Cultivos Tropicales Vol. 45, No. 1, enero-marzo, 2024, ISSN: 1819-4087
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Revisión Bibliográfica

Métodos para la obtención de extractos de macroalgas y cianobacterias, evaluación de sus actividades biológicas

 

iDAnaysa Gutierrez Almeida*✉:anaysa@inca.edu.cu

iDYanelis Reyes Guerrero

iDMiriam de la C. Núñez Vázquez


Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), carretera San José-Tapaste, km 3½, Gaveta Postal 1, CP 32 700, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

 

*Autor para correspondencia: anaysa@inca.edu.cu

RESUMEN

El incremento en el rendimiento y la productividad de los cultivos es uno de los desafíos que experimentan los agricultores en la época actual. La utilización inadecuada de productos químicos en la agricultura ha ocasionado la pérdida de la capa fértil de los suelos, ha disminuido su biodiversidad y ha ido eliminando a los enemigos naturales de las plagas. Por esta razón, se ha hecho necesaria la búsqueda de otras alternativas para lograr este fin, como es el caso de la utilización de los extractos de macroalgas y cianobacterias como bioestimulantes vegetales. Estos contienen una amplia variedad de sustancias promotoras del crecimiento de las plantas, tales como auxinas, citoquininas, betaínas, giberelinas y sustancias orgánicas como aminoácidos, macronutrientes y oligoelementos que mejoran el rendimiento y la calidad de los cultivos. Con esta revisión se propone abordar los diferentes métodos para la obtención de los extractos de macroalgas del género Sargassum spp. y de cianobacterias del género Arthrospira, así como la evaluación de sus actividades biológicas en procesos fisiológicos como la germinación, el desarrollo del sistema radical y el aumento del rendimiento.

Palabras clave: 
bioestimulantes, crecimiento, cultivos, fitohormonas

Recibido: 10/10/2021; Aceptado: 08/6/2022

Conflicto de intereses: Los autores declaran no tener conflicto de intereses

Contribución de los autores: Conceptualización- Miriam de la C. Núñez Vázquez, Yanelis Reyes Guerrero, Anaysa Gutierrez Almeida. Registro de la información y su procesamiento- Yanelis Reyes Guerrero, Anaysa Gutierrez Almeida. Organización de la escritura por temas - Miriam de la C. Núñez Vázquez, Yanelis Reyes Guerrero, Anaysa Gutierrez Almeida. Escritura del documento- Anaysa Gutierrez Almeida. Revisión y arreglo del borrador inicial- Yanelis Reyes Guerrero, Anaysa Gutierrez Almeida. Revisión y arreglo del segundo borrador- Miriam de la C. Núñez Vázquez, Anaysa Gutierrez Almeida. Revisión y aprobación del último borrador- Miriam de la C. Núñez Vázquez, Yanelis Reyes Guerrero, Anaysa Gutierrez Almeida.

Conflict of interest: The authors declare that they have no conflict of interest.

Authors' contribution: Conceptualization- Miriam de la C. Núñez Vázquez, Yanelis Reyes Guerrero, Anaysa Gutierrez Almeida. Registration of information and its processing- Yanelis Reyes Guerrero, Anaysa Gutierrez Almeida. Writing organization by topics - Miriam de la C. Núñez Vázquez, Yanelis Reyes Guerrero, Anaysa Gutierrez Almeida. Writing the document - Anaysa Gutierrez Almeida. Review and revision of the initial draft- Yanelis Reyes Guerrero, Anaysa Gutierrez Almeida. Review and revision of the second draft- Miriam de la C. Núñez Vázquez, Anaysa Gutierrez Almeida. Review and approval of the last draft- Miriam de la C. Núñez Vázquez, Yanelis Reyes Guerrero, Anaysa Gutierrez Almeida.

CONTENIDO

INTRODUCCIÓN

 

Las algas son organismos vegetales, unicelulares o pluricelulares, autótrofos y ocupan el primer eslabón de la cadena alimenticia en el ambiente acuático. Pueden habitar en agua dulce, salada o fuera del agua en lugares húmedos, como las rocas costeras. Existen en gran variedad, tienen diferentes formas y colores. Se reproducen de forma sexual o asexual por fragmentación o división. De acuerdo a su tamaño se dividen en dos grandes grupos: macroalgas, las de mayor tamaño y microalgas las más pequeñas (11. Cuesta RG, García KLG, Rivera YH, Suárez YA, Delange DMDM. Algas marinas, fuente potencial de macronutrientes. Rev Investig Mar. 2017;37(2):16-28. ISSN 1991-6086. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.uh.cu/rim/article/view/5002.).

Las macroalgas son definidas como organismos eucariotas, fotosintéticos, multicelulares y con una enorme variedad de morfologías y ciclos de vida. Algunas de las características en las que se basan los criterios para la agrupación de éstas son los caracteres citológicos (niveles de organización), bioquímicos (pigmentos, composición de la pared celular) y reproductivos (ciclos y estructuras reproductivas). La mayoría de las especies se encuentran agrupadas dentro de los Phylum Chlorophyta (verdes), Rhodophytas (rojas) y Ochrophyta (pardas). En Cuba, abunda una gran variedad de macroalgas, entre las que se encuentran: Amphiroa, Galaxaura, Lobophora, Dictyota, Halophila y Sargassum (22. Suárez A. Lista de las macroalgas marinas Cubanas. Rev Investig Mar. 2005;26(2):93-148. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/268371002_Lista_de_las_macroalgas_marinas_Cubanas.).

Por otra parte, las cianobacterias, que han sido conocidas por largo tiempo como algas verdes -azules, recientemente, los análisis morfológicos y genéticos las han situado entre las bacterias gram-negativas y son microorganismos cuyas células miden sólo unos micrómetros de diámetro, pero su longitud es muy superior a la de la mayoría de las otras bacterias. Dentro de ellas, se encuentra la Spirulina, perteneciente al género Arthrospira y se han estudiado tres especies de Spirulina comestible por su alto valor nutricional y propiedades terapéuticas potenciales, que son Arthrospira platensis, Arthrospira maxima y Arthrospira fusiformis (33. Kumar A, Ramamoorthy D, Verma DK, Kumar A, Kumar N, Kanak KR, Marwein BM, Mohan K. Antioxidant and phytonutrient activities of Spirulina platensis. Energy Nexus. 2022;6:100070. ISSN 2772-4271. DOI 10.1016/j.nexus.2022.100070. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S277242712200033X.). Para su desarrollo requieren CO2, nitrógeno, fósforo, potasio, magnesio y otros nutrientes menores como metales. Su masa seca incluye entre el 60-70% de proteínas, carbohidratos, vitaminas como provitamina A, vitamina C, vitamina E, minerales como hierro, calcio, cromo, cobre, magnesio, manganeso, fósforo, potasio, sodio y zinc, ácidos grasos esenciales. También, están presentes pigmentos como la clorofila a, la ficocianina y los carotenos (44. Soni RA, Sudhakar K, Rana RS. Spirulina – From growth to nutritional product: A review. Trends Food Sci Technol. 2017;69:157-171. ISSN 0924-2244. DOI 10.1016/j.tifs.2017.09.010. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0924224417302182.).

En años recientes, los productos naturales a base de esta macroalga y cianobacteria se han utilizado como sustitutos agroquímicos y han adquirido gran importancia por los beneficios que estas tienen en los cultivos y por el reducido impacto que causan al medio ambiente. Se ha comprobado que su aplicación aumenta determinadas expresiones metabólicas y fisiológicas en las plantas. Dichos productos se encuentran principalmente comercializados como biofertilizantes por su alto contenido de macronutrientes y micronutrientes o como bioestimulantes por contener, entre otros compuestos, hormonas promotoras de crecimiento y minerales, como es el caso de los extractos de Sargassum y Spirulina (11. Cuesta RG, García KLG, Rivera YH, Suárez YA, Delange DMDM. Algas marinas, fuente potencial de macronutrientes. Rev Investig Mar. 2017;37(2):16-28. ISSN 1991-6086. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.uh.cu/rim/article/view/5002.-44. Soni RA, Sudhakar K, Rana RS. Spirulina – From growth to nutritional product: A review. Trends Food Sci Technol. 2017;69:157-171. ISSN 0924-2244. DOI 10.1016/j.tifs.2017.09.010. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0924224417302182.).

Por lo expuesto anteriormente, esta revisión bibliográfica tiene como objetivo dar una visión general y actualizada sobre los métodos utilizados para la obtención de extractos de sargazos y Spirulina, así como la evaluación de sus actividades biológicas.

Características generales de la Spirulina (Arthrospira spp.)

 

La Spirulina, perteneciente al género Arthrospira y a la familia Oscillatoriaceae, es una cianobacteria microscópica azul-verdosa con carácter multicelular, donde el color azul procede de la ficocianina presente y el verde de la clorofila. Deriva su nombre de la naturaleza espiral de sus filamentos en hélice abierta (tricomas). Se ha convertido en objeto de estudio científico debido a su biodisponibilidad de nutrientes, ya que entre el 85-95 % son asimilables (55. Belaustegui I. Espirulina: propiedades y beneficios - Vida Potencial [en línea]. 6 de diciembre de 2019. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.vidapotencial.com/espirulina/.). Presenta células cilíndricas y una membrana plasmática que se encuentra rodeada por una pared celular pluri-estratificada, que posee una serie de poros alrededor del tricoma, ésta a su vez, está envuelta por una cápsula o vaina compuesta de polisacáridos. La pared celular está formada por mucopolisacáridos blandos, lo cual facilita la asimilación de nutrientes (55. Belaustegui I. Espirulina: propiedades y beneficios - Vida Potencial [en línea]. 6 de diciembre de 2019. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.vidapotencial.com/espirulina/., 66. Moreno LR, Olvera-Ramírez R. Uso tradicional y actual de Spirulina sp. (Arthrospira sp.). Interciencia. 2006;31(9):657-663. ISSN 0378-1844, 2244-7776. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=33912009.).

Características generales del Sargazo (Sargassum spp.)

 

Sargassum spp. es un género de algas macroscópicas que pertenece al grupo Phaeophyta o macroalgas pardas, las cuales tienen una pared celular constituida de un esqueleto fibroso y una matriz amorfa, que está unida al esqueleto fibroso, a través de enlaces de hidrógeno. El término Sargazo agrupa varias especies de macroalgas pardas dentro del género Sargassum, como Sargassum vulgare, Sargassum filipéndula, Sargassum fluitans, Sargassum natans, Sargassum cymosum o Sargassum wightii, entre otras. Son de gran tamaño y su estructura está dividida en las clásicas rizoides, estipes y láminas, análogas a las raíces, tallos y hojas de las plantas vasculares (77. Novillo C. Qué es el sargazo, de dónde viene y para qué sirve - Conoce estas macroalgas [en línea]. ecologiaverde.com. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.ecologiaverde.com/que-es-el-sargazo-de-donde-viene-y-para-que-sirve-2001.html.).

Las algas del género Sargassum se distribuyen a lo largo de zonas tropicales y templadas, y contribuyen, significativamente, a la biomasa de muchas áreas costeras. Poseen una gran capacidad de crecimiento y reproducción debido a entre otros factores, a su capacidad de reproducción de forma vegetativa. La mayoría de las especies de este género registradas para las costas cubanas, tienen forma de vida bentónica, excepto Sargassum fluitans y Sargassum natans que son pelágicas. Estas dos especies flotan en grandes aglomerados, son características del mar de los Sargazos, principalmente, en el Atlántico Norte y llegan a las costas formando pequeñas o grandes arribazones (77. Novillo C. Qué es el sargazo, de dónde viene y para qué sirve - Conoce estas macroalgas [en línea]. ecologiaverde.com. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.ecologiaverde.com/que-es-el-sargazo-de-donde-viene-y-para-que-sirve-2001.html., 88. Moreira Á, Alfonso G. Inusual arribazón de Sargassum fluitans (Børgesen) Børgesen en la costa centro-sur de Cuba. Rev Invest Mar. 2013;33(2):17-20. Disponible en: https://revistas.uh.cu/rim/article/download/6732/5720/7159.).

