Cultivos Tropicales Vol. 46, No. 1, enero-marzo 2025, ISSN: 1819-4087
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Artículo original

Fitonematodos asociados a accesiones seleccionadas de la colección cubana de germoplasma de Musa spp.

 

iDVániert Ventura Chávez1Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales (INIVIT), Apartado 6, Santo Domingo, CP 53000, Villa Clara, Cuba. *✉:vaniertvc1983@gmail.com

iDBelkis Peteira Delgado-Oramas2Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

iDLianet González Díaz1Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales (INIVIT), Apartado 6, Santo Domingo, CP 53000, Villa Clara, Cuba.

iDDaine Hernández-Ochandía2Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

iDIleana Miranda Cabrera2Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

iDRoberto Enrique Regalado2Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

iDMayra G. Rodríguez Hernández2Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.


1Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales (INIVIT), Apartado 6, Santo Domingo, CP 53000, Villa Clara, Cuba.

2Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

 

*Autor para correspondencia: vaniertvc1983@gmail.com

Resumen

Los bancos de recursos fitogenéticos en campo, son colecciones ex situ que contribuyen a preservar germoplasma vegetal. En Cuba, se custodia una colección de Musa spp., género de plantas que son afectadas por plagas de nematodos fitoparásitos. El objetivo de este estudio fue determinar los fitonematodos asociados a 22 accesiones seleccionadas en esa colección. Las accesiones fueron ‘Burro CEMSA’, ‘Manzano Vietnamita’, ‘Pisang Ceilan’, ‘CEMSA ¾’, ‘INIVIT PV-2011’, ‘INIVIT PB-2012’', ‘Yangambí’, ‘Gran Enano’, ‘Gross Michel’, ‘Pisang Jari Buaya’, ‘Calcuta 4’, ‘FHIA-18’, ‘INIVIT PV-0630’, ‘Enano Guantanamero’, ‘Macho ¾’, ‘FHIA-21’, ‘SH 3436-L-9’, ‘FHIA-01’, ‘FHIA 01-V1’, ‘SH 3142’, ‘SH 3362’ y ‘FHIA-17’. Se recolectaron muestras de suelo y raíces de las accesiones y las muestras se trasladaron al Laboratorio de Nematología Agrícola del Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria, donde se procesaron por los métodos de Bandeja de Whitehead y maceración-tamizado. Los nematodos extraídos se mataron y fijaron con TAF. Para la identificación de géneros se utilizaron claves taxonómicas y se cuantificaron las poblaciones. Se determinaron los géneros dominantes mediante los índices ecológicos: frecuencia, densidad y valor de prominencia. Se identificaron 15 géneros de nematodos en muestras de suelo y nueve en raíces. Los géneros Meloidogyne y Helicotylenchus fueron predominantes. Las mayores poblaciones de Meloidogyne se encontraron en raíces de ‘Yangambí’ y ‘FHIA-18’; mientras que, Helicotylenchus se presentó, en mayores poblaciones, en el suelo en las accesiones ‘INIVIT PV-0630’ y ‘CEMSA ¾’.

Palabras clave: 
banco de germoplasma, Helicotylenchus, Meloidogyne, nematodos parásitos de plantas, nematodos agalleros, nematodo de espiral

Recibido: 31/1/2025; Aceptado: 15/3/2025

Conflicto de intereses: Los autores no poseen conflicto de intereses

Contribución de los autores. Vániert Ventura Chávez: Investigación, Curación de datos, Escritura - borrador original. Belkis Peteira Delgado-Oramas: Conceptualización, Administración del proyecto, Supervisión, Redacción: revisión y edición. Lianet González Díaz: Conceptualización, Investigación. Daine Hernández Ochandía: Investigación. Ileana Miranda Cabrera: Análisis formal. Roberto Enrique Regalado: Investigación. Mayra G. Rodríguez Hernández: Conceptualización, Supervisión, Redacción: revisión y edición.

