Cultivos Tropicales Vol. 44, No. 2, abril-junio, 2023, ISSN: 1819-4087
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Revisión bibliográfica

El mildiu polvoriento en calabaza: identificación y manejo bajo las condiciones de Tehuacán, México

 

iDJorge Francisco León-de La Rocha1Universidad Tecnológica de Tehuacán (UTT), prolongación de la 1 no. 1101, San Pablo Tepetzingo, Tehuacán, Puebla, México, C.P. 75859*✉:jfrleeon@gmail.com

iDYusimy Reyes-Duque2Universidad Agraria de La Habana “Fructuoso Rodríguez Pérez”, (UNAH), carretera a Tapaste y Autopista Nacional, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, CP 32 700

iDErnesto Días-López1Universidad Tecnológica de Tehuacán (UTT), prolongación de la 1 no. 1101, San Pablo Tepetzingo, Tehuacán, Puebla, México, C.P. 75859

iDNazario Francisco-Francisco1Universidad Tecnológica de Tehuacán (UTT), prolongación de la 1 no. 1101, San Pablo Tepetzingo, Tehuacán, Puebla, México, C.P. 75859

iDJuan Antonio Juárez-Cortez1Universidad Tecnológica de Tehuacán (UTT), prolongación de la 1 no. 1101, San Pablo Tepetzingo, Tehuacán, Puebla, México, C.P. 75859


1Universidad Tecnológica de Tehuacán (UTT), prolongación de la 1 no. 1101, San Pablo Tepetzingo, Tehuacán, Puebla, México, C.P. 75859

2Universidad Agraria de La Habana “Fructuoso Rodríguez Pérez”, (UNAH), carretera a Tapaste y Autopista Nacional, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, CP 32 700

 

*Autor para correspondencia: jfrleeon@gmail.com

RESUMEN

La calabaza (Cucurbita pepo L.), de origen americano, es una de las especies más utilizadas en la actualidad. México es un importante centro de origen, domesticación y diversificación del género Cucurbita. La producción de calabaza en México lo coloca en el sexto lugar, a nivel mundial. Este cultivo tiene como principal limitante para su producción la incidencia de diferentes organismos nocivos, donde las enfermedades foliares de origen fungoso resultan las más importantes, y se destaca el mildiu polvoriento con pérdidas económicas de 50 a 100 %. Para un manejo adecuado, un elemento importante es la correcta identificación del agente causal, ya que a la enfermedad están asociados dos géneros y especies diferentes. A nivel mundial, las especies identificados que infectan a la familia Cucurbitaceae son Podosphaera fusca (Fr.) Braun &. Shishkoff (sin. Sphaerotheca fusca (Fr), Podosphaera xanthii (Castagne) U. Braun & Shishkoff) o Golovinomyces cichoracearum (DC.) V.P. Heluta. El control del patógeno se ha realizado, mayormente, con el uso de fungicidas. Sin embargo, su empleo causa efectos negativos sobre la biodiversidad de los agroecosistemas, lo cual llega a provocar daños irreversibles sobre el medio ambiente, incrementan los costos de producción y favorecen la fungo resistencia. De ahí, la importancia de buscar nuevas alternativas para su manejo, como es el uso de aceites, sales y agentes de control biológico. En este trabajo se presenta una revisión bibliográfica relacionada con la actualización de la identificación de las cenicillas en calabaza, así como las tendencias actuales para su manejo.

Palabras clave: 
aceites, control biológico, métodos de control, Podosphaera xanthii

Recibido: 10/3/2022; Aceptado: 04/4/2022

Conflicto de intereses: Los autores declaran no tener conflicto de intereses

Contribución de los autores: Conceptualización- Yusimy Reyes-Duque, Jorge Francisco León-de la Rocha. Investigación- Jorge Francisco León-de la Rocha, Yusimy Reyes-Duque, Ernesto Días-López, Nazario Francisco-Francisco, Juan Antonio Juárez-Cortez. Metodología- Jorge Francisco León-de la Rocha, Yusimy Reyes-Duque, Nazario Francisco-Francisco. Supervisión- Yusimy Reyes-Duque. Escritura del borrador inicial, Escritura y edición final y Curación de datos- Yusimy Reyes-Duque, Jorge Francisco León-de la Rocha.

CONTENIDO

INTRODUCCIÓN

 

Cultivo de la calabaza. Origen y generalidades

 

La calabaza (Cucurbita pepo L.), de origen americano, representa una de las especies más utilizadas en la actualidad (11. Escalante Y, Escalante J, Rodríguez M. Productividad del cultivo de calabaza en (cucurbita pepo l.) Chilpancingo, Guerrero, México. Revista de Energía química y Física. 2015;2(5):370-3.) y México es un importante centro de origen, domesticación y diversificación del género Cucurbita (22. Acevedo GF, Huerta E, Lorenzo S, Ortiz S. La bioseguridad en México y los organismos genéticamente modificados: cómo enfrentar un nuevo desafío. Capital natural de México. 2009;2:319-53.). Existen registros que indican fueron encontradas semillas en la cueva Guilá Naquitz, en Oaxaca, con una antigüedad entre 6 000 y 8 000 a.C. En las cuevas Romero y Valenzuela, en Tamaulipas, se localizaron, también, semillas de C. pepo correspondientes a 2 000 a.C. En Tehuacán, Puebla, región de la cual proviene buena parte de la información sobre la domesticación de plantas en Mesoamérica, se localizaron restos correspondientes a 5 200 a.C. (33. Lira-Saade R. Estudios taxonomics y ecogeograficos de las cucurbitaceae latinoamericanas de importancia economica [Internet]. 1996 [cited 10/03/2023]. 281 p. Available from: https://cgspace.cgiar.org/handle/10568/104309 ).

Dentro del grupo de las calabazas, el género Cucurbita es uno de los más abundantes, con 27 especies. Las especies de este género forman el grupo conocido como calabazas, de las cuales cinco han sido domesticadas: C. pepo (calabaza de india), C. ficifolia Bouché (chilacayote), C. moschata (Duchesne ex Lam.) Duchesne ex Poiret (calabaza de castilla); C. maxima Duchesne ex Lam (calabaza kabosha) y C. argyrosperma Huber (calabaza pipiana) (44. Lira-Saade R. Calabazas de México. 1996;(42):52-5.).

La producción de calabaza en México lo coloca en el sexto lugar, a nivel mundial. La producción se destina, principalmente, a los mercados internacionales de Japón, Canadá y Estados Unidos. Por ello, en los últimos años, la producción va en aumento, donde se cultiva más de 18 mil hectáreas y se obtienen producciones de 550 409,74 toneladas anuales; donde se destaca Sonora, seguido de Puebla, Sinaloa, Tlaxcala, Hidalgo y Morelos. En Puebla, en 2019, se sembraron 1,500 hectáreas y se cosecharon 21,911 toneladas, lo que representa una fuente de empleo y económica para las regiones donde se cultiva (55. SIAP 2019. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera | Gobierno | gob.mx [Internet]. 2020 [cited 10/03/2023]. Available from: https://www.gob.mx/siap ).

La calabaza es una hortaliza de clima cálido que no tolera heladas, la temperatura para la germinación debe ser mayor de 15 °C, siendo el rango óptimo de 22 a 25 °C; la temperatura para su desarrollo tiene un rango de 18 a 35 °C, con temperaturas frescas y días cortos hay mayor formación de flores femeninas. Se desarrolla en cualquier tipo de suelo, de preferencia, los profundos, ricos en materia orgánica. Catalogada como una hortaliza moderadamente tolerante a la acidez, su pH óptimo oscila de 5,5 a 6,8 (66. Pedraza-Olivares LM. Enfermedades y calidad poscosecha de calabacita cucurbita pepo l. en temporal y riego en los altos de morelos [Internet]. [Cuernavaca, Morelos, México]: El autor; 2019 [cited 10/03/2023]. 56 p. Available from: http://riaa.uaem.mx/xmlui/handle/20.500.12055/991 ).

Este cultivo tiene como principal limitante para su producción la incidencia de diferentes organismos nocivos, donde las enfermedades foliares de origen fungoso resultan las más importantes, y se destaca el mildiu polvoriento con pérdidas económicas de 50 a 100 %.