Métodos de obtención de los extractos

 

Los extractos se pueden obtener por procesos físicos, químicos y microbiológicos y pueden ser utilizables en cualquier campo de la industria química y médico-farmacéutica (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].). En el esquema de la Figura 1 se muestran los métodos más significativos de obtención de los extractos (1010. Kuklinski C. Farmacognosia: estudio de las drogas y sustancias medicamentosas de origen natural [en línea]. Barcelona: Omega, 2000. p. 528. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://granatensis.ugr.es/discovery/fulldisplay?docid=alma991001000469704990&context=L&vid=34CBUA_UGR:VU1&lang=es&adaptor=Local%20Search%20Engine&tab=Granada&query=sub,exact,Farmacognosia,AND&mode=advanced.).

Figura 1.  Métodos utilizados en la obtención de extractos de Sargazo y Spirulina

El método más utilizado para la obtención de extractos con fines agrícolas es la extracción con solventes, este método consiste en la separación de los principios activos del alga al ponerla en contacto con un solvente o la mezcla de ellos, capaz de solubilizar dichos principios. Esta extracción puede ser continua o discontinua, siendo el método por maceración el que más se utiliza en la agricultura y se basa en remojar el material de partida, debidamente fragmentado en un solvente (agua, etanol, etc.), hasta que éste penetre y disuelva las porciones solubles (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

Clasificación de los extractos

 

Los extractos son preparados concentrados de consistencia sólida, líquida o intermedia, derivados generalmente de material de partida desecado, se obtienen al evaporar parcial o totalmente el disolvente en los líquidos extractivos de origen vegetal. Dependiendo del grado de concentración de solventes extractivos, los extractos pueden clasificarse en: líquidos, secos, semisólidos o crioextractos. Los más utilizados en la agricultura son los extractos líquidos, que constituyen preparaciones del material de partida que contienen alcohol como disolvente, como preservante o ambos (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z]., 1111. Castillo García E, Martínez Solís I. Manual de fitoterapia [Internet]. 3.a ed. Barcelona: Elsevier; 2021 [citado 20 de noviembre de 2023]. p. 501. ISBN 978-84-458-1797-1. Disponible en: https://www.iberlibro.com/servlet/BookDetailsPL?bi=30940255362&searchurl=an%3Dcastillo%2Bgarc%25EDa%2Bmart%25EDnez%2Bsol%25EDs%26sortby%3D17%26tn%3Dmanual%2Bfitoterapia&cm_sp=snippet-_-srp1-_-title1.).

Parámetros que influyen en la obtención de extractos

 

Es importante establecer parámetros de extracción para lograr la estandarización del proceso, esto garantizará la calidad, el rendimiento y la eficacia del producto final. A continuación, se describen los parámetros más significativos para lograr dicho fin (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

  • 1. Naturaleza química de la materia de partida: es indispensable conocer las propiedades o características del metabolito a extraer (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

Con el estudio de la composición de las especies y la caracterización química del influjo de Sargazo en seis localidades diferentes a lo largo de la costa del Caribe mexicano, se obtuvo que la composición bioquímica del sargazo resultó espacialmente homogénea para la mayoría de los componentes analizados; solo el contenido de carbono, los metales de ceniza (particularmente Fe y As) y la composición isotópica cambiaron espacialmente (1212. Vázquez-Delfín E, Freile-Pelegrín Y, Salazar-Garibay A, Serviere-Zaragoza E, Méndez-Rodríguez LC, Robledo D. Species composition and chemical characterization of Sargassum influx at six different locations along the Mexican Caribbean coast. Science of The Total Environment. 2021 Nov 15;795:148852. ISSN 0048-9697. DOI 10.1016/j.scitotenv.2021.148852 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0048969721039243.).

  • 2. Solvente: el solvente óptimo es aquel que logre extraer un mayor rendimiento del compuesto en estudio. Varios estudios se han realizado para la obtención de extractos con diferentes solventes (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

En un estudio del efecto de varios extractos del Sargassum spp., obtenidos a partir de diferentes solventes: metanol, hexano, diclorometano y agua, utilizado como fertilizante sobre el crecimiento vegetal de Capsicum annum (Chilli) y Solanum lycopersicum (L.) (tomate), se obtuvo que el extracto con hexano como solvente resultó más efectivo para promover el desarrollo de las plántulas (1313. Fatimah S, Alimon H, Daud N. The Effect of Seaweed Extract (Sargassum Sp) Used as Fertilizer on Plant Growth of Capsicum Annum (Chilli) and Lycopersicon Esculentum (Tomato). Indonesian Journal of Science and Technology. 2018 Ago 30;3(2):115-123. ISSN 2527-8045. DOI 10.17509/ijost.v3i2.12755 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://ejournal.upi.edu/index.php/ijost/article/view/12755.). Por otra parte, se han utilizado tres solventes (agua destilada, fosfato de sodio con pH 7,4 y CaCl2 5 %) para la obtención de ficocianina, a partir de Arthrospira platensis y se encontró que el mayor rendimiento se alcanzó con CaCl2 (1414. İlter I, Akyıl S, Demirel Z, Koç M, Conk-Dalay M, Kaymak-Ertekin F. Optimization of phycocyanin extraction from Spirulina platensis using different techniques. Journal of Food Composition and Analysis. 2018 Jul 1;70:78-88. ISSN 0889-1575. DOI 10.1016/j.jfca.2018.04.007 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0889157518300899.).

  • 3. Temperatura: el aumento de la temperatura favorece la extracción; sin embargo, temperaturas elevadas pueden conducir a lixiviar solutos indeseables (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

En este sentido, algunos autores trabajaron en la optimización de varios factores, entre ellos la temperatura para la obtención de antioxidantes de extractos de Spirulina, resultando como temperatura óptima 48 oC (1515. Wang L, Pan B, Sheng J, Xu J, Hu Q. Antioxidant activity of Spirulina platensis extracts by supercritical carbon dioxide extraction. Food chemistry. 2007 Ene 1;105(1):36-41. ISSN 1873-7072. DOI 10.1016/j.foodchem.2007.03.054 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2007.03.054.). En otra investigación, donde fue evaluado el potencial bioestimulante de extractos hidroalcohólicos de Sargassum spp. con la variación de temperatura resultó 120 ˚C la temperatura óptima (1616. Rivera-Solís LL, Rodríguez-Jasso RM, Flores-López ML, Robledo-Olivo A, Sandoval-Rangel A, Sariñana-Aldaco O, González-Morales S. Extractos de Sargassum spp. como inductores de tolerancia a Fusarium oxysporum en plántulas de tomate. Ecosistemas y Recursos Agropecuarios. 2021;8(1). DOI 10.19136/era.a8n1.2826 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://era.ujat.mx/index.php/rera/article/view/2826.).

  • 4. Relación sólido-líquido: la proporción adecuada será la que alcance extraer la mayor cantidad del principio activo de interés (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

Al estudiar el efecto del extracto Sargassum tenerrimum sobre la germinación de semillas y el crecimiento de plantas de tomate (Solanum lycopersicum) en concentraciones de 0,2; 0,4; 0,6; 0,8 y 1 %, se obtuvo que los mejores resultados se alcanzaron con la concentración de 0,6 % (1717. Sasikala M, Indumathi E, Radhika S, Sasireka R. Effect of Seaweed Extract (Sargassum tenerrimum) on Seed Germination and growth of Tomato Plant (Solanum lycopersicum). International Journal of ChemTech Research. 2016;9(9):285-293. Disponible en: https://sphinxsai.com/2016/ch_vol9_no9/1/(285-293)V9N9CT.pdf.). Estudios similares fueron realizados en rábano, con extractos de Sargassum vulgare (1818. Mahmoud SH, Salama DM, El-Tanahy AMM, Abd El-Samad EH. Utilization of seaweed (Sargassum vulgare) extract to enhance growth, yield and nutritional quality of red radish plants. Annals of Agricultural Sciences. 2019 Dic 1;64(2):167-175. ISSN 0570-1783. DOI 10.1016/j.aoas.2019.11.002 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0570178319300272.) y en Vigna mungo y Vigna radiata con Sargassum polycystum (1919. Bharath B, Nirmalraj S, Mahendrakumar M, Perinbam K. Biofertilizing efficiency of Sargassum polycystum extract on growth and biochemical composition of Vigna radiata and Vigna mungo. Asian Pacific Journal of Reproduction. 2018 Ene;7(1):27. ISSN 2305-0500. DOI 10.4103/2305-0500.220982 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://journals.lww.com/apjr/Fulltext/2018/07010/Biofertilizing_efficiency_of_Sargassum_polycystum.6.aspx.).

  • 5. Tamaño de la partícula: el tamaño pequeño de la partícula favorece un mayor contacto entre el alga y el disolvente (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

En cuanto al análisis del efecto del tamaño de la partícula de la muestra en la composición fitoquímica y la actividad antioxidante de la macroalga parda Sargassum cristaefolium se obtuvo que el tamaño de partícula más pequeño (< 45 μm) demostró la actividad antioxidante más fuerte, confirmando la importancia de la reducción del tamaño de partícula de las muestras de macroalgas para aumentar la efectividad de su actividad biológica (2020. Prasedya ES, Frediansyah A, Martyasari NWR, Ilhami BK, Abidin AS, Padmi H, Fahrurrozi, Juanssilfero AB, Widyastuti S, Sunarwidhi AL. Effect of particle size on phytochemical composition and antioxidant properties of Sargassum cristaefolium ethanol extract. Scientific Reports. 2021 Sep 9;11(1):17876. ISSN 2045-2322. DOI 10.1038/s41598-021-95769-y [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.nature.com/articles/s41598-021-95769-y.).

  • 6. Viscosidad del medio: es recomendable no utilizar solventes con viscosidad relativamente alta (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

  • 7. Velocidad de agitación y tiempo de extracción: estos parámetros deben ajustarse para lograr un mayor rendimiento del producto (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

Evaluación de la actividad biológica de los extractos

 

El efecto bioestimulante de los extractos de macroalgas se debe a la acción combinada de todos los componentes presentes en estas formulaciones. Entre ellos, los reguladores del crecimiento de las plantas son uno de los grupos con mayor actividad biológica, por lo que muchos efectos que estos provocan son hormonales (2121. Alcántara Cortes JS, Acero Godoy J, Alcántara Cortés JD, Sánchez Mora RM. Principales reguladores hormonales y sus interacciones en el crecimiento vegetal. Nova. 2019;17(32):109-129. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.unicolmayor.edu.co/index.php/nova/article/view/1036.).

Se han identificado en los extractos de Sargazos citoquininas, auxinas, ácido abscísico, giberelinas, ácido salicílico, poliaminas y etileno. Las más relevantes, en cuanto a cantidad y actividad, son las citoquininas y las auxinas. Otros compuestos identificados en los extractos y que pueden regular el crecimiento de las plantas son: rodomorfina, jasmonatos, brasinoesteroides, estrigolactonas y betaínas. Además, estos extractos poseen otros compuestos bioactivos, que pueden inducir mecanismos de defensa en las plantas y promover el crecimiento vegetal. Por ejemplo, ácidos grasos poliinsaturados (ω-3 y ω-6), aminoácidos (alanina, glicina, valina, aspartato, glutamato, arginina, treonina), vitaminas (B, C, E y K) y esteroles (fucoesterol, ergosterol, colesterol, estigmasterol). Asimismo, se han identificado compuestos osmoprotectores que pueden mejorar la respuesta agronómica de los cultivos bajo condiciones de estrés osmótico, tales como betaínas, prolina, sorbitol y manitol (2121. Alcántara Cortes JS, Acero Godoy J, Alcántara Cortés JD, Sánchez Mora RM. Principales reguladores hormonales y sus interacciones en el crecimiento vegetal. Nova. 2019;17(32):109-129. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.unicolmayor.edu.co/index.php/nova/article/view/1036., 2222. Espinosa-Antón AA, Hernández-Herrera RM, González-González M. Extractos bioactivos de algas marinas como bioestimulantes del crecimiento y la protección de las plantas. Biotecnología Vegetal. 2020;20(4):257-282. ISSN 2074-8647. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S2074-86472020000400257&lng=es&nrm=iso&tlng=es.).