CONTENIDO

Introducción

 

Los bancos de recursos fitogenéticos en campo, son colecciones ex situ, utilizados para preservar el germoplasma de especies vegetales (11. Aribi MM. Plant gene banks: conservation of genetic resources. En: Al-Khayri JM, Jain SM, Penna S. (eds). Sustainable utilization and conservation of plant genetic diversity. Sustainable Development and Biodiversity (SDEB, volume 35). Singapore. Springer. 2024. pp 753-775. https://doi.org/10.1007/978-981-99-5245-8_22 ). El Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales (INIVIT) custodia en Cuba, la colección de germoplasma de Musa spp. y esta institución es una de las ocho organizaciones a nivel mundial que, desde la década pasada (2010-2020), tiene un programa de mejoramiento genético de Musa spp. (22. Vézina A. Importancia del acceso a recursos genéticos de Musa en América Latina y el Caribe. Recursos Naturales y Ambiente. 2009; 53: 72-80. ). La colección se planta cada cinco años, rotando su posición en las áreas del INIVIT, como táctica para disminuir el efecto de plagas y carencias nutricionales (33. Rodríguez MG, Peteira B, Ventura-Chávez V, Simó GJ, Martínez B, Arévalo J. Elementos para fortalecer el manejo de picudo negro y nematodos fitoparásitos del banano y plátano (Musa spp.) en Cuba. Mayabeque, Cuba. Editorial CENSA. 2023. ISBN: 978-959-7125-46-4 (versión digital).).

Los nematodos parásitos de plantas (NPP) o fitoparásitos constituyen plagas importantes de Musa spp., y afectan a las accesiones y cultivares en las colecciones ex situ y en campo, respectivamente (44. Sikora RA, Coyne D, Hallmann J, Timper P. Plant parasitic nematodes in subtropical and tropical agriculture. 3rd edition. Boston, MA, USA. CABI International. 2018. 852 pp. ISBN 9781786391254. ). El estudio de estos organismos resulta esencial para su manejo, en función de disminuir el impacto dañino de estas plagas en el desarrollo y rendimiento de los cultivares.

En los años 80s y 90s del siglo pasado, los NPP constituyeron objeto de un intenso estudio por parte de especialistas cubanos, lo que devino en el diseño e implementación, con resultados favorables, del Manejo Integrado de Nematodos (MIN) en plátanos y bananos (55. Fernández E, Hernández R, López M, Gandarilla H. Nematodos parásitos del banano y plátano y su control. Manejo y lucha biológica. Boletín Técnico (Cuba). 1998; 4(5):1-20.). Sin embargo, cambios en la composición de genotipos en el país, impone nuevos estudios por el posible impacto de estas plagas en el desarrollo de las plantas en campo.

Conocer los NPP asociados a diversas accesiones, protegidas en la Colección Nacional de Musa spp., ofrecerá elementos para valorar, de forma anticipada, lo que les sucederá a estas cuando se establezca la colección en una nueva locación del instituto y poder sugerir tácticas para el manejo adecuado para estas plagas. El objetivo de este estudio fue determinar los fitonematodos asociados a 22 accesiones seleccionadas, existentes en la colección cubana de Musa spp.

Materiales y métodos

 

La visita y toma de muestras en la Colección Nacional de Musa spp., custodiada por INIVIT (22,35 º N; 80,13 º O), ubicado en Santo Domingo, provincia Villa Clara, Cuba, se realizó en febrero del 2018. La colección estaba establecida sobre un suelo pardo mullido carbonatado, según la Clasificación de los Suelos de Cuba (66. Hernández A, Pérez J, Bosch M, Castro D. Nueva versión de clasificación genética de los suelos de Cuba. Mayabeque, Cuba. Ediciones INCA. 2015. ISBN978-959-7023-77-7.). El muestreo inicial para el estudio de las características del suelo y la determinación de las propiedades que caracterizan la fertilidad del horizonte cultivable del suelo se informaron previamente (77. Espinosa-Cuellar A. Factibilidad y beneficios de la inoculación micorrízica arbuscular en la producción de boniato (Ipomoea batatas (L.) Lam.). [Tesis doctoral]. Mayabeque, Cuba. Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas. 2021. 100 pp.) (Tabla 1).