DESARROLLO

 

Mildiu polvoriento, aspectos generales. Agente causal

 

La cenicilla, también conocida como cenicilla polvorienta o mildiu polvoriento, son causadas por un grupo de hongos diversos, complejos en su forma, en sus estructuras reproductivas, rango de hospedantes y distribución geográfica (77. Yáñez-Juárez MG, Ayala-Tafoya F, Partida-Ruvalcaba L, Velázquez-Alcaráz T de J, Godoy-Angulo TP, Días-Valdéz T. Efecto de bicarbonatos en el control de cenicilla (Oidium sp.) en pepino (Cucumis sativus L.). Revista mexicana de ciencias agrícolas. 2014;5(6):991-1000. ). Se ubican en la familia Erysiphaceae del orden Erysiphales; son parásitos obligados (biótrofos) y parasitan alrededor de 9838 especies de plantas pertenecientes a las angiospermas (88. Amano K. Host range and geographical distribution of the powdery mildew fungi. [Internet]. Tokyo: Japan Scientific Societies Press; 1986. 741 p. Available from: https://www.cabdirect.org/cabdirect/abstract/19861318791 ). Se presentan en tejido suculento del hospedante en ambientes sombreados y frescos. La vida de los conidios es corta y les favorecen altos niveles de humedad relativa, pero no son favorecidos por lluvias fuertes e inmersión en agua (99. Braun U, Cook RTA, Inman AJ, Shin HD. The taxonomy of the powdery mildew fungi. The Powdery Mildews: A Comprehensive Treatis. 2001;13-55.,1010. Braun U. Taxonomic manual of Erysiphales (powdery mildews). CBS Biodiversity series. 2012;11:1-707.).

El oídium es una de las enfermedades más importantes para los cultivos de cucurbitáceas (1111. Martínez B, Infante D, Reyes Y. Trichoderma spp. y su función en el control de plagas en los cultivos. Revista de Protección Vegetal. 2013;28(1):1-11. ). El mildiu polvoriento de las cucurbitáceas es una de las principales enfermedades que las afectan en todo el mundo, con graves pérdidas, tanto en condiciones de campo como de invernadero (1212. del Pino D, Olalla L, Pérez-García A, Rivera ME, García S, Moreno R, et al. Occurrence of races and pathotypes of cucurbit powdery mildew in southeastern Spain. Phytoparasitica. 2002;30(5):459-66. doi:10.1007/BF02979750 ).

A nivel mundial, las especies identificadas que infectan a la familia Cucurbitaceae son Podosphaera fusca (Fr.) Braun &. Shishkoff (sin. Sphaerotheca fusca (Fr), Podosphaera xanthii (Castagne) U. Braun & Shishkoff) o Golovinomyces cichoracearum (DC.) V.P. Heluta (1313. González-Morejón N, Martínez-Coca B, Infante-Martínez D. Mildiu polvoriento en las cucurbitáceas. Revista de Protección Vegetal. 2010;25(1):44-50.). En relación a esto (1414. Cebreros SF, Sánchez CMA, Acosta MI. Supervivencia de Erysiphe cichoracearum de Candolle causante de la cenicilla de las cucurbitáceas en el Valle de Culiacán. En: Memorias del XVIII Congreso Nacional de la Sociedad Mexicana de Fitopatología. Puebla, Puebla, México. Puebla, México; 1991. p. 120.), en el Valle de Culiacán Sinaloa, en México, identificaron mediante la observación únicamente de las características asexuales, a G. cichoracearum como el causante de la cenicilla de las cucurbitáceas. Sin embargo, años más tarde, mediante el empleo de técnicas moleculares, se corroboró únicamente a P. xanthii como el agente causal del mildiu polvoriento en cucurbitáceas, en México (1515. Félix-Gastélum R, Apodaca-Sánchez MÁ, del Carmen Martínez-Valenzuela M, Espinosa-Matias S. Podosphaera (sect. Sphaerotheca) xanthii (Castagne) U. Brawn y N. Shishkoff en cucurbitáceas en el norte de Sinaloa, México. Revista Mexicana de Fitopatología. 2005;23(2):162-8.,1616. Bojórquez-Ramos C, León-Félix J, Allende-Molar R, CF-José A, V. T B, LS Fabiola Sar M, et al. Characterization of powdery mildew in cucumber plants under greenhouse conditions in the Culiacan Valley, Sinaloa, Mexico. Afr. J. Agric. Res. 2012;7(21):3237-48.). En este sentido, en Tehuacán, Puebla, recientemente fue confirmado este patógeno como el agente causal del mildiu polvoriento en calabaza (1717. De La Rocha JFL, Bojórquez-Ramos C, Francisco-Francisco N, Olivar-Hernandez A, López-España RG, Reyes-Duque Y, et al. Identificación del agente causal del mildiu polvoriento en plantas de calabaza (Cucurbita pepo L.) en Tehuacán, México. Revista de Protección Vegetal [Internet]. 2020;35(2). Available from: https://core.ac.uk/download/pdf/354796304.pdf ).

Sintomatología

 

Para el desarrollo de la enfermedad se necesita la interacción compatible entre el patógeno y la planta hospedante. Esta interacción depende de la llegada del conidio, adherencia, reconocimiento, penetración, proliferación, nutrición y supresión de las defensas del hospedante (1818. Spanu PD. Why Do Some Fungi Give up Their Freedom and Become Obligate Dependants on Their Host? The New Phytologist. 2006;171(3):447-50.).

Los síntomas son fáciles de distinguir debido a la abundante producción de conidios con apariencia de ceniza, característica por la cual se originó su nombre común (1919. Takamatsu S. Origin and evolution of the powdery mildews (Ascomycota, Erysiphales). Mycoscience. 2012;54(1):75-86.). Los síntomas iniciales se observan de color blanquecino y, a medida que avanza, adquieren una coloración amarilla-cremosa la cual puede cubrir la superficie del haz y el envés de las hojas, peciolos, tallos, yemas y flores (2020. Cho SE, Zhao TT, Choi IY, Choi YJ, Shin HD. First Report of Powdery Mildew Caused by Podosphaera xanthii on Ramie in Korea. Plant Disease. 2016;100(7):1495. doi:10.1094/PDIS-12-15-1489-PDN ,2121. Tang L, Fan C, Kou J, Li W, Pan K. Primer informe de moho polvoriento causado por Podosphaera xanthii en Solena amplexicaulis en China. Plant Disease. 2019;103(10):2671-2671.), rara vez los frutos son afectados (1515. Félix-Gastélum R, Apodaca-Sánchez MÁ, del Carmen Martínez-Valenzuela M, Espinosa-Matias S. Podosphaera (sect. Sphaerotheca) xanthii (Castagne) U. Brawn y N. Shishkoff en cucurbitáceas en el norte de Sinaloa, México. Revista Mexicana de Fitopatología. 2005;23(2):162-8.).

La incidencia de la enfermedad es favorecida por un clima cálido y seco, condiciones que favorecen positivamente la colonización, esporulación y dispersión del patógeno (99. Braun U, Cook RTA, Inman AJ, Shin HD. The taxonomy of the powdery mildew fungi. The Powdery Mildews: A Comprehensive Treatis. 2001;13-55.). Las temperaturas promedio para el desarrollo del mildiu polvoriento oscilan entre 20 y 27 ºC, aunque la infección puede ocurrir entre los 10 y 32 ºC. La humedad relativa óptima para la germinación de los conidios es de 100 % y, conforme esta desciende, también baja la tasa de germinación (2222. Álvarez B. Epidemiología de Sphaerotheca fuliginea (Schlecht. ex Fr.) Poll. en melón. Tesis Doctoral]. Universidad de Málaga, Málaga, España; 1993.). Los conidios de mildiu polvoriento pueden germinar a valores inferiores a 20 % de humedad relativa e, incluso, puede ocurrir en ausencia de agua (2323. Tuttle G. Powdery mildew of cucurbits [Internet]. 1997 [cited 10/03/2023]. Available from: http://vegetablemdonline ). La diseminación de los conidios es, fundamentalmente, a través del viento, con el menor movimiento del aire las esporas son removidas y dispersadas hacia los cultivos y, al caer sobre las hojas, pueden germinar, penetrar la epidermis y causar nuevas infecciones (1313. González-Morejón N, Martínez-Coca B, Infante-Martínez D. Mildiu polvoriento en las cucurbitáceas. Revista de Protección Vegetal. 2010;25(1):44-50.).