Por todo lo anterior, se ha incrementado el uso de extractos de sargazos como estimuladores del rendimiento de cultivos, tales como: arroz (2323. Sunarpi JA, Kurnianingsih R, Julisaniah N, Nikmatullah A. Effect of seaweed extracts on growth and yield of rice plants. Nusantara Bioscience. 2010;2:73-77. DOI 10.13057/nusbiosci/n020204. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/291114785_Effect_of_seaweed_extracts_on_growth_and_yield_of_rice_plants.-2626. Kaladharan P, Subramannian S, Anjelo P, Thulasidharan A, Vysakha P. Mulching brown seaweed Sargassum wightii during transplant on the growth and yield of paddy. Journal of the Marine Biological Association of India. 2022;63:117-121. DOI 10.6024/jmbai.2021.63.1.2244-17. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/364386323_Mulching_brown_seaweed_Sargassum_wightii_during_transplant_on_the_growth_and_yield_of_paddy.), caupi (2727. Kalaivany V, Somasundaram S, Srikrishnah S. Effects of Natural and Commercially Available Seaweed Liquid Extracts on Growth and Yield of Vigna unguiculata L. Asian Journal of Biological Sciences. 2019;12. DOI 10.3923/ajbs.2019.487.491. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/332948174_Effects_of_Natural_and_Commercially_Available_Seaweed_Liquid_Extracts_on_Growth_and_Yield_of_Vigna_unguiculata_L., 2828. Radjasegarin A, Perumal A. Synergetic effects of seaweed extract and Rhizobium on cowpea. Natural Resources for Human Health. 2021;1(1):43-50. ISSN 2583-1194. DOI 10.53365/nrfhh/141292. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.nrfhh.com/Synergetic-effects-of-seaweed-extract-and-Rhizobium-on-cowpea,141292,0,2.html.), rábano (1818. Mahmoud SH, Salama DM, El-Tanahy AMM, Abd El-Samad EH. Utilization of seaweed (Sargassum vulgare) extract to enhance growth, yield and nutritional quality of red radish plants. Annals of Agricultural Sciences. 2019 Dic 1;64(2):167-175. ISSN 0570-1783. DOI 10.1016/j.aoas.2019.11.002 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0570178319300272.), tomate (2929. Divya K, Niranjana Reddi B. Influence of seaweed liquid fertilizer of Sargassum wightii, Turbnearia arnata on the seed germination, growth and productivity of vegetable crops. Algal Biomass Utln. 2017;8(2):37-43. ISSN 2229 – 6905. Disponible en: http://storage.unitedwebnetwork.com/files/521/92f044cb194d4413e60d468c7b4fba25.pdf.), quimbombó (3030. Jothinayagi N, Anbazhagan C. Effect of seaweed liquid fertilizer of Sargassum wightii on the growth and biochemical characteristics of Abelmoschus esculentus (l.) Medikus. Rec. Res. Sci. Technol. 2009;1. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/266592182_Effect_of_seaweed_liquid_fertilizer_of_Sargassum_wightii_on_the_growth_and_biochemical_characteristics_of_Abelmoschus_esculentus_l_Medikus.) y vid (3131. Abu Seif YI, El-Miniawy SE-DM, Abu El-Azm NAI, Hegazi AZ. Response of snap bean growth and seed yield to seed size, plant density and foliar application with algae extract. Annals of Agricultural Sciences. 2016 Dec 1;61(2):187-199. DOI: 10.1016/j.aoas.2016.09.001. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0570178316300264.), entre otros.

La actividad bioestimulante de los extractos de cianobacterias y, en especial de Spirulina, se han asociado con el contenido de metabolitos primarios (carbohidratos, proteínas y lípidos), aminoácidos clave (arginina y triptófano), vitaminas, osmolitos como la prolina y la glicinbetaína y polisacáridos (β-glucano). Por consiguiente, identificar y seleccionar los extractos de macroalgas y cianobacterias que contengan hormonas vegetales, particularmente, auxinas y citoquininas, las cuales juegan un papel importante en la promoción del crecimiento vegetal, el rendimiento y la respuesta de defensa de las plantas, especialmente, ante estrés abiótico, se puede considerar una oportunidad creciente de la valorización de los mismos (3232. Anitha L, Kalpana P, Bramari GS. Evaluation of Spirulina platensis as microbial inoculants to enhance protein levels in Amaranthus gangeticus. African Journal of Agricultural Research. 2016 Apr 14;11(15):1353-1360. DOI: 10.5897/AJAR2013.7953. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://academicjournals.org/journal/AJAR/article-abstract/1221D1E58055.).

Los efectos que la aplicación de la Spirulina ha provocado en diferentes especies vegetales han sido informados por diversos autores. Así, en Amaranthus gangeticus, se ha encontrado que la imbibición de las semillas y la aplicación foliar de extractos de Spirulina incrementaron los niveles de proteínas (3333. Anitha L, Bramari GS, Kalpana P. Effect of Supplementation of Spirulina platensis to Enhance the Zinc Status in Plants of Amaranthus gangeticus, Phaseolus aureus and Tomato. Advances in Bioscience and Biotechnology. 2016 Jun 23;7(6):289-299. DOI: 10.4236/abb.2016.76027. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.scirp.org/journal/paperinformation.aspx?paperid=67817.) y de hierro en las plantas (3434. Colla G, Rouphael Y. Microalgae: New Source of Plant Biostimulants. Agronomy. 2020 Sep;10(9):1240. DOI: 10.3390/agronomy10091240. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.mdpi.com/2073-4395/10/9/1240.). De igual forma, se informó que la imbibición de semillas de Phaseolus aureus y Solanum lycopersicum L., en extractos de esta cianobacteria, aumentó los niveles de Zn en las plantas (3535. George E, Hall M, De Klerk G-J. Plant Growth Regulators I: Introduction; Auxins, their Analogues and Inhibitors. Plant Propagation by Tissue Culture 3rd Edition. 2008 Jan 1. ISBN 978-1-4020-5004-6. DOI: 10.1007/978-1-4020-5005-3_5. Disponible en: https://www.researchgate.com/publication/251133812_Plant_Growth_Regulators_I_Introduction_Auxins_their_Analogues_and_Inhibitors.).

En habichuela, la aplicación foliar de un extracto acuoso estimuló el crecimiento, las concentraciones de clorofilas, nitrógeno, fósforo y potasio; así como la cantidad y calidad de las semillas (3636. Kalpana, Bramari S, Anitha L. Biofortification of amaranthus gangeticus using spirulina platensis as microbial inoculant to enhance iron levels [en línea]. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.semanticscholar.org/paper/BIOFORTIFICATION-OF-AMARANTHUS-GANGETICUS-USING-AS-Kalpana-Bramari/54dc721023d606d423d4f3c119d5792ee831cc7d.).

Efectos hormonales de los extractos

 

Como se ha expresado anteriormente, los extractos de sargazos y Spirulina contienen hormonas vegetales, de ahí, sus efectos en la promoción del crecimiento y desarrollo de las plantas (2121. Alcántara Cortes JS, Acero Godoy J, Alcántara Cortés JD, Sánchez Mora RM. Principales reguladores hormonales y sus interacciones en el crecimiento vegetal. Nova. 2019;17(32):109-129. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.unicolmayor.edu.co/index.php/nova/article/view/1036.-3232. Anitha L, Kalpana P, Bramari GS. Evaluation of Spirulina platensis as microbial inoculants to enhance protein levels in Amaranthus gangeticus. African Journal of Agricultural Research. 2016 Apr 14;11(15):1353-1360. DOI: 10.5897/AJAR2013.7953. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://academicjournals.org/journal/AJAR/article-abstract/1221D1E58055.).

  • Tipo auxina

Las auxinas son un tipo de fitohormonas especializadas en diferentes procesos a nivel vegetal. Dentro de las características más relevantes de las auxinas se encuentran su capacidad para inducir la formación y elongación de tallos a nivel vegetal, promover la división celular en cultivos de callos en presencia de citoquininas y tener la capacidad de inducir la producción de diferentes raíces adventicias sobre los tejidos de hojas y tallos recién cortados (3737. Kumari R, Kaur I, Bhatnagar AK. Effect of aqueous extract of Sargassum johnstonii Setchell & Gardner on growth, yield and quality of Lycopersicon esculentum Mill. Journal of Applied Phycology. 2011 Jun 1;23(3):623-633. ISSN 1573-5176. DOI: 10.1007/s10811-011-9651-x. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://doi.org/10.1007/s10811-011-9651-x.). En 2011 se utilizó el extracto acuoso de Sargassum johnstonii sobre plántulas de tomate (Solanum lycopersicum L.), obteniéndose que el extracto inducía el desarrollo de raíces adventicias (3838. Nicolás D, Mateo-Cid L, Mendoza-González A, De G-L, Reyes Chaparro A. Utilization of Seaweed Sargassum liebmannii Extract as a Stimulant of Germination of Pachyrhizus erosus. Journal of Chemical, Biological and Physical Sciences. 2014 Nov 30;4:56-61. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/270452518_Utilization_of_Seaweed_Sargassum_liebmannii_Extract_as_a_Stimulant_of_Germination_of_Pachyrhizus_erosus.).

Además, se ha investigado sobre la influencia de la concentración de extractos acuosos de sargazos en la germinación y el crecimiento de diferentes cultivos. De esta forma, se estudió el efecto que diferentes concentraciones de un extracto acuoso de Sargassum liebmannii ejercía en la germinación de Pachyrhizus erosus y los resultados demostraron que el tratamiento a las semillas durante 24 horas con la concentración de 2 % incrementó la germinación en un 25 % (3939. Sutharsan S, Nishanthi S, Srikrishnah S. Effects of seaweed (Sargassum crassifolium) extract foliar application on seedling performance of Zea mays L. Research Journal of Agriculture and Forestry Sciences. 2017;5(4):1-5. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://www.isca.me/AGRI_FORESTRY/Archive/v5/i4/1.ISCA-RJAFS-2017-008.php.). Por otra parte, la aplicación de diferentes concentraciones de un extracto acuoso de Sargassum crassifolium en posturas de maíz reveló que la concentración de 20 % fue la mejor, incrementando significativamente la masa seca, la altura y el área foliar de las posturas (4040. Zermeño Gonzalez A, López Rodríguez BR, Melendres Alvarez AI, Ramírez Rodríguez H, Cárdenas Palomo JO, Munguía López JP. Extracto de alga marina y su relación con fotosíntesis y rendimiento de una plantación de vid. Revista mexicana de ciencias agrícolas. 2015 Dec;6(SPE12):2437-2446. ISSN 2007-0934. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://www.scielo.org.mx/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S2007-09342015001002437&lng=es&nrm=iso&tlng=es.). Similares resultados se obtuvieron, también, con esa misma concentración y especie de Sargassum en Vigna unguiculata L. (4141. Somasundaram S, Kalaivany V, Srikrishnah S. Effects of Natural and Commercially Available Seaweed Liquid Extracts on Growth and Yield of Vigna unguiculata L. Asian Journal of Biological Sciences. 2019 May 8;12. DOI: 10.3923/ajbs.2019.487.491. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/332948174_Effects_of_Natural_and_Commercially_Available_Seaweed_Liquid_Extracts_on_Growth_and_Yield_of_Vigna_unguiculata_L.). En otro estudio realizado con un extracto acuoso de Sargassum polycystum en posturas de Vigna mungo y Vigna radiata, se encontró que la concentración de 3 % fue la que promovió el máximo crecimiento de las mismas (1919. Bharath B, Nirmalraj S, Mahendrakumar M, Perinbam K. Biofertilizing efficiency of Sargassum polycystum extract on growth and biochemical composition of Vigna radiata and Vigna mungo. Asian Pacific Journal of Reproduction. 2018 Ene;7(1):27. ISSN 2305-0500. DOI 10.4103/2305-0500.220982 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://journals.lww.com/apjr/Fulltext/2018/07010/Biofertilizing_efficiency_of_Sargassum_polycystum.6.aspx.).

La aplicación de harina seca de Sargassum vulgare al suelo para la siembra de semillas de cilantro, demostró que, en los tratamientos con mayor concentración de harina, la raíz principal disminuía y se incrementaban las raíces adventicias, las cuales presentaban una textura más rígida, mientras que en los tratamientos sin harina la raíz era delicada y frágil (4242. Uribe-Orozco ME, Mateo-Cid LE, Mendoza-González AC, Amora-Lazcano EF, González-Mendoza D, Durán-Hernández D. Efecto del alga marina Sargassum vulgare C. Agardh en suelo y el desarrollo de plantas de cilantro. Idesia (Arica). 2018 Sep;36(3):69-76. DOI: 10.4067/S0718-34292018005001202. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://www.scielo.cl/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S0718-34292018000300069&lng=es&nrm=iso&tlng=es.).