Tabla 1.  Características agroquímicas del suelo Pardo mullido carbonatado sobre el cual se estableció la Colección Nacional de Musa spp., en Cuba entre 2015 y 2020
pH N MO P2O5 K2O Ca2+ Mg2+ Na+ K+
KCl H2O (g kg-1) (mg kg-1) (cmolc kg-1)
6,20 7,00 1,40 17,30 17,50 212,20 27,20 4,10 0,37 0,53

Los datos de las variables meteorológicas, correspondientes al año anterior al muestreo (2017) se tomaron de la Estación Agrometeorológica No. 326, adjunta al Instituto de Meteorología de Cuba y ubicada en el INIVIT (22º 35' N, 80º 18' W; 40 m.s.n.m), municipio Santo Domingo, Villa Clara, Cuba. Los valores de temperatura estuvieron entre un mínimo de 20 0C y un máximo de 30,6 0C, con una media de 24,6 0C, la humedad relativa tuvo una media de 80 % y el valor acumulado de precipitaciones en ese año fue de 1766,6 mm.

La colección mantenida entre 2015 y 2020 poseía 355 accesiones procedentes de Vietnam, Honduras, Filipinas, La India, Guadalupe, Jamaica y Cuba. Las accesiones se encontraban establecidas en parcelas conformadas por seis plantones, a una distancia de 3,6 x 2,50 m, en un área total de 2,12 ha. Las plantas de la colección recibieron las atenciones agrotécnicas indicadas en el Instructivo Técnico del cultivo (88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp.); aunque, con un manejo deficiente de las plantas arvenses.

Para este estudio se seleccionaron 22 accesiones de Musa spp. (Tabla 2), considerando su relevancia para el programa de mejoramiento genético de plátanos y bananos que desarrolla el INIVIT y su importancia en la producción agrícola en el país, cubriendo accesiones cuyo uso primario en la dieta es para obtener frutas (postre) y otras que se consumen cocidas. Para determinar la geolocalización de cada accesión en la colección, se utilizó un dispositivo portátil de posicionamiento global (GPS) Garmin® modelo Inreach Explorer.

En cada plantón, se extrajeron sub-muestras de suelo rizosférico (~ 300 g) y raíces (~ 50 g) en tres puntos equidistantes a unos 20 - 30 cm del pseudotallo de la planta madre (preferentemente “florecida” o con racimo), a una profundidad de hasta 30 cm (99. Coyne DL, Nicol JM, Claudius-Cole B. Practical plant nematology: a field and laboratory guide. 2nd Edition. Cotonou, Benin. SP-IPM Secretariat, International Institute of Tropical Agriculture (IITA). 2014. 88 pp.). Con el suelo y raíces de cada accesión, se formaron muestras separadas (de suelo y raíces), se colocaron en bolsa de polietileno, rotularon y transportaron, en contenedores refrigerados, al Laboratorio de Nematología Agrícola del Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA) (22°59'29.1"N 82°09'12.3"W), ubicado en el municipio de San José de las Lajas, provincia Mayabeque, Cuba. En el laboratorio, las muestras se conservaron a 4°C hasta su procesamiento para la extracción de nematodos. Las muestras de suelo y raíces se procesaron por separado.

Previo a la extracción de los nematodos del suelo, las muestras se homogenizaron, se descartaron fragmentos de rocas u otros elementos y se tamizaron (tamices marca Retsch®, 5 mm). Los nematodos se extrajeron por el método de Bandejas (Placas) de Hemminig y Whitehead, utilizando tres réplicas de 100 g/accesión (99. Coyne DL, Nicol JM, Claudius-Cole B. Practical plant nematology: a field and laboratory guide. 2nd Edition. Cotonou, Benin. SP-IPM Secretariat, International Institute of Tropical Agriculture (IITA). 2014. 88 pp.), colocando las placas a temperatura ambiente. La suspensión de nematodos de cada réplica se recolectó a las 72 horas por separado y se colocaron en viales de 10 mL.