Comportamiento de la enfermedad

 

El comportamiento de una enfermedad en campo está relacionado con diferentes factores, como las fechas de siembra de los cultivos, debido a que este factor puede influir, ya sea aumentando o disminuyendo los porcentajes de incidencia y severidad de la enfermedad o, en ocasiones, comportándose de manera similar (2424. Guzmán-Plazola RA, Fajardo-Franco ML, García-Espinosa R, Cadena-Hinojosa MA. Desarrollo epidémico de la cenicilla y rendimiento de tres cultivares de tomate en la comarca lagunera, Coahuila, México. Agrociencia. 2011;45(3):363-78.). El comportamiento de una enfermedad en relación a las fechas de siembra está dado, principalmente, por las condiciones medio ambientales que puedan favorecer o no la aparición de la enfermedad. Las precipitaciones prolongadas puede tener un efecto negativo sobre la severidad e incidencia de los patógenos foliares, en el caso de la cenicilla, inhibe la germinación de los conidios (2525. Jaimes YY, Rojas J. Enfermedades foliares del caucho (Hevea brasiliensis Muell. Arg.) establecido en un campo clonal ubicado en el Magdalena Medio Santandereano (Colombia). Ciencia y Tecnología Agropecuaria. 2011;12(1):65-76. doi:10.21930/rcta.vol12_num1_art:216 ). En este sentido, en la región de Tehuacán, Puebla, se comprobó al sembrar calabacín en dos fechas de siembra que la severidad del agente causal del mildiu polvoriento se favorece en siembras tardías de mayo-julio, no así cuando se inician de febrero-abril (2626. León-de la Rocha JF, Pérez-Olvera P, Bojórquez-Ramos C, Olivar-Hernandez A, Cortes JA, López-España RG, et al. Desarrollo de Podosphaera xanthii (Castagne) U. Braun & Shishkoff en el cultivo de calabaza (Cucurbita pepo L.) en Tehuacán, México. Revista de Protección Vegetal [Internet]. 2020;35(3). Available from: https://www.researchgate.net/profile/Jorge-Leon-De-La-Rocha/publication/348394627_Desarrollo_de_Podosphaera_xanthii_Castagne_U_Braun_Shishkoff_en_el_cultivo_de_calabaza_Cucurbita_pepo_L_en_Tehuacan_Mexico/links/5ffcc7a045851553a039f676/Desarrollo-de-Podosphaera-xanthii-Castagne-U-Braun-Shishkoff-en-el-cultivo-de-calabaza-Cucurbita-pepo-L-en-Tehuacan-Mexico.pdf ).

Alternativas de manejo para el mildiu polvoriento

 

En el manejo de plagas, es importante la integración de varias medidas, ya que ninguna práctica por sí sola es totalmente adecuada, la integración de estas tributa al manejo exitoso de la misma. En esta integración podemos contemplar prácticas de control químicas, culturales, entre otras.

Control químico

 

El control químico del mildiu polvoriento a nivel mundial es el más utilizado (2727. Mejía EZ. Alternativas de manejo de las enfermedades de las plantas. Terra Latinoamericana. 1999;17(3):201-7.). Existen varios tipos de fungicidas de contacto y sistémicos que muestran efectividad para la enfermedad. En México, se han evaluado fungicidas como el Tebuconazol y Azoxystrobin, los cuales han logrado inhibir el desarrollo micelial (2828. Almándoz J, Pérez L, Rodríguez F, Hernández R. Alternativas para el control químico de «Erysiphe cichoracearum» D.C. agente casual del mildiu polvoriento en el cultivo de la calabaza («Cucurbita moschata») Duch en las condiciones de Cuba. Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal. 2002;(139):22-7. ). Sin dudas, el control químico como alternativa para las enfermedades foliares es eficiente, sin embargo, su empleo causa un impacto negativo sobre la biodiversidad de los agroecosistemas, lo cual llega a provocar daños irreversibles sobre el medio ambiente (2727. Mejía EZ. Alternativas de manejo de las enfermedades de las plantas. Terra Latinoamericana. 1999;17(3):201-7.).

Control biológico

 

El control biológico se presenta como una alternativa en el manejo de las enfermedades ocasionadas, fundamentalmente, por microorganismos habitantes del suelo (2929. Verma M, Brar SK, Tyagi RD, Surampalli RY, Valéro JR. Antagonistic fungi, Trichoderma spp.: Panoply of biological control. Biochemical Engineering Journal. 2007;37(1):1-20. doi:10.1016/j.bej.2007.05.012 ). Bacterias saprofíticas, levaduras y hongos filamentosos son habitantes comunes de las superficies de las plantas. Poseen varios mecanismos mediante los cuales pueden alterar el crecimiento de los patógenos y reducir las enfermedades que estos causan (3030. Guetsky R, Shtienberg D, Elad Y, Dinoor A. Combining Biocontrol Agents to Reduce the Variability of Biological Control. Phytopathology®. 2001;91(7):621-7. doi:10.1094/PHYTO.2001.91.7.621 ).

Para el tratamiento de enfermedades que afectan la parte aérea de las plantas, los agentes de biocontrol necesitan condiciones ambientales específicas (3131. Romero D, De Vicente A, Zeriouh H, Cazorla FM, Fernández-Ortuño D, Torés JA, et al. Evaluation of biological control agents for managing cucurbit powdery mildew on greenhouse-grown melon. Plant Pathology. 2007;56(6):976-86. doi:10.1111/j.1365-3059.2007.01684.x ).

Bacillus: Uno de los entomopatógenos que se emplea para control de mildiu polvoriento es la bacteria Bacillus subtilis (Ehrenberg) Cohn 1872 (3232. García-Gutiérrez L, Zeriouh H, Romero D, Cubero J, de Vicente A, Pérez-García A. The antagonistic strain Bacillus subtilis UMAF6639 also confers protection to melon plants against cucurbit powdery mildew by activation of jasmonate- and salicylic acid-dependent defence responses. Microbial Biotechnology. 2013;6(3):264-74. doi:10.1111/1751-7915.12028 ). Cepas de B. subtilis han sido descritas como capaces de detener el crecimiento de P.xanthii mediante la producción de iturin A o bacillomycin, fengycin y surfactin. De esta especie, la cepa UMAF6639 es un agente de control biológico muy prometedor como antagonista e inductor de resistencia sistémica en plantas infectadas por el mildiu polvoriento en cucurbitáceas (3131. Romero D, De Vicente A, Zeriouh H, Cazorla FM, Fernández-Ortuño D, Torés JA, et al. Evaluation of biological control agents for managing cucurbit powdery mildew on greenhouse-grown melon. Plant Pathology. 2007;56(6):976-86. doi:10.1111/j.1365-3059.2007.01684.x ).

Trichoderma: Entre los hongos antagonistas de mayor importancia para el manejo de enfermedades se destaca Trichoderma Persoon ex Gray, sin embargo, su empleo durante muchos años estuvo dirigido, principalmente, a patógenos de suelo y en menor grado sobre enfermedades foliares. Sin embargo, en los últimos años se incrementaron los estudios en este sentido Martínez et al.,(1111. Martínez B, Infante D, Reyes Y. Trichoderma spp. y su función en el control de plagas en los cultivos. Revista de Protección Vegetal. 2013;28(1):1-11. ). Para el mildiu polvoriento son relevantes los resultados obtenidos con Trichoderma viride Pers ex S. F Gray y Trichoderma harzianum Rifai, con los que se hace referencia a una inhibición de la germinación conidial superior a 70 % (3333. Sawant IS. Trichoderma- Foliar Pathogen Interactions. The Open Mycology Journal [Internet]. 2014 [cited 10/03/2023];8(3). Available from: https://benthamopen.com/ABSTRACT/TOMYCJ-8-58 ). Dentro de algunos productos comerciales, Trichodex® es un preparado a base de esporas del hongo T. harzianum (T-39), el cual actúa provocando un desplazamiento competitivo por los nutrientes y el espacio en las superficies de las plantas (1111. Martínez B, Infante D, Reyes Y. Trichoderma spp. y su función en el control de plagas en los cultivos. Revista de Protección Vegetal. 2013;28(1):1-11. ). Alvarado et al.(3434. Alvarado-Aguayo A, Pilaloa-David W, Torres-Sánchez S, Torres-Sánchez K, Alvarado-Aguayo A, Pilaloa-David W, et al. Efecto de Trichoderma harzianum en el control de mildiu (Pseudoperonospora cubensis) en pepino. Agronomía Costarricense. 2019;43(1):101-11. doi:10.15517/rac.v43i1.35672 ) informaron una eficacia de T. harzianum (Tricho D) sobre el mildiu en el cultivo de pepino (Cucumis sativus L.). de 84,24 % al utilizar una dosis de 500 g ha-1.