  • Tipo citoquinina

Las citoquininas tienen la capacidad de estimular e inducir una alta proliferación y división celular, suelen inducir la iniciación y la elongación de las raíces y pueden retrasar la senescencia de las hojas, permitiendo estimular el desarrollo fotomorfogénico vegetal y jugar un rol importante en el aumento y la generación de la producción de brotes a nivel vegetal (2121. Alcántara Cortes JS, Acero Godoy J, Alcántara Cortés JD, Sánchez Mora RM. Principales reguladores hormonales y sus interacciones en el crecimiento vegetal. Nova. 2019;17(32):109-129. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.unicolmayor.edu.co/index.php/nova/article/view/1036.).

Cuando la Spirulina se aplicó directamente al suelo sembrado de girasol, soya, granos verdes y maní, hubo efectos positivos sobre el crecimiento de las plantas y su rendimiento (4343. Michalak I, Chojnacka K, Dmytryk A, Wilk R, Gramza M, Rój E. Evaluation of Supercritical Extracts of Algae as Biostimulants of Plant Growth in Field Trials. Frontiers in Plant Science. 2016. ISSN: 1664-462X. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fpls.2016.01591.).

En cuanto a las algas, algunos autores compararon la bioactividad en la síntesis de clorofila del extracto acuoso de Sargassum johnstonii (diluciones: 0,1; 0,4 y 0,8 %) sobre cotiledones de Cucumis sativus, obteniendo un resultado óptimo en la dilución 0,8 % (4444. Vasquez YL. Bioactividad tipo auxina y citoquinina de extractos de macroalgas sobre cotiledones de Cucumis sativus L. [Tesis de Grado]. Lima, Perú: Universidad Nacional Mayor de San Marcos; 2014. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://cybertesis.unmsm.edu.pe/handle/20.500.12672/3535. [Accepted: 2014-03-31T04:32:00Zpublisher: Universidad Nacional Mayor de San Marcos].).

  • Tipo ácido salicílico

El ácido salicílico regula los procesos de crecimiento y desarrollo de las plantas y es una molécula señal que activa los mecanismos de defensa de las plantas, ante condiciones de estrés ambiental (2121. Alcántara Cortes JS, Acero Godoy J, Alcántara Cortés JD, Sánchez Mora RM. Principales reguladores hormonales y sus interacciones en el crecimiento vegetal. Nova. 2019;17(32):109-129. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.unicolmayor.edu.co/index.php/nova/article/view/1036.). El uso de extractos acuosos de Spirulina y Chlorella spp. mejoró la tolerancia del trigo a la salinidad, la capacidad antioxidante y el contenido de proteínas de los granos enteros producidos (4545. Abd El-Baky HH, El-Baz FK, El Baroty GS. Enhancing antioxidant availability in wheat grains from plants grown under seawater stress in response to microalgae extract treatments. Journal of the Science of Food and Agriculture. 2010 Jan 30;90(2):299-303. DOI: 10.1002/jsfa.3815. Disponible en: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/20355046/.).

Se comprobó, además, que la aspersión foliar con un extracto de Spirulina a plantas de Vicia faba, en el momento de la floración, redujo los efectos adversos que la salinidad provoca en las plantas, estimulando el nivel de proteínas totales, el contenido de N, P y K, así como la actividad fotosintética (4646. Selem E. Physiological Effects of Spirulina platensis in Salt Stressed Vicia faba L. Plants. Egyptian Journal of Botany. 2019 Apr 1;59(1):185-194. DOI: 10.21608/ejbo.2018.3836.1178. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://ejbo.journals.ekb.eg/article_17900.html.).

Varias investigaciones han demostrado la efectividad de las aplicaciones de extractos de sargazos para estimular el crecimiento y mitigar los efectos adversos inducidos por determinados estreses abióticos en las plantas. Así, el tratamiento a las semillas de trigo con un extracto de Sargassum vulgare estimuló la germinación en medio salino (4747. Latique S, Elouaer M, Chernane H, Hannachi C, Elkaoua M. Effect of Seaweed Liquid Extract of Sargassum vulgare on Growth of Durum Wheat Seedlings (Triticum durum L) under salt stress. International Journal of Innovation and Applied Studies. 2014 Aug 1;7:2028-9324. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/265736934_Effect_of_Seaweed_Liquid_Extract_of_Sargassum_vulgare_on_Growth_of_Durum_Wheat_Seedlings_Triticum_durum_L_under_salt_stress.); mientras que, la aspersión foliar con un extracto acuoso de Sargassum muticum en posturas de garbanzo, mejoró los impactos negativos de la salinidad del suelo, a través de mecanismos múltiples que incluyeron un contenido iónico balanceado y una estimulación de la defensa antioxidante. Además, se identificaron aminoácidos clave (serina, treonina, prolina y ácido aspártico) en las raíces, los cuales son los responsables de la respuesta de las plantas al estrés mediada por esta macroalga (4848. Abdel Latef AAH, Srivastava AK, Saber H, Alwaleed EA, Tran L-SP. Sargassum muticum and Jania rubens regulate amino acid metabolism to improve growth and alleviate salinity in chickpea. Scientific Reports. 2017 Sep 5;7(1):10537. DOI: 10.1038/s41598-017-07692-w. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.nature.com/articles/s41598-017-07692-w.).

Actividad antioxidante

 

Los principales antioxidantes en las algas son los compuestos fenólicos. Seguidamente, se encuentran las vitaminas y los carotenoides, los cuales se encuentran también en cantidades significativas (4949. Montes de Oca D. Contenido fenólico y actividad antioxidante de extractos metanólicos obtenidos de las hojas y los frutos de Pittosphorum pentandrum [Tesis de Grado]. Santa Clara: Universidad Central "Marta Abreu" de Las Villas; 2014. Disponible en: https://dspase.uclv.edu.cu.).

Los compuestos fenólicos se encuentran, generalmente, en las plantas y los vegetales. Dentro de este gran grupo se encuentran los ácidos fenólicos, los polifenoles y los flavonoides. Se trata de una serie de compuestos de gran interés, debido a que poseen capacidad antioxidante, lo que implica un efecto beneficioso para nuestro organismo, y también es interesante, desde el punto de vista tecnológico, ya que actúan como antioxidantes naturales. En cuanto a las diferencias entre los porcentajes de compuestos fenólicos presentes en las algas, cabe destacar la influencia de la especie, de la estación del año y de los factores ambientales como la luz, la salinidad y los nutrientes (4949. Montes de Oca D. Contenido fenólico y actividad antioxidante de extractos metanólicos obtenidos de las hojas y los frutos de Pittosphorum pentandrum [Tesis de Grado]. Santa Clara: Universidad Central "Marta Abreu" de Las Villas; 2014. Disponible en: https://dspase.uclv.edu.cu.).

Cuantiosos estudios se han realizado en aras de investigar el contenido de compuestos fenólicos en las algas. Al evaluar la actividad antioxidante de tres extractos de Spirulina (metanol, acetona y hexano), los resultados mostraron que estos extractos eliminan significativamente los radicales ABTS y DPPH, de una manera dependiente de la dosis. El extracto metanólico tuvo mayor contenido fenólico total y actividad antioxidante que otros extractos (5050. Abdel-Moneim A-ME, El-Saadony MT, Shehata AM, Saad AM, Aldhumri SA, Ouda SM, Mesalam NM. Antioxidant and antimicrobial activities of Spirulina platensis extracts and biogenic selenium nanoparticles against selected pathogenic bacteria and fungi. Saudi Journal of Biological Sciences. 2022 Feb 1;29(2):1197-1209. DOI: 10.1016/j.sjbs.2021.09.046. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1319562X21008470.).

Con extractos acuosos y etanólicos de Spirulina platensis fue estudiada la actividad antioxidante y el contenido de fitonutrientes, observándose que el contenido total de fenoles, flavonoides y taninos resultaron altos en el extracto acuoso. Sin embargo, el contenido de proteínas y carbohidratos fue mayor en el extracto etanólico (33. Kumar A, Ramamoorthy D, Verma DK, Kumar A, Kumar N, Kanak KR, Marwein BM, Mohan K. Antioxidant and phytonutrient activities of Spirulina platensis. Energy Nexus. 2022;6:100070. ISSN 2772-4271. DOI 10.1016/j.nexus.2022.100070. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S277242712200033X.).

En un estudio de optimización del proceso de extracción de compuestos fenólicos del alga Sargassum fluitans (Børgesen) Børgesen, se encontró que la mayor cantidad de polifenoles totales (8,66 mg g-1 masa seca) se obtuvo con etanol 17,75 %, en una proporción 1:10 (m/v) y una incubación a 50 ºC con agitación durante 123,5 min (5151. Gutiérrez R, Núñez R, Quintana L, Valdés O, González K, Rodríguez M, Hernández Y, Ortiz E. Optimization of the extraction process of phenolic compounds from the brown algae Sargassum fluitans Børgesen (Børgesen). Biotecnología Aplicada. 2017;34(3):3301-3304. ISSN 1027-2852, 0864-4551. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.medigraphic.com/cgi-bin/new/resumenI.cgi?IDARTICULO=81439.).

La utilización de varios solventes orgánicos para la extracción de S. polycystum arrojó que el extracto etanólico (70 %) exhibió el contenido fenólico total más alto (627 ± 50,81 mg GAE 100 g-1 de masa seca) y la actividad de eliminación de DPPH más alta (61,4 ± 0,171 %) a la concentración más alta probada (3 mg mL-1). El extracto metanólico, por otro lado, presentó la mayor capacidad antioxidante total (121,00 ± 0,003 mmol g-1) (5252. Nazarudin MF, Paramisparam A, Khalid NA, Albaz MN, Shahidan MS, Yasin ISM, Isha A, Zarin MA, Aliyu-Paiko M. Metabolic variations in seaweed, Sargassum polycystum samples subjected to different drying methods via 1H NMR-based metabolomics and their bioactivity in diverse solvent extracts. Arabian Journal of Chemistry. 2020;13(11):7652-7664. DOI 10.1016/j.arabjc.2020.09.002. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1878535220303269.). Sin embargo, en un estudio anterior donde se evaluó la capacidad antioxidante de S. aquifolium, S. ilicifolium y S. polycystum se demostró que la extracción con enzimas fue superior a las efectuadas con solventes orgánicos como metanol, metanol 50 % y etanol 75 % (5353. Puspita M, Deniel M, Widowati I, Radjasa OK, Douzenel P, Bedoux G, Bourgougnon N. Antioxidant and antibacterial activity of solid-liquid and enzyme-assisted extraction of phenolic compound from three species of tropical Sargassum. IOP Conference Series: Earth and Environmental Science. 2017;55(1):012057. DOI 10.1088/1755-1315/55/1/012057. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://dx.doi.org/10.1088/1755-1315/55/1/012057.).

Con el análisis de la composición de carotenoides de tres especies de algas comestibles de Malasia (Eucheuma denticulatum, Sargassum polycystum y Caulerpa lentillifera) se obtuvo que la fucoxantina fue el principal carotenoide presente en S. polycystum, mientras que la luteína y la zeaxantina en E. denticulatum. Para C. lentillifera, el β-caroteno y la cantaxantina fueron los principales carotenoides. Algunos de los carotenoides, como la rubixantina, la dinoxantina, la diatoxantina y la anteraxantina, también se detectaron provisionalmente en E. denticulatum y S. polycystum. En cuanto a la actividad antioxidante, S. polycystum (20 %) y E. denticulatum (1128 μmol TE g-1) mostraron la mayor actividad en los ensayos DPPH y ORAC, respectivamente (5454. Balasubramaniam V, June Chelyn L, Vimala S, Mohd Fairulnizal MN, Brownlee IA, Amin I. Carotenoid composition and antioxidant potential of Eucheuma denticulatum, Sargassum polycystum and Caulerpa lentillifera. Heliyon. 2020;6(8):e04654. DOI 10.1016/j.heliyon.2020.e04654. Disponible en: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/32817893/.).

Estas características que presentan los extractos de sargazos han posibilitado el incremento de la capacidad antioxidante y antimicrobiana de diversos cultivos. De esta forma, se demostró que la aspersión foliar de plantas de caupí (Vigna unguiculata L. Walp) con un extracto de Sargassum swartzii (3 %) incrementó la capacidad antioxidante de las mismas (5555. Vasantharaja R, Abraham LS, Inbakandan D, Thirugnanasambandam R, Senthilvelan T, Jabeen SKA, Prakash P. Influence of seaweed extracts on growth, phytochemical contents and antioxidant capacity of cowpea (Vigna unguiculata L. Walp). Biocatalysis and Agricultural Biotechnology. 2019;17:589-594. DOI 10.1016/j.bcab.2019.01.021. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1878818118307734.).

