski TT, Kramer PJ, Pallardy SG. The Physiological Ecology of Woody Plants [Internet]. Academic Press; 1991. 678 p. Available from: https://books.google.es/books?hl=es&lr=&id=iSTOcsNbVxMC&oi=fnd&pg=PP1&dq=The+physiological+ecology+of+woody+plants.+Academic+Press.&ots=zP86EJN18B&sig=11deEoDix0YktiZj8dtNpjpVGKg#v=onepage&q=The%20physiological%20ecology%20of%20woody%20plants.%20Academic%20Press.&f=false ).

Regarding tolerance mechanisms, they are very specific to the deformation that occurs. Different modes of resistance are triggered, and even plastic deformations are tolerated. These species have mechanisms that minimize or eliminate the deformation they may suffer as a consequence of stress, reaching a thermodynamic equilibrium with the stress without suffering damage. An important aspect of this strategy is the stress repair mechanisms, which the plant has to activate when the stress has ceased to act (1212. Levitt J. Responses of plants to environmental stresses. Physiological ecology. Academic Press, New York; 1980.). The mechanisms that confer tolerance to drought are based on structural stabilization by preferential hydration, whereas the mechanisms that confer tolerance to desiccation are based on the replacement of water by molecules that form hydrogen bonds (39 39. Hoekstra FA, Golovina EA, Buitink J. Mechanisms of plant desiccation tolerance. Trends in Plant Science. 2001;6(9):431-8. doi:10.1016/S1360-1385(01)02052-0 ).

At the cellular and molecular level, one of the main responses of plants to adapt to the environment in the face of this limitation is the modification of specific genes. This action depends on the nature, duration, and severity of the stress (3737. Moreno F. LP. Respuesta de las plantas al estrés por déficit hídrico. Una revisión. Agronomía Colombiana. 2009;27(2):179-91.). Genes induced by water deficit are categorized into three groups: 1) genes encoding proteins with known structural or enzymatic functions; 2) proteins with as yet unknown functions; and 3) regulatory proteins (4040. Bhatnagar-Mathur P, Vadez V, Sharma KK. Transgenic approaches for abiotic stress tolerance in plants: retrospect and prospects. Plant Cell Reports. 2008;27(3):411-24. doi:10.1007/s00299-007-0474-9 ). But the function of these genes is not only to protect plant cells from dehydration, but they also act in the regulation of other genes that translate into signals in response to water stress (4141. Reddy AR, Chaitanya KV, Vivekanandan M. Drought-induced responses of photosynthesis and antioxidant metabolism in higher plants. Journal of Plant Physiology. 2004;161(11):1189-202. doi:10.1016/j.jplph.2004.01.013 ). In situations of water deficiency, certain enzymes and proteins are affected and lose their biological activity. Therefore, the maintenance of proteins in their functional form and the prevention of protein aggregation is particularly important for the life of the cell under stress conditions (39 39. Hoekstra FA, Golovina EA, Buitink J. Mechanisms of plant desiccation tolerance. Trends in Plant Science. 2001;6(9):431-8. doi:10.1016/S1360-1385(01)02052-0 ).

It has been detected that when some plants develop under water deficiency, they accumulate higher amounts of ABA, proline and some soluble sugars. Following this process, chemical signals are sent from the roots to the leaves by increasing the concentration in the cytoplasm of ABA, pH, ethylene precursor and malate, in immediate response to water stress, which causes stomatal closure (4242. Schachtman DP, Goodger JQD. Chemical root to shoot signaling under drought. Trends in Plant Science. 2008;13(6):281-7. doi:10.1016/j.tplants.2008.04.003 ). Studies have also demonstrated the importance of this acid in root growth in drought environments by regulating the negative effect of ethylene on root development (4343. Sharp RE, LeNoble ME. ABA, ethylene and the control of shoot and root growth under water stress. Journal of Experimental Botany. 2002;53(366):33-7. doi:10.1093/jexbot/53.366.33 ).