Para extraer los nematodos presentes en las raíces, estas se lavaron previamente con agua corriente, se dejaron secar al aire sobre papel absorbente durante unas 2 horas y se separaron las raíces no funcionales de las funcionales. Las raíces funcionales se fraccionaron en porciones de ~ 1 cm, se homogeneizaron y se obtuvieron tres sub-muestras de 100 g cada una por accesión, que se procesaron por el método de batido + tamizado (con un set de tamices marca Retsch® con aperturas de 300, 125, 63, 45 y 38 µm) (1111. Eisenback JD. Diagnostic characters useful in the identification of the four most common species of root-knot nematodes (Meloidogyne spp.). Sasser JN, Carter CC, Barker KR (Eds). An advanced treatise on Meloidogyne. Vol I. Biology and Control. Raleigh, North Carolina, USA. North Carolina State University Graphics. 1985. pp. 95-112.). El recobrado final de cada muestra se recolectó en el tamiz de 38 µm y se depositó en viales de 10 mL.

A los nematodos extraídos de suelo y raíces, contenidos en los viales, se les dio muerte con calor y se fijaron con TAF (1010. van Bezooijen J. Methods and techniques for nematology. Wageningen, Holland. 2006. 112 pp.). Las suspensiones de nematodos se cuantificaron utilizando un microscopio binocular invertido (Zeiss®), ubicando la suspensión de nematodos en una placa de conteo de PVC con paredes verticales, que posee dos compartimientos de diferente capacidad, los nematodos se contabilizaron en el compartimiento mayor y cuando un ejemplar ofreció dudas, se colectó con un selector o aguja entomológica y se colocó en el compartimiento menor para poder apreciar mejor los detalles de su morfología en microscopio óptico Zeiss®.

Los nematodos se identificaron, hasta nivel de género, a través de la observación de los caracteres morfológicos generales sugeridos en claves taxonómicas (1111. Eisenback JD. Diagnostic characters useful in the identification of the four most common species of root-knot nematodes (Meloidogyne spp.). Sasser JN, Carter CC, Barker KR (Eds). An advanced treatise on Meloidogyne. Vol I. Biology and Control. Raleigh, North Carolina, USA. North Carolina State University Graphics. 1985. pp. 95-112.-1313. Hooper D, Hallmann J, Subbotin SA. Methods for extraction, processing and detection of plant and soil nematodes. Luc M, Sikora RA, Bridge J. (Eds). Plant parasitic nematodes in subtropical and tropical agriculture. 2nd edition. Wallingford, UK. CAB International. 2005. pp. 53-86.) y las poblaciones se expresaron como número de nematodos.100 g-1 de suelo o raíces.

Para analizar los parámetros de la comunidad de nematodos se determinaron los valores de frecuencia absoluta (FA), frecuencia relativa (FR), densidad absoluta (DA), densidad relativa (DR), valor de prominencia absoluta (VPA) y relativa (VPR), en correspondencia con lo señalado por Norton (1414. Norton DC. Ecology of Plant - Parasitic Nematodes. New York, Chichester, Brisbane, Toronto. Wiley & Sons, Incoporated, John. 1978. 268 pp. ISBN 0-471-03188-7.), mediante las siguientes fórmulas:

FA= Número de muestras con presencia del género de nematodo Total de muestras evaluadas   x   100
 
FR = Frecuencia absoluta del género de nematodo Frecuencia absoluta de todos los géneros de nematodos encontrados   x   100
 
DA = Media poblacional de un género de nematodo
 
DR = Densidad absoluta del género de nematodo Densidad absoluta de todos los géneros de nematodos encontrados   x   100
 
VPA = densidad absoluta x frecuencia absoluta
 
VPR = Valor de prominencia absoluta Valor de prominencia de todos los nematodos encontrados   x   100
 

Los datos relacionados con el género, número de individuos (expresados en número de nematodos .100 g-1 de suelo y raíces) y accesiones se introdujeron en hojas de cálculo de Excel para su análisis estadístico. Posteriormente, se procesaron con el programa Infostat versión 2022 sobre Windows 10 (1515. Di Rienzo JA, Casanoves F, Balzarini MG, González L, Tablada M, Robledo CW. InfoStat versión 2022 Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. Disponible en: http://www.infostat.com.ar (Consultado: 28 de abril de 2022).), a través de análisis de componentes principales y discriminante canónico, con el objetivo de determinar la relación existente entre los géneros de fitonematodos y los grupos genómicos representados en las accesiones seleccionadas.