En una investigación encaminada a la determinación de la actividad antioxidante de extractos de Spirulina platensis por extracción con dióxido de carbono supercrítico se obtuvo que los extractos contenían: flavonoides (85,1 g kg-1), ß-caroteno (77,8 g kg-1), vitamina A (113,2 g kg-1) α-tocoferol (3,4 g kg-1), lo que se debe en gran medida a su alta actividad antioxidante. Los principales ácidos grasos en los extractos fueron ácido palmítico (35,32 %), ácido linolénico (21,66 %) y ácido linoleico (20,58 %) (1515. Wang L, Pan B, Sheng J, Xu J, Hu Q. Antioxidant activity of Spirulina platensis extracts by supercritical carbon dioxide extraction. Food chemistry. 2007 Ene 1;105(1):36-41. ISSN 1873-7072. DOI 10.1016/j.foodchem.2007.03.054 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2007.03.054.).

Al evaluar la actividad antioxidante de las algas Ulva fasciata (Chlorophyta), Sargassum linifolium (Phaeophyta) y Corallina officinalis (Rhodophyta), los resultados mostraron que el β-caroteno fue máximo (3940,12 UI 100 g-1) en C. officinalis. Las actividades antioxidantes de DPPH fueron más altas en U. fasciata (81,3 %) seguido de S. linifolium (79,8 %) y luego C. officinalis (72,6 %) (5656. Ismail GA. Biochemical composition of some Egyptian seaweeds with potent nutritive and antioxidant properties. Food Science and Technology. 2017;37:294-302. DOI 10.1590/1678-457X.20316. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.scielo.br/j/cta/a/zCpvq6J5SwKDgrJr8krMzBJ/.).

Todas estas características funcionales de los extractos de macroalgas y cianobacterias, especialmente, de sargazos y Spirulina, demuestran que estas constituyen una alternativa natural que permite reducir el empleo de productos agroquímicos en los sistemas agroproductivos. Su aplicación como bioestimulantes ayuda a mejorar la respuesta agronómica de diferentes cultivos, estimular el contenido nutricional del producto agrícola y aumentar la vida útil de los productos postcosecha (2121. Alcántara Cortes JS, Acero Godoy J, Alcántara Cortés JD, Sánchez Mora RM. Principales reguladores hormonales y sus interacciones en el crecimiento vegetal. Nova. 2019;17(32):109-129. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.unicolmayor.edu.co/index.php/nova/article/view/1036.).

CONCLUSIONES

 
  • Los extractos de Sargazo y Spirulina más utilizados en la agricultura se obtienen por extracción con solventes y maceración.

  • Estos extractos tienen una amplia variedad de compuestos, tales como aminoácidos, macronutrientes, reguladores de crecimiento y fenoles, que mejoran el rendimiento y la calidad de los cultivos y pueden proteger a los mismos ante condiciones de estrés ambiental.

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Cultivos Tropicales Vol. 45, No. 1, enero-marzo, 2024, ISSN: 1819-4087
 
Review

Methods for obtaining extracts of macroalgae and cyanobacteria, evaluation of their biological activities

 

iDAnaysa Gutierrez Almeida*✉:anaysa@inca.edu.cu

iDYanelis Reyes Guerrero

iDMiriam de la C. Núñez Vázquez


Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), carretera San José-Tapaste, km 3½, Gaveta Postal 1, CP 32 700, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

 

*Author for correspondence: anaysa@inca.edu.cu

ABSTRACT

The increase in the yield and productivity of crops is one of the challenges that farmers experience today. The inappropriate use of chemical products in agriculture has caused the loss of the fertile layer of the soil, has diminished its biodiversity and has been eliminating the natural enemies of pests. For this reason, it has become necessary to search for other alternatives to achieve this goal, such as the use of macroalgae and cyanobacteria extracts as plant biostimulants. They contain a wide variety of plant growth-promoting substances, such as auxins, cytokinins, betaines, gibberellins, and organic substances such as amino acids, macronutrients, and trace elements that improve crop yield and quality. With this review, it is proposed to address the different methods for obtaining extracts from macroalgae of the genus Sargassum spp. and cyanobacteria of the genus Arthrospira, as well as the evaluation of their biological activities in physiological processes such as germination, the development of the root system and the yield increase.

Key words: 
biostimulant, growth, crops, phytohormones

INTRODUCTION

 

Algae are plant organisms, unicellular or multicellular, autotrophic and occupy the first link in the food chain in the aquatic environment. They can inhabit freshwater, saltwater or out of water in humid places, such as coastal rocks. They exist in great variety, have different shapes and colors. They reproduce sexually or asexually by fragmentation or division. According to their size, they are divided into two large groups: macroalgae, the larger ones, and microalgae, the smaller ones (11. Cuesta RG, García KLG, Rivera YH, Suárez YA, Delange DMDM. Algas marinas, fuente potencial de macronutrientes. Rev Investig Mar. 2017;37(2):16-28. ISSN 1991-6086. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.uh.cu/rim/article/view/5002.).

Macroalgae are defined as eukaryotic, photosynthetic, multicellular organisms with an enormous variety of morphologies and life cycles. Some of the characteristics on which the criteria for grouping them are based are cytological (levels of organization), biochemical (pigments, cell wall composition) and reproductive (reproductive cycles and structures) characters. Most species are grouped within the phylum Chlorophyta (green), Rhodophytas (red) and Ochrophyta (brown). In Cuba, a great variety of macroalgae abounds, among which are: Amphiroa, Galaxaura, Lobophora, Dictyota, Halophila and Sargassum (22. Suárez A. Lista de las macroalgas marinas Cubanas. Rev Investig Mar. 2005;26(2):93-148. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/268371002_Lista_de_las_macroalgas_marinas_Cubanas.).

On the other hand, cyanobacteria, which have long been known as blue-green algae, have recently been placed among the gram-negative bacteria by morphological and genetic analyses and are microorganisms whose cells measure only a few micrometers in diameter but whose length is much greater than that of most other bacteria. Among them is Spirulina, belonging to the genus Arthrospira and three species of edible Spirulina have been studied for their high nutritional value and potential therapeutic properties, which are Arthrospira platensis, Arthrospira maxima and Arthrospira fusiformis (33. Kumar A, Ramamoorthy D, Verma DK, Kumar A, Kumar N, Kanak KR, Marwein BM, Mohan K. Antioxidant and phytonutrient activities of Spirulina platensis. Energy Nexus. 2022;6:100070. ISSN 2772-4271. DOI 10.1016/j.nexus.2022.100070. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S277242712200033X.). For their development they require CO2, nitrogen, phosphorus, potassium, magnesium and other minor nutrients such as metals. Their dry mass includes between 60-70 % of proteins, carbohydrates, vitamins such as provitamin A, vitamin C, vitamin E, minerals such as iron, calcium, chromium, copper, magnesium, manganese, phosphorus, potassium, sodium and zinc, essential fatty acids. Pigments such as chlorophyll a, phycocyanin and carotenes are also present (44. Soni RA, Sudhakar K, Rana RS. Spirulina – From growth to nutritional product: A review. Trends Food Sci Technol. 2017;69:157-171. ISSN 0924-2244. DOI 10.1016/j.tifs.2017.09.010. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0924224417302182.).

In recent years, natural products based on this macroalgae and cyanobacteria have been used as agrochemical substitutes and have acquired great importance due to the benefits they have on crops and the reduced impact they cause to the environment. It has been proven that their application increases certain metabolic and physiological expressions in plants. These products are mainly marketed as biofertilizers because of their high content of macronutrients and micronutrients or as biostimulants because they contain, among other compounds, growth promoting hormones and minerals, as is the case of Sargassum and Spirulina extracts (11. Cuesta RG, García KLG, Rivera YH, Suárez YA, Delange DMDM. Algas marinas, fuente potencial de macronutrientes. Rev Investig Mar. 2017;37(2):16-28. ISSN 1991-6086. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.uh.cu/rim/article/view/5002.-44. Soni RA, Sudhakar K, Rana RS. Spirulina – From growth to nutritional product: A review. Trends Food Sci Technol. 2017;69:157-171. ISSN 0924-2244. DOI 10.1016/j.tifs.2017.09.010. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0924224417302182.).

In view of the above, the objective of this literature review is to provide an updated overview of the methods used to obtain Sargassum and Spirulina extracts, as well as the evaluation of their biological activities.

General characteristics of Spirulina (Arthrospira spp.)

 

Spirulina, belonging to the genus Arthrospira and the family Oscillatoriaceae, is a microscopic blue-green cyanobacterium with a multicellular character, where the blue color comes from the phycocyanin present and the green from the chlorophyll. It derives its name from the spiral nature of its open helix filaments (trichomes). It has become an object of scientific study due to its bioavailability of nutrients, since 85-95 % are assimilable (55. Belaustegui I. Espirulina: propiedades y beneficios - Vida Potencial [en línea]. 6 de diciembre de 2019. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.vidapotencial.com/espirulina/.). It presents cylindrical cells and a plasma membrane that is surrounded by a pluri-stratified cell wall, which has a series of pores around the trichome, this in turn, is wrapped by a capsule or sheath composed of polysaccharides. The cell wall is formed by soft mucopolysaccharides, which facilitates the assimilation of nutrients (55. Belaustegui I. Espirulina: propiedades y beneficios - Vida Potencial [en línea]. 6 de diciembre de 2019. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.vidapotencial.com/espirulina/., 66. Moreno LR, Olvera-Ramírez R. Uso tradicional y actual de Spirulina sp. (Arthrospira sp.). Interciencia. 2006;31(9):657-663. ISSN 0378-1844, 2244-7776. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=33912009.).

General characteristics of Sargassum spp.

 

Sargassum spp. is a genus of macroscopic algae belonging to the Phaeophyta group or brown macroalgae, which have a cell wall consisting of a fibrous skeleton and an amorphous matrix, which is attached to the fibrous skeleton through hydrogen bonds. The term Sargasso groups several species of brown macroalgae within the genus Sargassum such as Sargassum vulgare, Sargassum filipéndula, Sargassum fluitans, Sargassum natans, Sargassum cymosum or Sargassum wightii, among others. They are large in size and their structure is divided into the classic rhizoids, stipes and laminae, analogous to the roots, stems and leaves of vascular plants (77. Novillo C. Qué es el sargazo, de dónde viene y para qué sirve - Conoce estas macroalgas [en línea]. ecologiaverde.com. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.ecologiaverde.com/que-es-el-sargazo-de-donde-viene-y-para-que-sirve-2001.html.).

The algae of the genus Sargassum are distributed throughout tropical and temperate zones and contribute significantly to the biomass of many coastal areas. They possess a great capacity for growth and reproduction due, among other factors, to their ability to reproduce vegetatively. Most of the species of this genus recorded for the Cuban coasts have a benthic life form, except Sargassum fluitans and Sargassum natans, which are pelagic. These two species float in large agglomerates, are characteristic of the Sargasso Sea, mainly in the North Atlantic, and reach the coasts forming small or large upwellings (77. Novillo C. Qué es el sargazo, de dónde viene y para qué sirve - Conoce estas macroalgas [en línea]. ecologiaverde.com. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.ecologiaverde.com/que-es-el-sargazo-de-donde-viene-y-para-que-sirve-2001.html., 88. Moreira Á, Alfonso G. Inusual arribazón de Sargassum fluitans (Børgesen) Børgesen en la costa centro-sur de Cuba. Rev Invest Mar. 2013;33(2):17-20. Disponible en: https://revistas.uh.cu/rim/article/download/6732/5720/7159.).

Methods for obtaining extracts

 

Extracts can be obtained by physical, chemical and microbiological processes and can be used in any field of the chemical and medical-pharmaceutical industry (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].). The scheme in Figure 1 shows the most significant methods of obtaining extracts (1010. Kuklinski C. Farmacognosia: estudio de las drogas y sustancias medicamentosas de origen natural [en línea]. Barcelona: Omega, 2000. p. 528. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://granatensis.ugr.es/discovery/fulldisplay?docid=alma991001000469704990&context=L&vid=34CBUA_UGR:VU1&lang=es&adaptor=Local%20Search%20Engine&tab=Granada&query=sub,exact,Farmacognosia,AND&mode=advanced.).