Other biochemical responses generated, due to the decrease of the osmotic potential through accumulations of inorganic (K⁺, Ca₂ ⁺, Mg₂ ⁺) and organic (proline, aspartic acid, proteins and sugars) solutes (4444. Yu Z, Chen W, Zhang Q, Yang H, Tang J, Weiner J, et al. Salt tolerance and stress level affect plant biomass-density relationships and neighbor effects. Acta Oecologica. 2014;58:1-4. doi:10.1016/j.actao.2014.04.001 ), K⁺ and Ca₂ ⁺ outflows in the leaf mesophyll, regulate the response to drought (4545. Mak M, Babla M, Xu S-C, O’Carrigan A, Liu X-H, Gong Y-M, et al. Leaf mesophyll K+, H+ and Ca2+ fluxes are involved in drought-induced decrease in photosynthesis and stomatal closure in soybean. Environmental and Experimental Botany. 2014;98:1-12. doi:10.1016/j.envexpbot.2013.10.003 ). The stomatal response allows an increase in transpiration efficiency 46 46. Sánchez-Díaz M, Aguirreolea J. Movimientos estomáticos y transpiración. Azcon-Bieto, J. y M. Talon. Fundamentos de fisiología vegetal. 1^a ed. Ed. McGraw-Hill/Interamericana de España, Madrid. 2000;31-43.), which is why, when there is a significant decrease in leaf water potential, there is an increase in resistance to water loss (4747. Taiz L, Zeiger E, Møller IM, Murphy A. Plant physiology and development. [Internet]. Sinauer; 2015 [cited 25/04/2022]. 733-734 p. Available from: https://www.cabdirect.org/cabdirect/abstract/20173165866 ), coupled with a decrease in net CO₂ fixation (4848. Wu Y, Huang M, Warrington DN. Growth and transpiration of maize and winter wheat in response to water deficits in pots and plots. Environmental and Experimental Botany. 2011;71(1):65-71. doi:10.1016/j.envexpbot.2010.10.015 ).

On the other hand, it has been observed that complete recovery of photosynthesis is slow as the plant approaches the point of permanent wilting, varying with plant species, soil type, and method of irrigation water application (49 49. Mota F da. Meteorologia agrícola. Nobel São Paulo; 1983.).

Many of these adaptations that plants have developed are related to a greater capacity to absorb water, or to a more efficient use of this resource (5050. Langridge P, Paltridge N, Fincher G. Functional genomics of abiotic stress tolerance in cereals. Briefings in Functional Genomics. 2006;4(4):343-54. doi:10.1093/bfgp/eli005 ). This is the case of leaf senescence, which constitutes the major regulator in the endogenous activity of the associated processes and contributes to reduce water loss and induces plant dormancy for survival (36 36. Lelièvre F, Seddaiu G, Ledda L, Porqueddu C, Volaire F. Water use efficiency and drought survival in Mediterranean perennial forage grasses. Field Crops Research. 2011;121(3):333-42. doi:10.1016/j.fcr.2010.12.023 ). It has been demonstrated that, in the presence of soil water deficit, leaf expansion accelerates senescence (5151. Sivakumar MVK, Shaw RH. Relative Evaluation of Water Stress Indicators for Soybeans1. Agronomy Journal. 1978;70(4):619-23. doi:https://doi.org/10.2134/agronj1978.00021962007000040022x ). The increase of this process in the vegetative phase becomes a potential limitation for crop productivity (5252. Carlesso R. Influence of soil water deficits on maize growth and leaf area adjustments. Michigan State University; 1993.). However, when water tension in the stomata increases, CO₂ assimilation is reduced and the plant prioritizes the synthesis of primary metabolites and, therefore, fruit growth (5353. Horner JD. Nonlinear effects of water deficits on foliar tannin concentration. Biochemical Systematics and Ecology. 1990;18(4):211-3. doi:10.1016/0305-1978(90)90062-K ).

Role of some microorganisms against water deficit in plants

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Most plants adapted to diverse ecological niches are associated with soil microorganisms, which play a key role in the protection against environmental stress to which they may be subjected (5454. Lugtenberg BJ, Malfanova N, Kamilova F, Berg G. Plant growth promotion by microbes. Molecular microbial ecology of the rhizosphere. 2013;2:561-73. ).