Tabla 2.  Accesiones de Musa spp. custodiadas en la Colección Nacional en Cuba (2015-2020) seleccionadas para estudio de fitonematodos asociados, su localización y comportamiento referido, frente a esos organismos plaga, por diversos autores
No Accesiones Grupo genómico Procedencia Uso primario Localización Comportamiento frente a nematodos Referencias
Altitud (msnm) Norte Oeste
1 ‘Burro CEMSA’ ABB Cuba cocción 47 22.58623 080.22057 RN 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp.
2 ‘Manzano Vietnamita’ AAB Vietnam postre 57 22.58614 080.22065
3 ‘Pisang Ceilan’ AA Filipinas postre 52 22.58567 080.22101
4 ‘CEMSA –’ AAB Cuba cocción 55 22.58649 080.22056 SN 1616. Morales L, González J, Rodríguez S, González L, Ventura JC, Filipia R, et al. Manejo de clones de bananos y plátanos. LL Vázquez (Ed.). Compendio de buenas prácticas agroecológicas en manejo de plagas. Cuba. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). 2014. Pp. 142-144. ISBN 978-959-7210-84-9
5 ‘INIVIT PV-2011’ AAB Cuba cocción 58 22.58721 080.22123
6 ‘'INIVIT PB-2012’ ABB Cuba cocción 57 22.58723 080.22128
7 ‘Yangambí’ AAA Congo postre 57 22.58691 080.22072
8 ‘Gran Enano’ AAA Incierto postre 58 22.58675 080.22094 SN 1717. Fernández E. Inform to “PROMUSA Nematology working group meeting”. INFOMUSA. 2001; 10 (2): 2-5., 1616. Morales L, González J, Rodríguez S, González L, Ventura JC, Filipia R, et al. Manejo de clones de bananos y plátanos. LL Vázquez (Ed.). Compendio de buenas prácticas agroecológicas en manejo de plagas. Cuba. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). 2014. Pp. 142-144. ISBN 978-959-7210-84-9, 1818. Quénéhervé P, Valette C, Topart P, T du Montcel, Salomon F. Nematode resistance in bananas: screening results on some wild and cultivated accessions of Musa spp. Rev. Euphytica. 2009; 165:123-136. https://doi.org/10.1007/s10681-008-9773-7 .
9 ‘Gross Michel’ AAA Jamaica postre 48 22.58722 080.22119 RPP, TR 1818. Quénéhervé P, Valette C, Topart P, T du Montcel, Salomon F. Nematode resistance in bananas: screening results on some wild and cultivated accessions of Musa spp. Rev. Euphytica. 2009; 165:123-136. https://doi.org/10.1007/s10681-008-9773-7 .
10 ‘Pisang Jari Buaya’ AA Malasia postre 54 22.58681 080.22133 RR, RH 1919. Sousa ABP, Rocha A, Oliveira W, Rocha L, Amorim EP. Phytoparasitic nematodes of Musa spp. with emphasis on sources of genetic resistance: A systematic review. Plants. 2024; 13: 1299. https://doi.org/10.3390/plants13101299
11 ‘Calcutta 4’ AA La India silvestre, frutos no comestibles 51 22.58663 080.22145 RPR 1919. Sousa ABP, Rocha A, Oliveira W, Rocha L, Amorim EP. Phytoparasitic nematodes of Musa spp. with emphasis on sources of genetic resistance: A systematic review. Plants. 2024; 13: 1299. https://doi.org/10.3390/plants13101299
12 ‘FHIA-18’ AAAB Honduras postre 54 22.58592 080.22136 RR 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp., 1616. Morales L, González J, Rodríguez S, González L, Ventura JC, Filipia R, et al. Manejo de clones de bananos y plátanos. LL Vázquez (Ed.). Compendio de buenas prácticas agroecológicas en manejo de plagas. Cuba. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). 2014. Pp. 142-144. ISBN 978-959-7210-84-9, 1717. Fernández E. Inform to “PROMUSA Nematology working group meeting”. INFOMUSA. 2001; 10 (2): 2-5.
13 ‘INIVIT PV- 0630’' AAB Cuba cocción 59 22.58603 080.22092 SN 1717. Fernández E. Inform to “PROMUSA Nematology working group meeting”. INFOMUSA. 2001; 10 (2): 2-5.
14 ‘Enano Guantanamero’ AAB Cuba cocción 57 22.58618 080.22092 SN 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp., 1717. Fernández E. Inform to “PROMUSA Nematology working group meeting”. INFOMUSA. 2001; 10 (2): 2-5.
15 ‘Macho ¾’ AAB Cuba cocción 56 22.58661 080.22072 SN 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp., 1717. Fernández E. Inform to “PROMUSA Nematology working group meeting”. INFOMUSA. 2001; 10 (2): 2-5.
16 ‘FHIA-21’ AAAB Honduras cocción 58 22.58634 080.22099 RN, RR 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp., 1717. Fernández E. Inform to “PROMUSA Nematology working group meeting”. INFOMUSA. 2001; 10 (2): 2-5.
17 ‘SH 3436-L-9’ AAAA Cuba postre 57 22.58611 080.22124 RR 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp.
18 ‘FHIA-01’ AAAB Honduras postre y cocción 56 22.58611 080.22128 RN 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp.
19 ‘FHIA 01-V-1’ (selección FHIA-23) AAAA Honduras cocción 56 22.58600 080.22130 RR 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp., 1717. Fernández E. Inform to “PROMUSA Nematology working group meeting”. INFOMUSA. 2001; 10 (2): 2-5.
20 ‘SH 3142’ AA Honduras Postre 56 22.58658 080.22149
21 ‘SH 3362’ AA Honduras Postre 55 22.58654 080.22152
22 ‘FHIA-17’ AAAA Honduras Postre 54 22.58685 080.22568