Los extractos se pueden obtener por procesos físicos, químicos y microbiológicos y pueden ser utilizables en cualquier campo de la industria química y médico-farmacéutica (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].). En el esquema de la Figura 1 se muestran los métodos más significativos de obtención de los extractos (1010. Kuklinski C. Farmacognosia: estudio de las drogas y sustancias medicamentosas de origen natural [en línea]. Barcelona: Omega, 2000. p. 528. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://granatensis.ugr.es/discovery/fulldisplay?docid=alma991001000469704990&context=L&vid=34CBUA_UGR:VU1&lang=es&adaptor=Local%20Search%20Engine&tab=Granada&query=sub,exact,Farmacognosia,AND&mode=advanced.).

Figure 1.  Methods used to obtain Sargassum and Spirulina extracts

The most widely used method for obtaining extracts for agricultural purposes is solvent extraction, which consists of separating the active principles of the algae by placing it in contact with a solvent or mixture of solvents capable of solubilizing these principles. This extraction can be continuous or discontinuous, being the maceration method the most commonly used in agriculture and is based on soaking the starting material, duly fragmented, in a solvent (water, ethanol, etc.) until it penetrates and dissolves the soluble portions (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

Classification of extracts

 

Extracts are concentrated preparations of solid, liquid or intermediate consistency, generally derived from dried starting material, obtained by partially or totally evaporating the solvent in the extractive liquids of plant origin. Depending on the degree of concentration of extractive solvents, extracts can be classified as: liquid, dry, semi-solid or cryoextracts. The most commonly used in agriculture are liquid extracts, which are preparations of the starting material containing alcohol as solvent or preservative or both (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z]., 1111. Castillo García E, Martínez Solís I. Manual de fitoterapia [Internet]. 3.a ed. Barcelona: Elsevier; 2021 [citado 20 de noviembre de 2023]. p. 501. ISBN 978-84-458-1797-1. Disponible en: https://www.iberlibro.com/servlet/BookDetailsPL?bi=30940255362&amp;searchurl=an%3Dcastillo%2Bgarc%25EDa%2Bmart%25EDnez%2Bsol%25EDs%26sortby%3D17%26tn%3Dmanual%2Bfitoterapia&amp;cm_sp=snippet-_-srp1-_-title1.).

Parameters that influence the obtaining of extracts

 

It is important to establish extraction parameters to achieve standardization of the process; this will guarantee the quality, yield and efficiency of the final product. The most significant parameters for this purpose are described below (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

  • 1. Chemical nature of the starting material: it is essential to know the properties or characteristics of the metabolite to be extracted (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

With the study of the species composition and chemical characterization of the Sargassum influx in six different localities along the Mexican Caribbean coast, it was obtained that the biochemical composition of sargassum was spatially homogeneous for most of the analyzed components; only the carbon content, the ash metals (particularly Fe and As) and the isotopic composition changed spatially (1212. Vázquez-Delfín E, Freile-Pelegrín Y, Salazar-Garibay A, Serviere-Zaragoza E, Méndez-Rodríguez LC, Robledo D. Species composition and chemical characterization of Sargassum influx at six different locations along the Mexican Caribbean coast. Science of The Total Environment. 2021 Nov 15;795:148852. ISSN 0048-9697. DOI 10.1016/j.scitotenv.2021.148852 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0048969721039243.).

  • 2. Solvent: the optimum solvent is the one that extracts the highest yield of the compound under study. Several studies have been carried out to obtain extracts with different solvents (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

In a study of the effect of several extracts of Sargassum spp. obtained from different solvents: methanol, hexane, dichloromethane and water, used as fertilizer on the plant growth of Capsicum annum (Chilli) and Lycopersicon esculentum (tomato), it was obtained that the extract with hexane as solvent was more effective to promote the development of seedlings (1313. Fatimah S, Alimon H, Daud N. The Effect of Seaweed Extract (Sargassum Sp) Used as Fertilizer on Plant Growth of Capsicum Annum (Chilli) and Lycopersicon Esculentum (Tomato). Indonesian Journal of Science and Technology. 2018 Ago 30;3(2):115-123. ISSN 2527-8045. DOI 10.17509/ijost.v3i2.12755 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://ejournal.upi.edu/index.php/ijost/article/view/12755.). On the other hand, three solvents (distilled water, sodium phosphate with pH 7.4 and CaCl2 5 %) have been used to obtain phycocyanin from Arthrospira platensis and it was found that the highest yield was reached with CaCl2 (1414. İlter I, Akyıl S, Demirel Z, Koç M, Conk-Dalay M, Kaymak-Ertekin F. Optimization of phycocyanin extraction from Spirulina platensis using different techniques. Journal of Food Composition and Analysis. 2018 Jul 1;70:78-88. ISSN 0889-1575. DOI 10.1016/j.jfca.2018.04.007 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0889157518300899.).

  • 3. Temperature: the increase in temperature favors extraction; however, high temperatures can lead to leaching of undesirable solutes (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

In this sense, some authors worked on the optimization of several factors, among them the temperature for obtaining antioxidants from Spirulina extracts, resulting in an optimum temperature of 48 ºC (1515. Wang L, Pan B, Sheng J, Xu J, Hu Q. Antioxidant activity of Spirulina platensis extracts by supercritical carbon dioxide extraction. Food chemistry. 2007 Ene 1;105(1):36-41. ISSN 1873-7072. DOI 10.1016/j.foodchem.2007.03.054 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2007.03.054.). In another research, where the biostimulant potential of hydroalcoholic extracts of Sargassum spp. was evaluated with temperature variation, 120 ˚C was the optimum temperature (1616. Rivera-Solís LL, Rodríguez-Jasso RM, Flores-López ML, Robledo-Olivo A, Sandoval-Rangel A, Sariñana-Aldaco O, González-Morales S. Extractos de Sargassum spp. como inductores de tolerancia a Fusarium oxysporum en plántulas de tomate. Ecosistemas y Recursos Agropecuarios. 2021;8(1). DOI 10.19136/era.a8n1.2826 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://era.ujat.mx/index.php/rera/article/view/2826.).

  • 4. Solid-liquid ratio: the appropriate ratio will be the one that achieves to extract the highest amount of the active principle of interest (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

When studying the effect of Sargassum tenerrimum extract on seed germination and growth of tomato plants (Solanum lycopersicum) at concentrations of 0.2, 0.4, 0.6, 0.8 and 1 %, it was obtained that the best results were achieved with the concentration of 0.6 % (1717. Sasikala M, Indumathi E, Radhika S, Sasireka R. Effect of Seaweed Extract (Sargassum tenerrimum) on Seed Germination and growth of Tomato Plant (Solanum lycopersicum). International Journal of ChemTech Research. 2016;9(9):285-293. Disponible en: https://sphinxsai.com/2016/ch_vol9_no9/1/(285-293)V9N9CT.pdf.). Similar studies were carried out on radish, with extracts of Sargassum vulgare (1818. Mahmoud SH, Salama DM, El-Tanahy AMM, Abd El-Samad EH. Utilization of seaweed (Sargassum vulgare) extract to enhance growth, yield and nutritional quality of red radish plants. Annals of Agricultural Sciences. 2019 Dic 1;64(2):167-175. ISSN 0570-1783. DOI 10.1016/j.aoas.2019.11.002 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0570178319300272.) and on Vigna mungo and Vigna radiata with Sargassum polycystum (1919. Bharath B, Nirmalraj S, Mahendrakumar M, Perinbam K. Biofertilizing efficiency of Sargassum polycystum extract on growth and biochemical composition of Vigna radiata and Vigna mungo. Asian Pacific Journal of Reproduction. 2018 Ene;7(1):27. ISSN 2305-0500. DOI 10.4103/2305-0500.220982 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://journals.lww.com/apjr/Fulltext/2018/07010/Biofertilizing_efficiency_of_Sargassum_polycystum.6.aspx.).

  • 5. Particle size: small particle size favors greater contact between the algae and the solvent (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

Regarding the analysis of the effect of sample particle size on the phytochemical composition and antioxidant activity of the brown macroalga Sargassum cristaefolium, it was obtained that the smallest particle size (< 45 μm) showed the strongest antioxidant activity, confirming the importance of reducing the particle size of macroalgae samples to increase the effectiveness of their biological activity (2020. Prasedya ES, Frediansyah A, Martyasari NWR, Ilhami BK, Abidin AS, Padmi H, Fahrurrozi, Juanssilfero AB, Widyastuti S, Sunarwidhi AL. Effect of particle size on phytochemical composition and antioxidant properties of Sargassum cristaefolium ethanol extract. Scientific Reports. 2021 Sep 9;11(1):17876. ISSN 2045-2322. DOI 10.1038/s41598-021-95769-y [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.nature.com/articles/s41598-021-95769-y.).

  • 6. Medium viscosity: it is advisable not to use solvents with relatively high viscosity (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

  • 7. Agitation speed and extraction time: these parameters should be adjusted to achieve a higher product yield (99. Amaguaña Rojas FJ, Churuchumbi Rojas EF. Estandarización fitoquímica del extracto de caléndula (Calendula officinalis). Septiembre de 2018. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://dspace.ups.edu.ec/handle/123456789/16149. [Accepted: 2018-10-02T21:22:07Z].).

Evaluation of the biological activity of the extracts

 

The biostimulant effect of macroalgae extracts is due to the combined action of all the components present in these formulations. Among them, plant growth regulators are one of the groups with the highest biological activity, so that many of their effects are hormonal (2121. Alcántara Cortes JS, Acero Godoy J, Alcántara Cortés JD, Sánchez Mora RM. Principales reguladores hormonales y sus interacciones en el crecimiento vegetal. Nova. 2019;17(32):109-129. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.unicolmayor.edu.co/index.php/nova/article/view/1036.).

Cytokinins, auxins, abscisic acid, gibberellins, salicylic acid, polyamines and ethylene have been identified in Sargasso extracts. The most relevant, in terms of quantity and activity, are cytokinins and auxins. Other compounds identified in the extracts that can regulate plant growth are: rhodomorphin, jasmonates, brassinosteroids, strigolactones and betaines. In addition, these extracts possess other bioactive compounds, which can induce defense mechanisms in plants and promote plant growth. For example, polyunsaturated fatty acids (ω-3 and ω-6), amino acids (alanine, glycine, valine, aspartate, glutamate, arginine, threonine), vitamins (B, C, E and K) and sterols (fucoesterol, ergosterol, cholesterol, stigmasterol). Likewise, osmoprotective compounds have been identified that can improve the agronomic response of crops under osmotic stress conditions, such as betaines, proline, sorbitol and mannitol (2121. Alcántara Cortes JS, Acero Godoy J, Alcántara Cortés JD, Sánchez Mora RM. Principales reguladores hormonales y sus interacciones en el crecimiento vegetal. Nova. 2019;17(32):109-129. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.unicolmayor.edu.co/index.php/nova/article/view/1036., 2222. Espinosa-Antón AA, Hernández-Herrera RM, González-González M. Extractos bioactivos de algas marinas como bioestimulantes del crecimiento y la protección de las plantas. Biotecnología Vegetal. 2020;20(4):257-282. ISSN 2074-8647. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://scielo.sld.cu/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S2074-86472020000400257&lng=es&nrm=iso&tlng=es.).