Among the PGPR (Plant Growth Promoting Rhizobacteria) genera most commonly used in crops of economic importance in the face of water deficit are: Bacillus, Rhizobium, Azospirillum, Azotobacter, Pseudomonas(55)55. Vimal SR, Singh JS, Arora NK, Singh S. Soil-Plant-Microbe Interactions in Stressed Agriculture Management: A Review. Pedosphere. 2017;27(2):177-92. doi:10.1016/S1002-0160(17)60309-6 , Herbaspirillum (5656. Santana SRA, Voltolini TV, Antunes G dos R, da Silva VM, Simões WL, Morgante CV, et al. Inoculation of plant growth-promoting bacteria attenuates the negative effects of drought on sorghum. Archives of Microbiology. 2020;202(5):1015-24. doi:10.1007/s00203-020-01810-5 ), Bradyrhizobium (5757. Puente ML, Zawoznik M, de Sabando ML, Perez G, Gualpa JL, Carletti SM, et al. Improvement of soybean grain nutritional quality under foliar inoculation with Azospirillum brasilense strain Az39. Symbiosis. 2019;77(1):41-7. doi:10.1007/s13199-018-0568-x ), Enterobacter (5858. Jochum MD, McWilliams KL, Borrego EJ, Kolomiets MV, Niu G, Pierson EA, et al. Bioprospecting Plant Growth-Promoting Rhizobacteria That Mitigate Drought Stress in Grasses. Frontiers in Microbiology. 2019;0:1-9. doi:10.3389/fmicb.2019.02106 ), Achromobacter, Serratia (5959. Barra PJ, Inostroza NG, Mora ML, Crowley DE, Jorquera MA. Bacterial consortia inoculation mitigates the water shortage and salt stress in an avocado Persea americana Mill.) nursery. Applied Soil Ecology. 2017;111:39-47. doi:10.1016/j.apsoil.2016.11.012 ), Klebsiella and Beijerinckia (60 60. Loredo-Osti C, López-Reyes L, Espinosa-Victoria D. Bacterias promotoras del crecimiento vegetal asociadas con gramíneas: Una revisión. Terra Latinoamericana. 2004;22(2):225-39.). Among the positive effects associated with these microorganisms are biological nitrogen fixation, production of plant growth regulating substances such as auxins, cytokinins and gibberellins, increased root growth and pathogen control (6161. Peñin López A. Rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal [Internet]. de la Laguna; 2017. Available from: https://riull.ull.es/xmlui/bitstream/handle/915/5766/Rizobacterias+promotoras+del+crecimiento+vegetal.pdf?sequence=1 ). These characteristics, added to their tolerance to osmotic stress, the endophytic capacity that in some cases provide morphophysiological changes, such as accumulation of osmolytes, stomatal regulation and decrease in membrane potential, contribute to the mitigation of water stress in host plants (6262. Murcia Linares A, Bustos SC. Efecto de la inoculación de bacterias promotoras del crecimiento vegetal en maracuyá y badea cultivadas en condiciones de estrés hídrico. Biología [Internet]. 2017; Available from: https://ciencia.lasalle.edu.co/biologia/14 ).

Several mechanisms by which rhizobacteria induce tolerance to water deficit stress have been proposed, including the production of phytohormones such as abscisic acid, gibberellic acid, cytokinins, and indolacetic acid; the synthesis of ACC (1-aminocyclopropane-1-carboxylate) deaminase, which reduces the level of ethylene in roots; the induction of induced systemic tolerance; and the presence of exopolysaccharides (Figura 1) (6363. Vurukonda SSKP, Vardharajula S, Shrivastava M, SkZ A. Enhancement of drought stress tolerance in crops by plant growth promoting rhizobacteria. Microbiological Research. 2016;184:13-24. doi:10.1016/j.micres.2015.12.003 ).

Figure 1. Water deficit tolerance mechanisms induced by plant growth-promoting rhizobacteria

Some of these bacteria form resistance structures to favor their survival in circumstances of drought stress (6060. Loredo-Osti C, López-Reyes L, Espinosa-Victoria D. Bacterias promotoras del crecimiento vegetal asociadas con gramíneas: Una revisión. Terra Latinoamericana. 2004;22(2):225-39.). The production of ACC deaminase can be incorporated into the ethylene production pathway, capturing the amino acid ACC (ethylene precursor) and decreasing the levels of this hormone. This action promotes greater plant tolerance to water stress (6464. Van de Poel B, Van Der Straeten D. 1-aminocyclopropane-1-carboxylic acid (ACC) in plants: more than just the precursor of ethylene! Frontiers in Plant Science. 2014;5:1-11. doi:10.3389/fpls.2014.00640 ).