Lecanicillium: Otro de los hongos empleados es L. lecanii, con el cual se han obtenido resultados relevantes. Al respecto, Jeong et al. (3535. Kim JJ, Goettel MS, Gillespie DR. Evaluation of Lecanicillium longisporum, Vertalec® for simultaneous suppression of cotton aphid, Aphis gossypii, and cucumber powdery mildew, Sphaerotheca fuliginea, on potted cucumbers. Biological Control. 2008;45(3):404-9. doi:10.1016/j.biocontrol.2008.02.003 ) mencionan que al aplicar Lecanicillium lecanii (Zimm.) Zare y W. Gams sobre hojas altamente infectadas, 11 y 15 días después de la inoculación con Sphaerotheca fuliginea (Schltdl.) Pollacci, la aplicación suprimió la producción posterior de esporas en comparación con los controles.

Ampelomyces: Ampelomyces quisqualis Cesati ex Schlecht (Cepa AQ-10) se considera el agente de control biológico más específico para contrarrestar a los hongos causantes del mildiu polvoriento en cucurbitáceas (3636. Pawar VP. Biological control of powdery mildew disease sphaerotheca fluiginea of cucurbita maxima (pumpkin) surface of leaf antagonists. CIBTech Journal of Microbiology. 2015;4(1):63-7. ). Uno de los mecanismos más conocidos de antagonismo fúngico es el micoparasitismo del mildiu polvoriento por Ampelomyces spp. debido a que sus hifas penetran las estructuras del mildiu polvoriento, principalmente, los conidios y continúan su crecimiento, afectando el funcionamiento y la esporulación por el micoparasitismo intracelular (3737. Kiss L. A review of fungal antagonists of powdery mildews and their potential as biocontrol agents. Pest Management Science. 2003;59(4):475-83. doi:10.1002/ps.689 ).

Esta especie ha sido utilizada con buenos resultados para los agentes causales del mildiu polvoriento en cucurbitáceas (3131. Romero D, De Vicente A, Zeriouh H, Cazorla FM, Fernández-Ortuño D, Torés JA, et al. Evaluation of biological control agents for managing cucurbit powdery mildew on greenhouse-grown melon. Plant Pathology. 2007;56(6):976-86. doi:10.1111/j.1365-3059.2007.01684.x ). Con aplicaciones de A. quisaqualis de manera preventiva contra el mildiu polvoriento en calabaza se logró un control de la enfermedad en un 80,30 %, respecto al testigo (3636. Pawar VP. Biological control of powdery mildew disease sphaerotheca fluiginea of cucurbita maxima (pumpkin) surface of leaf antagonists. CIBTech Journal of Microbiology. 2015;4(1):63-7. ).

Otras alternativas de manejo

 

Sales

 

La fitomineraloterapia es una práctica que consiste en la aplicación de sales, denominadas compuestos biocompatibles, con la finalidad de proteger a los cultivos del ataque de algunas enfermedades (2727. Mejía EZ. Alternativas de manejo de las enfermedades de las plantas. Terra Latinoamericana. 1999;17(3):201-7.). Las sales minerales funcionan debido a que modifican las estructuras de crecimiento y reproducción del patógeno (3838. Bombelli EC, Wright ER. Efecto del bicarbonato de potasio sobre la calidad del tomate y acción sobre Botrytis cinerea en poscosecha. Ciencia e Investigación Agraria [Internet]. 2006;33(197-203). Available from: https://www.researchgate.net/profile/Enrique-Bombelli/publication/324234826_Tomato_fruit_quality_conservation_during_post-harvest_by_application_of_potassium_bicarbonate_and_its_effect_on_Botrytis_cinerea/links/5b0d7903aca2725783f0fabd/Tomato-fruit-quality-conservation-during-post-harvest-by-application-of-potassium-bicarbonate-and-its-effect-on-Botrytis-cinerea.pdf ), o por promover el fenómeno de resistencia sistémica contra enfermedades en las plantas. Sin dudas, el empleo de sales minerales para el control del mildiu polvoriento ha dado buenos resultados, tal como señalan algunos autores (3939. Pérez-Ángel R, García-Estrada RS, Carrillo-Fasio JA, Angulo-Escalante MÁ, Valdez-Torres JB, Muy-Rangel MD, et al. Control de cenicilla (Sphaerotheca fuliginea Schlechtend.: Fr, Pollaci) con aceites vegetales y sales minerales en pepino de invernadero en Sinaloa, México. Revista mexicana de fitopatología. 2010;28(1):17-24. ), quienes refieren que el silicato de potasio presenta mayor o igual efectividad biológica que el tratamiento químico a base de azoxystrobin en el control de la cenicilla en pepino (4040. Yáñez-Juárez MG, Partida-Ruvalcaba L, Zavaleta-Mejía E, Ayala-Tafoya F, Velázquez-Alcaraz T de J, Díaz-Valdés T. Sales minerales para el control de la cenicilla (Oidium sp.) en pepino. Revista mexicana de ciencias agrícolas. 2016;7(7):1551-61. ,4141. Yáñez-Juárez MG, León-de la Rocha JF, Godoy-Angulo TP, Gastélum-Luque R, López-Meza M, Cruz-Ortega JE, et al. Alternativas para el control de la cenicilla (Oidium sp.) en pepino (Cucumis sativus L.). Revista mexicana de ciencias agrícolas. 2012;3(2):259-70. ), y señalaron que el nitrato de calcio y fosfito de potasio resultaron ser las sales más eficaces para disminuir el daño por cenicilla (Oidium sp.) en plantas de pepino, en comparación con el fosfito de calcio y sulfato de potasio. Por otra parte, autores (4242. Domínguez Serrano D, García Velasco R, Mora Herrera ME, Salgado Siclan ML, Domínguez Serrano D, García Velasco R, et al. Identificación y alternativas de manejo de la cenicilla del rosal. Revista mexicana de fitopatología. 2016;34(1):22-42. doi:10.18781/R.MEX.FIT.1509-1 ) refieren que las aplicaciones con silicio y fosfito de potasio redujeron la incidencia y severidad de Podosphaera pannosa (Wallr.) de Bary, bajo condiciones de invernadero en cultivos de rosal. (4343. Cerioni L, Rapisarda VA, Doctor J, Fikkert S, Ruiz T, Fassel R, et al. Use of Phosphite Salts in Laboratory and Semicommercial Tests to Control Citrus Postharvest Decay. Plant Disease. 2013;97(2):201-12. doi:10.1094/PDIS-03-12-0299-RE ) señalaron que la inmersión de frutos de mandarina (Citrus reticulata L.) en soluciones a base de fosfito de calcio y potasio disminuyó hasta en 50 % la incidencia del moho verde de los cítricos originado por Penicillium digitatum Sacc.

Bicarbonatos

 

Los bicarbonatos son sales minerales que se encuentran en la naturaleza, en todos los organismos vivos e incluso en el agua y el suelo, usualmente, son empleados en la agricultura por su actividad antimicrobiana, destacando entre ellos el bicarbonato de sodio (CO3HNa2) y el bicarbonato de potasio (CO3HK2) (4040. Yáñez-Juárez MG, Partida-Ruvalcaba L, Zavaleta-Mejía E, Ayala-Tafoya F, Velázquez-Alcaraz T de J, Díaz-Valdés T. Sales minerales para el control de la cenicilla (Oidium sp.) en pepino. Revista mexicana de ciencias agrícolas. 2016;7(7):1551-61. ). La manera de actuar sobre las diferentes enfermedades que controlan se debe, en gran medida, a los efectos tóxicos que ocasionan sobre las estructuras y a la activación de los mecanismos de defensa de las plantas (2727. Mejía EZ. Alternativas de manejo de las enfermedades de las plantas. Terra Latinoamericana. 1999;17(3):201-7.), al incremento del pH en la superficie de la hoja (4444. Ziv O, Zitter TA. Effects of bicarbonates and film-forming polymers on cucurbit foliar diseases. Plant disease (USA). 1992;76(5):513-7.), el colapso de las células del hongo debido al desequilibrio del ion potasio y a la deshidratación de la pared celular de las esporas (4545. Hasan MF, Mahmud TM, Kadir J, Ding P, Zaidul IS. Sensitivity of «Colletotrichum gloeosporioides» to sodium bicarbonate on the development of anthracnose in papaya («Carica papaya» L. cv. Frangi). Australian Journal of Crop Science. 2012;6(1):17-22. doi:10.3316/informit.053149476233396 ).

Fosfitos

 

Los términos fosfito y fosfanato son comúnmente utilizados en la literatura para referirse a las sales derivadas del ácido fosforoso, al igual que Hidrógeno fosfanatos, Ortofosfitos, compuestos del ácido fosfónico o compuestos del ácido fosforoso, compuestos que tienen la capacidad de controlar enfermedades en diversos cultivos, actuando directamente sobre el patógeno e indirectamente mediante la estimulación de respuestas de defensa del hospedante (4646. Deliopoulos T, Kettlewell PS, Hare MC. Fungal disease suppression by inorganic salts: A review. Crop Protection. 2010;29(10):1059-75. doi:10.1016/j.cropro.2010.05.011 ).