For all these reasons, the use of sargassum extracts as yield stimulators for crops such as rice (2323. Sunarpi JA, Kurnianingsih R, Julisaniah N, Nikmatullah A. Effect of seaweed extracts on growth and yield of rice plants. Nusantara Bioscience. 2010;2:73-77. DOI 10.13057/nusbiosci/n020204. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/291114785_Effect_of_seaweed_extracts_on_growth_and_yield_of_rice_plants.-2626. Kaladharan P, Subramannian S, Anjelo P, Thulasidharan A, Vysakha P. Mulching brown seaweed Sargassum wightii during transplant on the growth and yield of paddy. Journal of the Marine Biological Association of India. 2022;63:117-121. DOI 10.6024/jmbai.2021.63.1.2244-17. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/364386323_Mulching_brown_seaweed_Sargassum_wightii_during_transplant_on_the_growth_and_yield_of_paddy.), cowpea (2727. Kalaivany V, Somasundaram S, Srikrishnah S. Effects of Natural and Commercially Available Seaweed Liquid Extracts on Growth and Yield of Vigna unguiculata L. Asian Journal of Biological Sciences. 2019;12. DOI 10.3923/ajbs.2019.487.491. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/332948174_Effects_of_Natural_and_Commercially_Available_Seaweed_Liquid_Extracts_on_Growth_and_Yield_of_Vigna_unguiculata_L., 2828. Radjasegarin A, Perumal A. Synergetic effects of seaweed extract and Rhizobium on cowpea. Natural Resources for Human Health. 2021;1(1):43-50. ISSN 2583-1194. DOI 10.53365/nrfhh/141292. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.nrfhh.com/Synergetic-effects-of-seaweed-extract-and-Rhizobium-on-cowpea,141292,0,2.html.), radish (1818. Mahmoud SH, Salama DM, El-Tanahy AMM, Abd El-Samad EH. Utilization of seaweed (Sargassum vulgare) extract to enhance growth, yield and nutritional quality of red radish plants. Annals of Agricultural Sciences. 2019 Dic 1;64(2):167-175. ISSN 0570-1783. DOI 10.1016/j.aoas.2019.11.002 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0570178319300272.), tomato (2929. Divya K, Niranjana Reddi B. Influence of seaweed liquid fertilizer of Sargassum wightii, Turbnearia arnata on the seed germination, growth and productivity of vegetable crops. Algal Biomass Utln. 2017;8(2):37-43. ISSN 2229 – 6905. Disponible en: http://storage.unitedwebnetwork.com/files/521/92f044cb194d4413e60d468c7b4fba25.pdf.), okra (3030. Jothinayagi N, Anbazhagan C. Effect of seaweed liquid fertilizer of Sargassum wightii on the growth and biochemical characteristics of Abelmoschus esculentus (l.) Medikus. Rec. Res. Sci. Technol. 2009;1. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/266592182_Effect_of_seaweed_liquid_fertilizer_of_Sargassum_wightii_on_the_growth_and_biochemical_characteristics_of_Abelmoschus_esculentus_l_Medikus.) and grapevine (3131. Abu Seif YI, El-Miniawy SE-DM, Abu El-Azm NAI, Hegazi AZ. Response of snap bean growth and seed yield to seed size, plant density and foliar application with algae extract. Annals of Agricultural Sciences. 2016 Dec 1;61(2):187-199. DOI: 10.1016/j.aoas.2016.09.001. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0570178316300264.), among others, has increased.

The biostimulant activity of cyanobacterial extracts and especially Spirulina have been associated with the content of primary metabolites (carbohydrates, proteins and lipids), key amino acids (arginine and tryptophan), and vitamins, osmolytes such as proline and glycinbetaine and polysaccharides (β-glucan). Therefore, identifying and selecting macroalgae and cyanobacteria extracts containing plant hormones, particularly, auxins and cytokinins, which play an important role in promoting plant growth, yield and plant defense response, especially, to abiotic stress, can be considered a growing opportunity for their valorization (3232. Anitha L, Kalpana P, Bramari GS. Evaluation of Spirulina platensis as microbial inoculants to enhance protein levels in Amaranthus gangeticus. African Journal of Agricultural Research. 2016 Apr 14;11(15):1353-1360. DOI: 10.5897/AJAR2013.7953. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://academicjournals.org/journal/AJAR/article-abstract/1221D1E58055.).

The effects that the application of Spirulina has caused in different plant species have been reported by several authors. Thus, in Amaranthus gangeticus, it has been found that imbibition of seeds and foliar application of Spirulina extracts increased protein (3333. Anitha L, Bramari GS, Kalpana P. Effect of Supplementation of Spirulina platensis to Enhance the Zinc Status in Plants of Amaranthus gangeticus, Phaseolus aureus and Tomato. Advances in Bioscience and Biotechnology. 2016 Jun 23;7(6):289-299. DOI: 10.4236/abb.2016.76027. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.scirp.org/journal/paperinformation.aspx?paperid=67817.) and iron levels in plants (3434. Colla G, Rouphael Y. Microalgae: New Source of Plant Biostimulants. Agronomy. 2020 Sep;10(9):1240. DOI: 10.3390/agronomy10091240. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.mdpi.com/2073-4395/10/9/1240.). Similarly, it was reported that imbibition of Phaseolus aureus and Solanum lycopersicum L. seeds in extracts of this cyanobacterium increased Zn levels in plants (3535. George E, Hall M, De Klerk G-J. Plant Growth Regulators I: Introduction; Auxins, their Analogues and Inhibitors. Plant Propagation by Tissue Culture 3rd Edition. 2008 Jan 1. ISBN 978-1-4020-5004-6. DOI: 10.1007/978-1-4020-5005-3_5. Disponible en: https://www.researchgate.com/publication/251133812_Plant_Growth_Regulators_I_Introduction_Auxins_their_Analogues_and_Inhibitors.).

In beans, foliar application of an aqueous extract stimulated growth, chlorophyll, nitrogen, phosphorus and potassium concentrations, as well as seed quantity and quality (3636. Kalpana, Bramari S, Anitha L. Biofortification of amaranthus gangeticus using spirulina platensis as microbial inoculant to enhance iron levels [en línea]. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.semanticscholar.org/paper/BIOFORTIFICATION-OF-AMARANTHUS-GANGETICUS-USING-AS-Kalpana-Bramari/54dc721023d606d423d4f3c119d5792ee831cc7d.).

Hormonal effects of extracts

 

As previously stated, sargassum and Spirulina extracts contain plant hormones, hence their effects in promoting plant growth and development (2121. Alcántara Cortes JS, Acero Godoy J, Alcántara Cortés JD, Sánchez Mora RM. Principales reguladores hormonales y sus interacciones en el crecimiento vegetal. Nova. 2019;17(32):109-129. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.unicolmayor.edu.co/index.php/nova/article/view/1036.-3232. Anitha L, Kalpana P, Bramari GS. Evaluation of Spirulina platensis as microbial inoculants to enhance protein levels in Amaranthus gangeticus. African Journal of Agricultural Research. 2016 Apr 14;11(15):1353-1360. DOI: 10.5897/AJAR2013.7953. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://academicjournals.org/journal/AJAR/article-abstract/1221D1E58055.).

  • Auxin type

Auxins are a type of phytohormones specialized in different processes at the plant level. Among the most relevant characteristics of auxins are their capacity to induce the formation and elongation of stems at the plant level, promote cell division in callus cultures in the presence of cytokinins, and have the capacity to induce the production of different adventitious roots on leaf tissues and freshly cut stems (3737. Kumari R, Kaur I, Bhatnagar AK. Effect of aqueous extract of Sargassum johnstonii Setchell & Gardner on growth, yield and quality of Lycopersicon esculentum Mill. Journal of Applied Phycology. 2011 Jun 1;23(3):623-633. ISSN 1573-5176. DOI: 10.1007/s10811-011-9651-x. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://doi.org/10.1007/s10811-011-9651-x.). In 2011, the aqueous extract of Sargassum johnstonii was used on tomato (Lycopersicon esculentum Mill) seedlings, obtaining that the extract induced the development of adventitious roots (3838. Nicolás D, Mateo-Cid L, Mendoza-González A, De G-L, Reyes Chaparro A. Utilization of Seaweed Sargassum liebmannii Extract as a Stimulant of Germination of Pachyrhizus erosus. Journal of Chemical, Biological and Physical Sciences. 2014 Nov 30;4:56-61. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/270452518_Utilization_of_Seaweed_Sargassum_liebmannii_Extract_as_a_Stimulant_of_Germination_of_Pachyrhizus_erosus.).

In addition, the influence of the concentration of aqueous extracts of sargassum on the germination and growth of different crops has been investigated. Thus, the effect of different concentrations of an aqueous extract of Sargassum liebmannii on the germination of Pachyrhizus erosus was studied, and the results showed that treatment of seeds for 24 hours with a concentration of 2 % increased germination by 25 % (3939. Sutharsan S, Nishanthi S, Srikrishnah S. Effects of seaweed (Sargassum crassifolium) extract foliar application on seedling performance of Zea mays L. Research Journal of Agriculture and Forestry Sciences. 2017;5(4):1-5. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://www.isca.me/AGRI_FORESTRY/Archive/v5/i4/1.ISCA-RJAFS-2017-008.php.). On the other hand, the application of different concentrations of an aqueous extract of Sargassum crassifolium on corn seedlings revealed that the 20 % concentration was the best, significantly increasing the dry mass, height and leaf area of the seedlings (4040. Zermeño Gonzalez A, López Rodríguez BR, Melendres Alvarez AI, Ramírez Rodríguez H, Cárdenas Palomo JO, Munguía López JP. Extracto de alga marina y su relación con fotosíntesis y rendimiento de una plantación de vid. Revista mexicana de ciencias agrícolas. 2015 Dec;6(SPE12):2437-2446. ISSN 2007-0934. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://www.scielo.org.mx/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S2007-09342015001002437&lng=es&nrm=iso&tlng=es.). Similar results were also obtained with the same concentration and species of Sargassum in Vigna unguiculata L. (4141. Somasundaram S, Kalaivany V, Srikrishnah S. Effects of Natural and Commercially Available Seaweed Liquid Extracts on Growth and Yield of Vigna unguiculata L. Asian Journal of Biological Sciences. 2019 May 8;12. DOI: 10.3923/ajbs.2019.487.491. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/332948174_Effects_of_Natural_and_Commercially_Available_Seaweed_Liquid_Extracts_on_Growth_and_Yield_of_Vigna_unguiculata_L.). In another study carried out with an aqueous extract of Sargassum polycystum on Vigna mungo and Vigna radiata seedlings, it was found that the concentration of 3 % was the one that promoted the maximum growth of the seedlings (1919. Bharath B, Nirmalraj S, Mahendrakumar M, Perinbam K. Biofertilizing efficiency of Sargassum polycystum extract on growth and biochemical composition of Vigna radiata and Vigna mungo. Asian Pacific Journal of Reproduction. 2018 Ene;7(1):27. ISSN 2305-0500. DOI 10.4103/2305-0500.220982 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://journals.lww.com/apjr/Fulltext/2018/07010/Biofertilizing_efficiency_of_Sargassum_polycystum.6.aspx.).

The application of dry flour of Sargassum vulgare to the soil for sowing coriander seeds showed that, in the treatments with a higher concentration of flour, the main root decreased and the adventitious roots increased, which presented a more rigid texture, while in the treatments without flour the root was delicate and fragile (4242. Uribe-Orozco ME, Mateo-Cid LE, Mendoza-González AC, Amora-Lazcano EF, González-Mendoza D, Durán-Hernández D. Efecto del alga marina Sargassum vulgare C. Agardh en suelo y el desarrollo de plantas de cilantro. Idesia (Arica). 2018 Sep;36(3):69-76. DOI: 10.4067/S0718-34292018005001202. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: http://www.scielo.cl/scielo.php?script=sci_abstract&pid=S0718-34292018000300069&lng=es&nrm=iso&tlng=es.).

  • Cytokinin type

Cytokinins have the ability to stimulate and induce high cell proliferation and division, they usually induce root initiation and elongation and can delay leaf senescence, allowing to stimulate plant photomorphogenic development and play an important role in increasing and generating shoot production at the plant level (2121. Alcántara Cortes JS, Acero Godoy J, Alcántara Cortés JD, Sánchez Mora RM. Principales reguladores hormonales y sus interacciones en el crecimiento vegetal. Nova. 2019;17(32):109-129. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.unicolmayor.edu.co/index.php/nova/article/view/1036.).

When Spirulina was applied directly to soil planted with sunflower, soybean, green beans and peanuts, there were positive effects on plant growth and yield (4343. Michalak I, Chojnacka K, Dmytryk A, Wilk R, Gramza M, Rój E. Evaluation of Supercritical Extracts of Algae as Biostimulants of Plant Growth in Field Trials. Frontiers in Plant Science. 2016. ISSN: 1664-462X. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fpls.2016.01591.).

As for algae, some authors compared the bioactivity in chlorophyll synthesis of the aqueous extract of Sargassum johnstonii (dilutions: 0.1; 0.4 and 0.8 %) on cotyledons of Cucumis sativus, obtaining an optimal result in the 0.8 % dilution (4444. Vasquez YL. Bioactividad tipo auxina y citoquinina de extractos de macroalgas sobre cotiledones de Cucumis sativus L. [Tesis de Grado]. Lima, Perú: Universidad Nacional Mayor de San Marcos; 2014. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://cybertesis.unmsm.edu.pe/handle/20.500.12672/3535. [Accepted: 2014-03-31T04:32:00Zpublisher: Universidad Nacional Mayor de San Marcos].).