Eighty percent of dinitrogen (N₂) fixing bacteria produce IAA (3-indolacetic acid) (65 65. Ahmad F, Ahmad I, Khan MS. Screening of free-living rhizospheric bacteria for their multiple plant growth promoting activities. Microbiological Research. 2008;163(2):173-81. doi:10.1016/j.micres.2006.04.001 ). This growth regulator leads to an increase in total phenols, calcium content and the activity of the polyphenol oxidase enzyme that protects the crop against pathogens. It also improves plant growth by eliminating reactive oxygen species, which are formed in the plant as a result of water stress (6666. Yang J, Kloepper JW, Ryu C-M. Rhizosphere bacteria help plants tolerate abiotic stress. Trends in Plant Science. 2009;14(1):1-4. doi:10.1016/j.tplants.2008.10.004 ). It has been observed that bacterial production of IAA has high sensitivity in plant roots inoculated with this hormone. For example, root length and height in guinea grass (Megathyrsus maximus) were favored by inoculation with Bacillus sp. strains in two trials conducted in the presence of water stress (6767. Mangmang J, Deaker R, Rogers G. Germination Characteristics of Cucumber Influenced by Plant Growth-promoting Rhizobacteria: International Journal of Vegetable Science. 22(1):66-75.).

Plants inoculated with this type of rhizobacteria that promote growth under abiotic stress due to drought, improve the water status of the leaves, since they tend to have higher values of water use efficiency, that is, the ratio between dry mass gain and water consumed (6868. Naveed M, Hussain MB, Zahir ZA, Mitter B, Sessitsch A. Drought stress amelioration in wheat through inoculation with Burkholderia phytofirmans strain PsJN. Plant Growth Regulation. 2014;73(2):121-31. doi:10.1007/s10725-013-9874-8 ). In this sense, it is likely that rhizobia produce antioxidant enzymes (catalase), exopolysaccharides and other substances to be able to survive in extreme environments, especially in drought (6969. Vanderlinde EM, Harrison JJ, Muszyński A, Carlson RW, Turner RJ, Yost CK. Identification of a novel ABC transporter required for desiccation tolerance, and biofilm formation in Rhizobium leguminosarum bv. viciae 3841. FEMS Microbiology Ecology. 2010;71(3):327-40. doi:10.1111/j.1574-6941.2009.00824.x ).

Other soil microorganisms that establish symbiotic relationships and increase nutrient assimilation and tolerance to various types of biotic and abiotic stresses in plants are arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) (7070. Smith SE, Read DJ. Mycorrhizal Symbiosis. Academic Press; 2010. 815 p.). These fungi promote resistance to water deficiencies in the host plant, which is a consequence of different mechanisms, ranging from a physical response to a biochemical response (7171. Augé RM. Water relations, drought and vesicular-arbuscular mycorrhizal symbiosis. Mycorrhiza. 2001;11(1):3-42. doi:10.1007/s005720100097 ). The mitigation of the negative effect of water stress by mycorrhization is the result of modifications of the water balance (transpiration and efficient use of water) and nutritional balance, specifically for P (phosphorus), N (nitrogen) and K (potassium) (7272. Ruiz-Lozano JM. Arbuscular mycorrhizal symbiosis and alleviation of osmotic stress. New perspectives for molecular studies. Mycorrhiza. 2003;13(6):309-17. doi:10.1007/s00572-003-0237-6 ). The development of extraradical mycelium allows the roots to have greater access to soil water and thus increase their hydration (7373. Augé RM. Arbuscular mycorrhizae and soil/plant water relations. Canadian Journal of Soil Science. 2004;84:373-81. doi:10.4141/S04-002 ).

The mycorrhizal association alters water relations, independently of the plant stage, which favors plant establishment, vigor, productivity and survival in an environment with limited water conditions (7171. Augé RM. Water relations, drought and vesicular-arbuscular mycorrhizal symbiosis. Mycorrhiza. 2001;11(1):3-42. doi:10.1007/s005720100097 ). It has been demonstrated that mycorrhizal plants subjected to water deficit conditions recover faster and resist drought conditions longer (7474. Azcón R, Barea JoséM. Mycorrhizal dependency of a representative plant species in mediterranean shrublands Lavandula spica L.) as a key factor to its use for revegetation strategies in desertification-threatened areas. Applied Soil Ecology. 1997;7(1):83-92. doi:10.1016/S0929-1393(97)00013-9 ). A study carried out on corn shows that when the crop is subjected to drought and is mycorrhized by Glomus intraradices and Glomus mosseae, it recovers faster and presents higher values of leaf water potential and CO₂ assimilation rate (7575. Amerian MR, Stewart WS, Griffiths H. Effect of two species of arbuscular mycorrhizal fungi on growth, assimilation and leaf water relations in maize Zea mays). Aspects of Applied Biology. 2001;63:71-6. ).