Aceites

 

Los aceites vegetales en la actualidad representan una práctica viable para combatir diferentes enfermedades (4747. Delgado-Oramas BP, Marquetti IG, Hernández MGR, Pérez OP. La resistencia inducida por productos derivados de plantas: alternativa para el manejo de plagas agrícolas. Revista de Protección Vegetal. 2020;35(3).). Algunos autores, mencionan que dentro de los aceites más empleados para el control de hongos se encuentran el aceite de oliva (Olea europea L.), jojoba (Simmondsia chinensis Schneider), soya (Glicine max L.), girasol (Heliantus annus L.) y nim (Azadarichata indica L.) (3939. Pérez-Ángel R, García-Estrada RS, Carrillo-Fasio JA, Angulo-Escalante MÁ, Valdez-Torres JB, Muy-Rangel MD, et al. Control de cenicilla (Sphaerotheca fuliginea Schlechtend.: Fr, Pollaci) con aceites vegetales y sales minerales en pepino de invernadero en Sinaloa, México. Revista mexicana de fitopatología. 2010;28(1):17-24. ); muchos de estos, presentan alta efectividad para el caso de la cenicilla (4848. Díaz A, García M, Loera G, Barajas P. Efecto de aceites esenciales sobre el manejo de Rizhopus stolonifer en recubrimientos comestibles. Rev. Mex. Fitopatología. 2013;31(109).). El aceite de soya (2 %) redujo la severidad de la cenicilla en rosal de 2-5 %, en relación con el control químico (superior al 40 % de infección) y al testigo donde la severidad se incrementó hasta el 100 %.

CONCLUSIONES

 

El mildiu polvoriento es una enfermedad de importancia en el mundo para el cultivo de las cucurbitáceas. En México, en la región de Tehuacán, Puebla, constituye una de las principales limitantes para la producción de calabaza. La integración de biológicos, sales, aceites y el manejo cultural del cultivo, son prácticas que favorecen la disminución de la severidad del patógeno sobre el cultivo y, por consiguiente, las pérdidas económicas.

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Cultivos Tropicales Vol. 44, No. 2, abril-junio, 2023, ISSN: 1819-4087
 
Bibliographic review

Powdery mildew in pumpkin: identification and management under the conditions of Tehuacán, Puebla, México

 

iDJorge Francisco León-de La Rocha1Universidad Tecnológica de Tehuacán (UTT), prolongación de la 1 no. 1101, San Pablo Tepetzingo, Tehuacán, Puebla, México, C.P. 75859*✉:jfrleeon@gmail.com

iDYusimy Reyes-Duque2Universidad Agraria de La Habana “Fructuoso Rodríguez Pérez”, (UNAH), carretera a Tapaste y Autopista Nacional, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, CP 32 700

iDErnesto Días-López1Universidad Tecnológica de Tehuacán (UTT), prolongación de la 1 no. 1101, San Pablo Tepetzingo, Tehuacán, Puebla, México, C.P. 75859

iDNazario Francisco-Francisco1Universidad Tecnológica de Tehuacán (UTT), prolongación de la 1 no. 1101, San Pablo Tepetzingo, Tehuacán, Puebla, México, C.P. 75859

iDJuan Antonio Juárez-Cortez1Universidad Tecnológica de Tehuacán (UTT), prolongación de la 1 no. 1101, San Pablo Tepetzingo, Tehuacán, Puebla, México, C.P. 75859


1Universidad Tecnológica de Tehuacán (UTT), prolongación de la 1 no. 1101, San Pablo Tepetzingo, Tehuacán, Puebla, México, C.P. 75859

2Universidad Agraria de La Habana “Fructuoso Rodríguez Pérez”, (UNAH), carretera a Tapaste y Autopista Nacional, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, CP 32 700

 

*Author for correspondence: jfrleeon@gmail.com

ABSTRACT

The pumpkin (Cucurbita pepo L.), of American origin, represents one of the most used species today. Mexico is an important center of origin, domestication and diversification of the genus Cucurbita. Pumpkin production in Mexico places it in sixth place. This crop has as main limitation for its production the incidence of different harmful organisms, where foliar diseases of fungal origin are the most important, where powdery mildew stands out with economic losses of 50 to 100 %. For proper management, an important element is the correct identification of the causal agent, since two different genera and species are associated with the disease. Worldwide, the identified species that infect the Cucurbitaceae family are Podosphaera fusca (Fr.) Braun &. Shishkoff (syn.: Sphaerotheca fusca (Fr), Podosphaera xanthii (Castagne) U. Braun & Shishkoff) or Golovinomyces cichoracearum (DC.) V.P. Heluta. The control of the pathogen has been carried out mainly with the use of fungicides. However, its use causes negative effects on the biodiversity of agroecosystems, which can cause irreversible damage to the environment, increase production costs and enhance fungus resistance. Hence the importance of seeking new alternatives for its management, such as the use of oils, salts and biological control agents. This paper presents a review related to the updated identification of pumpkin powdery mildew, as well as trends in its management.

Key words: 
control methods, biologic control, Podosphaera xanthii, oils

INTRODUCTION

 

Pumpkin cultivation. Origin and generalities

 

Pumpkin (Cucurbita pepo L.), of American origin, is one of the most widely used species today (11. Escalante Y, Escalante J, Rodríguez M. Productividad del cultivo de calabaza en (cucurbita pepo l.) Chilpancingo, Guerrero, México. Revista de Energía química y Física. 2015;2(5):370-3.). Mexico is an important center of origin, domestication and diversification of the Cucurbita genus (22. Acevedo GF, Huerta E, Lorenzo S, Ortiz S. La bioseguridad en México y los organismos genéticamente modificados: cómo enfrentar un nuevo desafío. Capital natural de México. 2009;2:319-53.). Records indicate that seeds were found in the Guilá Naquitz cave, in Oaxaca, between 6.000 and 8.000 BC. In the Romero and Valenzuela caves, in Tamaulipas, seeds of C. pepo corresponding to 2 000 B.C were also found. In Tehuacán, Puebla, a region from which much of the information on the domestication of plants in Mesoamerica comes from, remains corresponding to 5 200 B.C were found (33. Lira-Saade R. Estudios taxonomics y ecogeograficos de las cucurbitaceae latinoamericanas de importancia economica [Internet]. 1996 [cited 10/03/2023]. 281 p. Available from: https://cgspace.cgiar.org/handle/10568/104309 ).

Within the gourd group, the genus Cucurbita is one of the most abundant, with 27 species. The species of this genus form the group known as pumpkins, of which five have been domesticated: C. pepo (Indian pumpkin), Cucurbita ficifolia Bouché (chilacayote), Cucurbita moschata (Duchesne ex Lam.) Duchesne ex Poiret (castilla pumpkin); Cucurbita maxima Duchesne ex Lam (kabosha pumpkin) and Cucurbita argyrosperma Huber (pipiana pumpkin) (44. Lira-Saade R. Calabazas de México. 1996;(42):52-5.).

Pumpkin production in Mexico places it in sixth place. Production is mainly destined for the international markets of Japan, Canada and the United States. Therefore, in recent years, production is increasing, where more than 18 thousand hectares are cultivated and a production of 550 409.74 tons per year is obtained, where Sonora stands out, followed by Puebla, Sinaloa, Tlaxcala, Hidalgo and Morelos. In Puebla, in 2019, 1.500 hectares were planted and 21.911 tons were harvested, which represents a source of employment and economic for the regions where it is grown (55. SIAP 2019. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera | Gobierno | gob.mx [Internet]. 2020 [cited 10/03/2023]. Available from: https://www.gob.mx/siap ).

Pumpkin is a warm climate vegetable that does not tolerate frost, the temperature for germination must be higher than 15 °C, being the optimal range of 22 to 25 °C; the temperature for its development has a range of 18 to 35 °C, with cool temperatures and short days there is greater formation of female flowers. It develops in any type of soil, preferably deep soils rich in organic matter. It is classified as a vegetable moderately tolerant to acidity, its optimum pH ranges from 5.5 to 6.8 (66. Pedraza-Olivares LM. Enfermedades y calidad poscosecha de calabacita cucurbita pepo l. en temporal y riego en los altos de morelos [Internet]. [Cuernavaca, Morelos, México]: El autor; 2019 [cited 10/03/2023]. 56 p. Available from: http://riaa.uaem.mx/xmlui/handle/20.500.12055/991 ).