  • Salicylic acid type

Salicylic acid regulates plant growth and development processes and is a signal molecule that activates plant defense mechanisms under environmental stress conditions (2121. Alcántara Cortes JS, Acero Godoy J, Alcántara Cortés JD, Sánchez Mora RM. Principales reguladores hormonales y sus interacciones en el crecimiento vegetal. Nova. 2019;17(32):109-129. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.unicolmayor.edu.co/index.php/nova/article/view/1036.). The use of aqueous extracts of Spirulina and Chlorella spp. improved wheat tolerance to salinity, antioxidant capacity and protein content of the whole grains produced (4545. Abd El-Baky HH, El-Baz FK, El Baroty GS. Enhancing antioxidant availability in wheat grains from plants grown under seawater stress in response to microalgae extract treatments. Journal of the Science of Food and Agriculture. 2010 Jan 30;90(2):299-303. DOI: 10.1002/jsfa.3815. Disponible en: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/20355046/.).

It was also found that foliar spraying with a Spirulina extract to Vicia faba plants at flowering reduced the adverse effects of salinity on plants, stimulating the level of total protein, N, P and K content, as well as photosynthetic activity (4646. Selem E. Physiological Effects of Spirulina platensis in Salt Stressed Vicia faba L. Plants. Egyptian Journal of Botany. 2019 Apr 1;59(1):185-194. DOI: 10.21608/ejbo.2018.3836.1178. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://ejbo.journals.ekb.eg/article_17900.html.).

Several investigations have demonstrated the effectiveness of sargassum extract applications to stimulate growth and mitigate the adverse effects induced by certain abiotic stresses on plants. Thus, treatment of wheat seeds with an extract of Sargassum vulgare stimulated germination in saline medium (4747. Latique S, Elouaer M, Chernane H, Hannachi C, Elkaoua M. Effect of Seaweed Liquid Extract of Sargassum vulgare on Growth of Durum Wheat Seedlings (Triticum durum L) under salt stress. International Journal of Innovation and Applied Studies. 2014 Aug 1;7:2028-9324. Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/265736934_Effect_of_Seaweed_Liquid_Extract_of_Sargassum_vulgare_on_Growth_of_Durum_Wheat_Seedlings_Triticum_durum_L_under_salt_stress.); whereas, foliar spraying with an aqueous extract of Sargassum muticum on chickpea seedlings ameliorated the negative impacts of soil salinity through multiple mechanisms including balanced ionic content and stimulation of antioxidant defense. In addition, key amino acids (serine, threonine, proline, and aspartic acid) were identified in the roots, which are responsible for the stress response of plants mediated by this macroalga (4848. Abdel Latef AAH, Srivastava AK, Saber H, Alwaleed EA, Tran L-SP. Sargassum muticum and Jania rubens regulate amino acid metabolism to improve growth and alleviate salinity in chickpea. Scientific Reports. 2017 Sep 5;7(1):10537. DOI: 10.1038/s41598-017-07692-w. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.nature.com/articles/s41598-017-07692-w.).

Antioxidant activity

 

The main antioxidants in algae are phenolic compounds. They are followed by vitamins and carotenoids, which are also found in significant amounts (4949. Montes de Oca D. Contenido fenólico y actividad antioxidante de extractos metanólicos obtenidos de las hojas y los frutos de Pittosphorum pentandrum [Tesis de Grado]. Santa Clara: Universidad Central "Marta Abreu" de Las Villas; 2014. Disponible en: https://dspase.uclv.edu.cu.).

Phenolic compounds are generally found in plants and vegetables. Within this large group are phenolic acids, polyphenols and flavonoids. These are a series of compounds of great interest, since they have antioxidant capacity, which implies a beneficial effect for our organism and is also interesting from a technological point of view, since they act as natural antioxidants. Regarding the differences between the percentages of phenolic compounds present in algae, the influence of the species, the season of the year and environmental factors such as light, salinity and nutrients should be highlighted (4949. Montes de Oca D. Contenido fenólico y actividad antioxidante de extractos metanólicos obtenidos de las hojas y los frutos de Pittosphorum pentandrum [Tesis de Grado]. Santa Clara: Universidad Central "Marta Abreu" de Las Villas; 2014. Disponible en: https://dspase.uclv.edu.cu.).

Many studies have been carried out to investigate the content of phenolic compounds in algae. When evaluating the antioxidant activity of three Spirulina extracts (methanol, acetone and hexane). The results showed that these extracts significantly scavenge ABTS and DPPH radicals in a dose-dependent manner. The methanolic extract had higher total phenolic content and antioxidant activity than other extracts (5050. Abdel-Moneim A-ME, El-Saadony MT, Shehata AM, Saad AM, Aldhumri SA, Ouda SM, Mesalam NM. Antioxidant and antimicrobial activities of Spirulina platensis extracts and biogenic selenium nanoparticles against selected pathogenic bacteria and fungi. Saudi Journal of Biological Sciences. 2022 Feb 1;29(2):1197-1209. DOI: 10.1016/j.sjbs.2021.09.046. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1319562X21008470.).

In aqueous and ethanolic extracts of Spirulina platensis, antioxidant activity and phytonutrient content were studied, showing that the total phenol, flavonoid and tannin contents were high in the aqueous extract. However, the protein and carbohydrate content was higher in the ethanolic extract (33. Kumar A, Ramamoorthy D, Verma DK, Kumar A, Kumar N, Kanak KR, Marwein BM, Mohan K. Antioxidant and phytonutrient activities of Spirulina platensis. Energy Nexus. 2022;6:100070. ISSN 2772-4271. DOI 10.1016/j.nexus.2022.100070. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S277242712200033X.).

In an optimization study of the extraction process of phenolic compounds from the seaweed Sargassum fluitans Børgesen (Børgesen), it was found that the highest amount of total polyphenols (8.66 mg g-1 dry mass) was obtained with ethanol 17.75 % in a 1:10 ratio (m/v) and incubation at 50 ºC with shaking for 123.5 min (5151. Gutiérrez R, Núñez R, Quintana L, Valdés O, González K, Rodríguez M, Hernández Y, Ortiz E. Optimization of the extraction process of phenolic compounds from the brown algae Sargassum fluitans Børgesen (Børgesen). Biotecnología Aplicada. 2017;34(3):3301-3304. ISSN 1027-2852, 0864-4551. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.medigraphic.com/cgi-bin/new/resumenI.cgi?IDARTICULO=81439.).

The use of various organic solvents for the extraction of S. polycystum yielded that the ethanolic extract (70 %) exhibited the highest total phenolic content (627 ± 50.81 mg GAE 100 g-1 dry mass) and the highest DPPH scavenging activity (61.4 ± 0.171 %) at the highest concentration tested (3 mg ml -1). The methanolic extract, on the other hand, presented the highest total antioxidant capacity (121.00 ± 0.003 mmol g-1) (5252. Nazarudin MF, Paramisparam A, Khalid NA, Albaz MN, Shahidan MS, Yasin ISM, Isha A, Zarin MA, Aliyu-Paiko M. Metabolic variations in seaweed, Sargassum polycystum samples subjected to different drying methods via 1H NMR-based metabolomics and their bioactivity in diverse solvent extracts. Arabian Journal of Chemistry. 2020;13(11):7652-7664. DOI 10.1016/j.arabjc.2020.09.002. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1878535220303269.). However, in a previous study where the antioxidant capacity of S. aquifolium, S. ilicifolium and S. polycystum was evaluated, it was demonstrated that the extraction with enzymes was superior to those carried out with organic solvents such as methanol, methanol 50 % and ethanol 75 % (5353. Puspita M, Deniel M, Widowati I, Radjasa OK, Douzenel P, Bedoux G, Bourgougnon N. Antioxidant and antibacterial activity of solid-liquid and enzyme-assisted extraction of phenolic compound from three species of tropical Sargassum. IOP Conference Series: Earth and Environmental Science. 2017;55(1):012057. DOI 10.1088/1755-1315/55/1/012057. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://dx.doi.org/10.1088/1755-1315/55/1/012057.).

Analysis of the carotenoid composition of three Malaysian edible seaweed species (Eucheuma denticulatum, Sargassum polycystum and Caulerpa lentillifera) showed that fucoxanthin was the main carotenoid present in S. polycystum, while lutein and zeaxanthin in E. denticulatum. For C. lentillifera, β-carotene and canthaxanthin were the main carotenoids. Some of the carotenoids, such as rubixanthin, dinoxanthin, diatoxanthin and anteraxanthin, were also tentatively detected in E. denticulatum and S. polycystum. As for antioxidant activity, S. polycystum (20 %) and E. denticulatum (1128 μmol TE g-1) showed the highest activity in DPPH and ORAC assays, respectively (5454. Balasubramaniam V, June Chelyn L, Vimala S, Mohd Fairulnizal MN, Brownlee IA, Amin I. Carotenoid composition and antioxidant potential of Eucheuma denticulatum, Sargassum polycystum and Caulerpa lentillifera. Heliyon. 2020;6(8):e04654. DOI 10.1016/j.heliyon.2020.e04654. Disponible en: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/32817893/.).

These characteristics presented by sargassum extracts have made it possible to increase the antioxidant and antimicrobial capacity of various cultures. Thus, it was demonstrated that foliar spraying of cowpea plants (Vigna unguiculata L. Walp) with an extract of Sargassum swartzii (3 %) increased their antioxidant capacity (5555. Vasantharaja R, Abraham LS, Inbakandan D, Thirugnanasambandam R, Senthilvelan T, Jabeen SKA, Prakash P. Influence of seaweed extracts on growth, phytochemical contents and antioxidant capacity of cowpea (Vigna unguiculata L. Walp). Biocatalysis and Agricultural Biotechnology. 2019;17:589-594. DOI 10.1016/j.bcab.2019.01.021. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1878818118307734.).

In an investigation aimed at determining the antioxidant activity of Spirulina platensis extracts by supercritical carbon dioxide extraction, it was obtained that the extracts contained: flavonoids (85.1 g kg-1), ß-carotene (77.8 g kg-1), vitamin A (113.2 g kg-1) and α-tocopherol (3.4 g kg-1), which is largely due to their high antioxidant activity. The main fatty acids in the extracts were palmitic acid (35.32 %), linolenic acid (21.66 %) and linoleic acid (20.58 %) (1515. Wang L, Pan B, Sheng J, Xu J, Hu Q. Antioxidant activity of Spirulina platensis extracts by supercritical carbon dioxide extraction. Food chemistry. 2007 Ene 1;105(1):36-41. ISSN 1873-7072. DOI 10.1016/j.foodchem.2007.03.054 [citado 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2007.03.054.).

When evaluating the antioxidant activity of the algae Ulva fasciata (Chlorophyta), Sargassum linifolium (Phaeophyta) and Corallina officinalis (Rhodophyta), the results showed that β-carotene was maximum (3940.12 IU 100 g-1) in C. officinalis. DPPH antioxidant activities were highest in U. fasciata (81.3 %) followed by S. linifolium (79.8 %) and then C. officinalis (72.6 %) (5656. Ismail GA. Biochemical composition of some Egyptian seaweeds with potent nutritive and antioxidant properties. Food Science and Technology. 2017;37:294-302. DOI 10.1590/1678-457X.20316. [Consultado: 21 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://www.scielo.br/j/cta/a/zCpvq6J5SwKDgrJr8krMzBJ/.).

All these functional characteristics of macroalgae and cyanobacteria extracts, especially those of sargassum and Spirulina, demonstrate that they constitute a natural alternative that allows reducing the use of agrochemical products in agricultural production systems. Their application as biostimulants helps to improve the agronomic response of different crops, stimulate the nutritional content of the agricultural product and increase the useful life of post-harvest products (2121. Alcántara Cortes JS, Acero Godoy J, Alcántara Cortés JD, Sánchez Mora RM. Principales reguladores hormonales y sus interacciones en el crecimiento vegetal. Nova. 2019;17(32):109-129. [Consultado: 20 de noviembre de 2023]. Disponible en: https://revistas.unicolmayor.edu.co/index.php/nova/article/view/1036.).

CONCLUSIONS

 
  • Sargassum and Spirulina extracts most commonly used in agriculture are obtained by solvent extraction and maceration.

  • These extracts have a wide variety of compounds, such as amino acids, macronutrients, growth regulators and phenols, which improve crop yield and quality and can protect crops against environmental stress conditions.