Powdery mildew, general aspects. Causal agent

 

Powdery mildew, also known as powdery mildew, is caused by a group of diverse fungi, complex in their form, reproductive structures, host range and geographic distribution (77. Yáñez-Juárez MG, Ayala-Tafoya F, Partida-Ruvalcaba L, Velázquez-Alcaráz T de J, Godoy-Angulo TP, Días-Valdéz T. Efecto de bicarbonatos en el control de cenicilla (Oidium sp.) en pepino (Cucumis sativus L.). Revista mexicana de ciencias agrícolas. 2014;5(6):991-1000. ). They belong to the family Erysiphaceae of the order Erysiphales; they are obligate parasites (biotrophs) and parasitize about 9838 species of plants belonging to angiosperms (88. Amano K. Host range and geographical distribution of the powdery mildew fungi. [Internet]. Tokyo: Japan Scientific Societies Press; 1986. 741 p. Available from: https://www.cabdirect.org/cabdirect/abstract/19861318791 ). They occur on succulent tissue of the host in shady and cool environments. The life of the conidia is short and they favor enhance levels of relative humidity, but they are not favored by heavy rain and immersion in water (99. Braun U, Cook RTA, Inman AJ, Shin HD. The taxonomy of the powdery mildew fungi. The Powdery Mildews: A Comprehensive Treatis. 2001;13-55.,1010. Braun U. Taxonomic manual of Erysiphales (powdery mildews). CBS Biodiversity series. 2012;11:1-707.).

Powdery mildew is one of the most important diseases for cucurbit crops (1111. Martínez B, Infante D, Reyes Y. Trichoderma spp. y su función en el control de plagas en los cultivos. Revista de Protección Vegetal. 2013;28(1):1-11. ). Powdery mildew of cucurbits is one of the main diseases affecting cucurbits worldwide, with serious losses, both in field and greenhouse conditions (1212. del Pino D, Olalla L, Pérez-García A, Rivera ME, García S, Moreno R, et al. Occurrence of races and pathotypes of cucurbit powdery mildew in southeastern Spain. Phytoparasitica. 2002;30(5):459-66. doi:10.1007/BF02979750 ).

Worldwide, the species identified as infecting the Cucurbitaceae family are Podosphaera fusca (Fr.) Braun &. Shishkoff (syn.: Sphaerotheca fusca (Fr), Podosphaera xanthii (Castagne) U. Braun & Shishkoff) or Golovinomyces cichoracearum (DC.) V.P. Heluta (1313. González-Morejón N, Martínez-Coca B, Infante-Martínez D. Mildiu polvoriento en las cucurbitáceas. Revista de Protección Vegetal. 2010;25(1):44-50.). In congruence with this, (1414. Cebreros SF, Sánchez CMA, Acosta MI. Supervivencia de Erysiphe cichoracearum de Candolle causante de la cenicilla de las cucurbitáceas en el Valle de Culiacán. En: Memorias del XVIII Congreso Nacional de la Sociedad Mexicana de Fitopatología. Puebla, Puebla, México. Puebla, México; 1991. p. 120.), in the Culiacan, Valley of Sinaloa, Mexico, identified G. cichoracearum as the causal agent of cucurbit ash by observing only the asexual characteristics. However, years later, through the use of molecular techniques, only P. xanthii was corroborated as the causal agent of powdery mildew in cucurbits in Mexico (1515. Félix-Gastélum R, Apodaca-Sánchez MÁ, del Carmen Martínez-Valenzuela M, Espinosa-Matias S. Podosphaera (sect. Sphaerotheca) xanthii (Castagne) U. Brawn y N. Shishkoff en cucurbitáceas en el norte de Sinaloa, México. Revista Mexicana de Fitopatología. 2005;23(2):162-8.,1616. Bojórquez-Ramos C, León-Félix J, Allende-Molar R, CF-José A, V. T B, LS Fabiola Sar M, et al. Characterization of powdery mildew in cucumber plants under greenhouse conditions in the Culiacan Valley, Sinaloa, Mexico. Afr. J. Agric. Res. 2012;7(21):3237-48.). In this sense, in Tehuacán, Puebla, this pathogen was recently confirmed as the causal agent of powdery mildew in pumpkin (1717. De La Rocha JFL, Bojórquez-Ramos C, Francisco-Francisco N, Olivar-Hernandez A, López-España RG, Reyes-Duque Y, et al. Identificación del agente causal del mildiu polvoriento en plantas de calabaza (Cucurbita pepo L.) en Tehuacán, México. Revista de Protección Vegetal [Internet]. 2020;35(2). Available from: https://core.ac.uk/download/pdf/354796304.pdf ).

Symptomatology

 

The development of the disease requires a compatible interaction between the pathogen and the host plant. This interaction depends on conidial arrival, adherence, recognition, penetration, proliferation, nutrition and suppression of host defenses (1818. Spanu PD. Why Do Some Fungi Give up Their Freedom and Become Obligate Dependants on Their Host? The New Phytologist. 2006;171(3):447-50.).

Symptoms are easy to distinguish due to the abundant production of conidia with an ashy appearance, characteristic by which its common name was originated, as already mentioned (1919. Takamatsu S. Origin and evolution of the powdery mildews (Ascomycota, Erysiphales). Mycoscience. 2012;54(1):75-86.). Initial symptoms are observed whitish colored and as it progresses they acquire a yellow-creamy coloration which can cover the surface of the upper and lower side of leaves, petioles, stems, buds and flowers (2020. Cho SE, Zhao TT, Choi IY, Choi YJ, Shin HD. First Report of Powdery Mildew Caused by Podosphaera xanthii on Ramie in Korea. Plant Disease. 2016;100(7):1495. doi:10.1094/PDIS-12-15-1489-PDN ,2121. Tang L, Fan C, Kou J, Li W, Pan K. Primer informe de moho polvoriento causado por Podosphaera xanthii en Solena amplexicaulis en China. Plant Disease. 2019;103(10):2671-2671.), rarely fruits can be affected (1515. Félix-Gastélum R, Apodaca-Sánchez MÁ, del Carmen Martínez-Valenzuela M, Espinosa-Matias S. Podosphaera (sect. Sphaerotheca) xanthii (Castagne) U. Brawn y N. Shishkoff en cucurbitáceas en el norte de Sinaloa, México. Revista Mexicana de Fitopatología. 2005;23(2):162-8.).

The incidence of the disease is favored by a warm and dry climate, conditions that favor positively the colonization, sporulation and dispersion of the pathogen (99. Braun U, Cook RTA, Inman AJ, Shin HD. The taxonomy of the powdery mildew fungi. The Powdery Mildews: A Comprehensive Treatis. 2001;13-55.). Average temperatures for powdery mildew development range between 20 and 27 ºC, although infection can occur between 10 and 32 ºC. The optimum relative humidity for germination of conidia is 100 %, and as the relative humidity decreases, the germination rate also decreases (2222. Álvarez B. Epidemiología de Sphaerotheca fuliginea (Schlecht. ex Fr.) Poll. en melón. Tesis Doctoral]. Universidad de Málaga, Málaga, España; 1993.). Powdery mildew conidia can germinate at values below 20 % relative humidity and can even occur in the absence of water (2323. Tuttle G. Powdery mildew of cucurbits [Internet]. 1997 [cited 10/03/2023]. Available from: http://vegetablemdonline ). The dissemination of the conidia is mainly through the wind, with the slightest movement of air the spores are removed and dispersed towards crops and when falling on the leaves they can germinate, penetrate the epidermis and cause new infections (1313. González-Morejón N, Martínez-Coca B, Infante-Martínez D. Mildiu polvoriento en las cucurbitáceas. Revista de Protección Vegetal. 2010;25(1):44-50.).

Disease behavior

 

The behavior of a disease in the field is related to different factors, such as the sowing dates of the crops, since this factor can influence either increasing or decreasing the percentages of incidence and severity of the disease or sometimes behaving in a similar way (2424. Guzmán-Plazola RA, Fajardo-Franco ML, García-Espinosa R, Cadena-Hinojosa MA. Desarrollo epidémico de la cenicilla y rendimiento de tres cultivares de tomate en la comarca lagunera, Coahuila, México. Agrociencia. 2011;45(3):363-78.). The behavior of a disease in relation to sowing dates is mainly determined by environmental conditions, which may or may not favor the appearance of a disease. Prolonged rainfall can have a negative effect on the severity and incidence of foliar pathogens, in the case of ash because it inhibits the germination of conidia (2525. Jaimes YY, Rojas J. Enfermedades foliares del caucho (Hevea brasiliensis Muell. Arg.) establecido en un campo clonal ubicado en el Magdalena Medio Santandereano (Colombia). Ciencia y Tecnología Agropecuaria. 2011;12(1):65-76. doi:10.21930/rcta.vol12_num1_art:216 ). In this sense, in the region of Tehuacán, Puebla, it was found that the severity of the causal agent of powdery mildew is favored in late sowings from May to July, but not when sowing begins in February-April (2626. León-de la Rocha JF, Pérez-Olvera P, Bojórquez-Ramos C, Olivar-Hernandez A, Cortes JA, López-España RG, et al. Desarrollo de Podosphaera xanthii (Castagne) U. Braun & Shishkoff en el cultivo de calabaza (Cucurbita pepo L.) en Tehuacán, México. Revista de Protección Vegetal [Internet]. 2020;35(3). Available from: https://www.researchgate.net/profile/Jorge-Leon-De-La-Rocha/publication/348394627_Desarrollo_de_Podosphaera_xanthii_Castagne_U_Braun_Shishkoff_en_el_cultivo_de_calabaza_Cucurbita_pepo_L_en_Tehuacan_Mexico/links/5ffcc7a045851553a039f676/Desarrollo-de-Podosphaera-xanthii-Castagne-U-Braun-Shishkoff-en-el-cultivo-de-calabaza-Cucurbita-pepo-L-en-Tehuacan-Mexico.pdf ).

Management alternatives for powdery mildew

 

In pest management, it is important to integrate several measures, since no single practice is totally adequate; the integration of these measures contributes to successful management. In this integration we can contemplate chemical, cultural and biological control practices, among others (1111. Martínez B, Infante D, Reyes Y. Trichoderma spp. y su función en el control de plagas en los cultivos. Revista de Protección Vegetal. 2013;28(1):1-11. ).

Chemical control

 

Chemical control of powdery mildew is the most widely used worldwide (2727. Mejía EZ. Alternativas de manejo de las enfermedades de las plantas. Terra Latinoamericana. 1999;17(3):201-7.). There are several types of contact and systemic fungicides that show effectiveness against the disease. In Mexico, fungicides such as tebuconazole and azoxystrobin have been evaluated and have been able to inhibit mycelial development (2828. Almándoz J, Pérez L, Rodríguez F, Hernández R. Alternativas para el control químico de «Erysiphe cichoracearum» D.C. agente casual del mildiu polvoriento en el cultivo de la calabaza («Cucurbita moschata») Duch en las condiciones de Cuba. Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal. 2002;(139):22-7. ). Chemical control as an alternative for foliar diseases is undoubtedly efficient; however, its use has a negative impact on the biodiversity of agroecosystems, which can cause irreversible damage to the environment (2727. Mejía EZ. Alternativas de manejo de las enfermedades de las plantas. Terra Latinoamericana. 1999;17(3):201-7.).

Biological control

 

Biological control is presented as an alternative in the management of diseases caused mainly by soil-dwelling microorganisms (2929. Verma M, Brar SK, Tyagi RD, Surampalli RY, Valéro JR. Antagonistic fungi, Trichoderma spp.: Panoply of biological control. Biochemical Engineering Journal. 2007;37(1):1-20. doi:10.1016/j.bej.2007.05.012 ). Saprophytic bacteria, yeasts and filamentous fungi are common inhabitants of plant surfaces. They possess several mechanisms by which they can alter the growth of pathogens and reduce the diseases they cause (3030. Guetsky R, Shtienberg D, Elad Y, Dinoor A. Combining Biocontrol Agents to Reduce the Variability of Biological Control. Phytopathology®. 2001;91(7):621-7. doi:10.1094/PHYTO.2001.91.7.621 ).

For the treatment of diseases affecting the aerial part of plants, biocontrol agents need specific environmental conditions (3131. Romero D, De Vicente A, Zeriouh H, Cazorla FM, Fernández-Ortuño D, Torés JA, et al. Evaluation of biological control agents for managing cucurbit powdery mildew on greenhouse-grown melon. Plant Pathology. 2007;56(6):976-86. doi:10.1111/j.1365-3059.2007.01684.x ).

Bacillus: One of the entomopathogens used for powdery mildew control is the bacterium Bacillus subtilis (Ehrenberg) Cohn 1872 (3232. García-Gutiérrez L, Zeriouh H, Romero D, Cubero J, de Vicente A, Pérez-García A. The antagonistic strain Bacillus subtilis UMAF6639 also confers protection to melon plants against cucurbit powdery mildew by activation of jasmonate- and salicylic acid-dependent defence responses. Microbial Biotechnology. 2013;6(3):264-74. doi:10.1111/1751-7915.12028 ). Strains of B. subtilis have been described as capable of arresting the growth of P. xanthii by producing iturin A or bacillomycin, fengycin and surfactin, of which strain UMAF6639 is a very promising biological control agent as an antagonist and inducer of systemic resistance in plants infected by powdery mildew in cucurbits (3131. Romero D, De Vicente A, Zeriouh H, Cazorla FM, Fernández-Ortuño D, Torés JA, et al. Evaluation of biological control agents for managing cucurbit powdery mildew on greenhouse-grown melon. Plant Pathology. 2007;56(6):976-86. doi:10.1111/j.1365-3059.2007.01684.x ).

Trichoderma: Among the most important antagonistic fungi for disease management, Trichoderma Persoon ex Gray stands out, however, its use for many years was directed mainly to soil pathogens and to a lesser extent on foliar diseases. However, in the last years increased the studies in this sense (1111. Martínez B, Infante D, Reyes Y. Trichoderma spp. y su función en el control de plagas en los cultivos. Revista de Protección Vegetal. 2013;28(1):1-11. ) For powdery mildew are relevant the results obtained with Trichoderma viride Pers ex S. F Gray and Trichoderma harzianum Rifai, with which reference is made to an inhibition of the conidial germination superior to 70 % (3333. Sawant IS. Trichoderma- Foliar Pathogen Interactions. The Open Mycology Journal [Internet]. 2014 [cited 10/03/2023];8(3). Available from: https://benthamopen.com/ABSTRACT/TOMYCJ-8-58 ). Among some commercial products, Trichodex® is a preparation based on spores of the fungus T. harzianum T-39, which acts causing a competitive displacement for nutrients and space on plant surfaces (1111. Martínez B, Infante D, Reyes Y. Trichoderma spp. y su función en el control de plagas en los cultivos. Revista de Protección Vegetal. 2013;28(1):1-11. ). Some authors (3434. Alvarado-Aguayo A, Pilaloa-David W, Torres-Sánchez S, Torres-Sánchez K, Alvarado-Aguayo A, Pilaloa-David W, et al. Efecto de Trichoderma harzianum en el control de mildiu (Pseudoperonospora cubensis) en pepino. Agronomía Costarricense. 2019;43(1):101-11. doi:10.15517/rac.v43i1.35672 ) reported an efficacy of T. harzianum (Tricho D) on downy mildew in cucumber (Cucumis sativus L.) of 84.24 % when using a dose of 500 g ha-1.

Lecanicillium: Another fungus used is L. lecanii, with which relevant results have been obtained. In this regard, Jeong et al. (3535. Kim JJ, Goettel MS, Gillespie DR. Evaluation of Lecanicillium longisporum, Vertalec® for simultaneous suppression of cotton aphid, Aphis gossypii, and cucumber powdery mildew, Sphaerotheca fuliginea, on potted cucumbers. Biological Control. 2008;45(3):404-9. doi:10.1016/j.biocontrol.2008.02.003 ) mentioned that when applying Lecanicillium lecanii (Zimm.) Zare and W. Gamssoon highly infected leaves, 11 and 15 days after inoculation with Sphaerotheca fuliginea (Schltdl.) Pollacci, the application suppressed the subsequent production of spores in comparison with controls.

Ampelomyces: Ampelomyces quisqualis Cesati ex Schlecht (Strain AQ-10) is considered the most specific biological control agent for counteracting powdery mildew fungi on cucurbits (3636. Pawar VP. Biological control of powdery mildew disease sphaerotheca fluiginea of cucurbita maxima (pumpkin) surface of leaf antagonists. CIBTech Journal of Microbiology. 2015;4(1):63-7. ). One of the best known mechanisms of fungal antagonism is the mycoparasitism of powdery mildew by Ampelomyces spp. because its hyphae penetrate the structures of powdery mildew, mainly the conidia, and continue their growth, affecting the functioning and sporulation by intracellular mycoparasitism (3737. Kiss L. A review of fungal antagonists of powdery mildews and their potential as biocontrol agents. Pest Management Science. 2003;59(4):475-83. doi:10.1002/ps.689 ).

This species has been used with good results for the causal agents of powdery mildew in cucurbits (3131. Romero D, De Vicente A, Zeriouh H, Cazorla FM, Fernández-Ortuño D, Torés JA, et al. Evaluation of biological control agents for managing cucurbit powdery mildew on greenhouse-grown melon. Plant Pathology. 2007;56(6):976-86. doi:10.1111/j.1365-3059.2007.01684.x ). With applications of A. quisaqualis in a preventive way against powdery mildew in pumpkin, a control of the disease of 80.30 % with respect to the control was achieved (3636. Pawar VP. Biological control of powdery mildew disease sphaerotheca fluiginea of cucurbita maxima (pumpkin) surface of leaf antagonists. CIBTech Journal of Microbiology. 2015;4(1):63-7. ).

Other management alternatives

 

Salts

 

Phytomineral therapy is a practice that consists of the application of salts, called biocompatible compounds, with the purpose of protecting against the attack of some crop diseases (2727. Mejía EZ. Alternativas de manejo de las enfermedades de las plantas. Terra Latinoamericana. 1999;17(3):201-7.). Mineral salts work by modifying the growth and reproduction structures of the pathogen (3838. Bombelli EC, Wright ER. Efecto del bicarbonato de potasio sobre la calidad del tomate y acción sobre Botrytis cinerea en poscosecha. Ciencia e Investigación Agraria [Internet]. 2006;33(197-203). Available from: https://www.researchgate.net/profile/Enrique-Bombelli/publication/324234826_Tomato_fruit_quality_conservation_during_post-harvest_by_application_of_potassium_bicarbonate_and_its_effect_on_Botrytis_cinerea/links/5b0d7903aca2725783f0fabd/Tomato-fruit-quality-conservation-during-post-harvest-by-application-of-potassium-bicarbonate-and-its-effect-on-Botrytis-cinerea.pdf ), or by promoting the phenomenon of systemic resistance against plant diseases. Undoubtedly, the use of mineral salts for the control of powdery mildew has given good results (3939. Pérez-Ángel R, García-Estrada RS, Carrillo-Fasio JA, Angulo-Escalante MÁ, Valdez-Torres JB, Muy-Rangel MD, et al. Control de cenicilla (Sphaerotheca fuliginea Schlechtend.: Fr, Pollaci) con aceites vegetales y sales minerales en pepino de invernadero en Sinaloa, México. Revista mexicana de fitopatología. 2010;28(1):17-24. ), who report that potassium silicate has greater or equal biological effectiveness than chemical treatment based on azoxystrobin in the control of ash scale in cucumber. Authors reported that calcium nitrate and potassium phosphite were the most effective salts to reduce the damage caused by ash scale (Oidium sp.) in cucumber plants (4040. Yáñez-Juárez MG, Partida-Ruvalcaba L, Zavaleta-Mejía E, Ayala-Tafoya F, Velázquez-Alcaraz T de J, Díaz-Valdés T. Sales minerales para el control de la cenicilla (Oidium sp.) en pepino. Revista mexicana de ciencias agrícolas. 2016;7(7):1551-61. ,4141. Yáñez-Juárez MG, León-de la Rocha JF, Godoy-Angulo TP, Gastélum-Luque R, López-Meza M, Cruz-Ortega JE, et al. Alternativas para el control de la cenicilla (Oidium sp.) en pepino (Cucumis sativus L.). Revista mexicana de ciencias agrícolas. 2012;3(2):259-70. ), compared to calcium phosphite and potassium sulfate. On the other hand, reasearchers (4242. Domínguez Serrano D, García Velasco R, Mora Herrera ME, Salgado Siclan ML, Domínguez Serrano D, García Velasco R, et al. Identificación y alternativas de manejo de la cenicilla del rosal. Revista mexicana de fitopatología. 2016;34(1):22-42. doi:10.18781/R.MEX.FIT.1509-1 ) reported that applications of silicon and potassium phosphite reduced the incidence and severity of Podosphaera pannosa (Wallr.) de Barya under greenhouse conditions in rose crops. Some investigators reported that the immersion of mandarin fruits (Citrus reticulate L.) in solutions based on calcium and potassium phosphite reduced by up to 50 % the incidence of citrus green mold caused by Penicillium digitatum Sacc (4343. Cerioni L, Rapisarda VA, Doctor J, Fikkert S, Ruiz T, Fassel R, et al. Use of Phosphite Salts in Laboratory and Semicommercial Tests to Control Citrus Postharvest Decay. Plant Disease. 2013;97(2):201-12. doi:10.1094/PDIS-03-12-0299-RE ).

Bicarbonates

 

Bicarbonates are mineral salts found in nature, in all living organisms and even in water and soil. They are usually used in agriculture for their antimicrobial activity, among which sodium bicarbonate (CO3HNa2) and potassium bicarbonate (CO3HK2) stand out (4040. Yáñez-Juárez MG, Partida-Ruvalcaba L, Zavaleta-Mejía E, Ayala-Tafoya F, Velázquez-Alcaraz T de J, Díaz-Valdés T. Sales minerales para el control de la cenicilla (Oidium sp.) en pepino. Revista mexicana de ciencias agrícolas. 2016;7(7):1551-61. ). The way they act on the different diseases they control is due, to a great extent, to the toxic effects they cause on the structures and activation of the defense mechanisms of plants (2727. Mejía EZ. Alternativas de manejo de las enfermedades de las plantas. Terra Latinoamericana. 1999;17(3):201-7.), to the increase of the pH on the leaf surface (4444. Ziv O, Zitter TA. Effects of bicarbonates and film-forming polymers on cucurbit foliar diseases. Plant disease (USA). 1992;76(5):513-7.), the collapse of the fungal cells due to the imbalance of the potassium ion and the dehydration of the cell wall of the spores (4545. Hasan MF, Mahmud TM, Kadir J, Ding P, Zaidul IS. Sensitivity of «Colletotrichum gloeosporioides» to sodium bicarbonate on the development of anthracnose in papaya («Carica papaya» L. cv. Frangi). Australian Journal of Crop Science. 2012;6(1):17-22. doi:10.3316/informit.053149476233396 ).

Phosphites

 

The terms phosphite and phosphanate are commonly used in the literature to refer to salts derived from phosphorous acid, as well as hydrogen phosphonates, orthophosphites, phosphonic acid compounds or phosphorous acid compounds, compounds that have the ability to control diseases in various crops, acting directly on the pathogen and indirectly by stimulating host defense responses (4646. Deliopoulos T, Kettlewell PS, Hare MC. Fungal disease suppression by inorganic salts: A review. Crop Protection. 2010;29(10):1059-75. doi:10.1016/j.cropro.2010.05.011 ).

Oils

 

Vegetable oils currently represent a viable practice to combat different diseases (4747. Delgado-Oramas BP, Marquetti IG, Hernández MGR, Pérez OP. La resistencia inducida por productos derivados de plantas: alternativa para el manejo de plagas agrícolas. Revista de Protección Vegetal. 2020;35(3).). Authors report that the most used oils for fungal control are olive oil (Olea europea L.), jojoba (Simmondsia chinensis Schneider), soybean (Glicine max L.), sunflower (Heliantus annus L.) and neem (Azadarichata indica L.) (3939. Pérez-Ángel R, García-Estrada RS, Carrillo-Fasio JA, Angulo-Escalante MÁ, Valdez-Torres JB, Muy-Rangel MD, et al. Control de cenicilla (Sphaerotheca fuliginea Schlechtend.: Fr, Pollaci) con aceites vegetales y sales minerales en pepino de invernadero en Sinaloa, México. Revista mexicana de fitopatología. 2010;28(1):17-24. ), many of these are highly effective in the case of cenicilla (4848. Díaz A, García M, Loera G, Barajas P. Efecto de aceites esenciales sobre el manejo de Rizhopus stolonifer en recubrimientos comestibles. Rev. Mex. Fitopatología. 2013;31(109).). Soybean oil (2 %) reduced ashylla severity in roses by 2-5 % in relation to the chemical control (higher than 40 % infection) and to the control, where severity increased to 100 %.

CONCLUSIONS

 

Powdery mildew is a disease of worldwide importance in the cultivation of cucurbits. In Mexico, in the region of Tehuacán, Puebla, it is one of the main limiting factors for pumpkin production. The integration of biological, salts, oils and cultural management of the crop, are practices that favor the reduction of the severity of the pathogen on the crop and consequently the economic losses.