RN: resistencia a nematodos; SN: susceptible a nematodos; RPP: Resistencia parcial a Pratylenchus; ARR: alta resistencia a Radopholus similis (Cobb) Thorne; RR: resistencia a R. similis, RPR: Resistencia parcial a R. similis, TR: Tolerante a R. similis, RH: Resistente a Helicotylenchus

Resultados y discusión

 

Se encontraron 15 géneros de nematodos pertenecientes a 11 familias de dos órdenes, asociados a las accesiones seleccionadas de Musa spp que se encontraban conservadas en la colección nacional de germoplasma del INIVIT en el periodo 2015-2020. El Orden Rhabditida fue el mejor representado, pues a este pertenecen el 93,3 % de los géneros encontrados. La familia más representada fue Hoplolaimidae con cuatro géneros, seguida de Telotylenchidae y Pratylenchidae con dos géneros cada una. Se informaron en este estudio, por primera vez para Cuba, cuatro géneros de nematodos asociados a la rizosfera de Musa spp. (Tabla 3)

Tabla 3.  Géneros de fitonematodos asociados a accesiones seleccionadas y conservadas en la Colección Nacional de Musa spp., en Cuba (período 2015-2020)
Orden Familia Género Ref.
Rhabditida Chitwood Meloidogynidae Skarbilovich Meloidogyne Goeldi 2020. Fernández M. Lista de nematodos fitoparásitos de Cuba (Segunda contribución; 122 plantas). Academia de Ciencias de Cuba. Serie Agrícola. 1970; No. 16: 29 pp.
Pratylenchidae Thorne Radopholus (Cobb) Thorne
Pratylenchus Filipjev
Hoplolaimidae Filipjev Helicotylenchus Steiner
Rotylenchulus Linford & Olivera
Rotylenchus Filipjev
Hoplolaimus von Daday
Paratylenchidae Thorne Paratylenchus Micoletzki
Tylenchidae Scarbilovich Tylenchus Cobb
Telotylenchidae Siddiqi Tylenchorhynchus Cobb
Telotylenchus Siddiqi*
Belonolaimidae Whitehead Belonolaimus Steiner*
Dolichodoridae Chitwood Dolichodorus Cobb*
Panagrolaimidae Thorne Panagrolaimus Fuch*
Dorylaimida Pearse Longidoridae Thorne Longidorus Micoletzky 2020. Fernández M. Lista de nematodos fitoparásitos de Cuba (Segunda contribución; 122 plantas). Academia de Ciencias de Cuba. Serie Agrícola. 1970; No. 16: 29 pp.

*Nuevos informes para Cuba

Cinco de los géneros de fitonematodos encontrados en este estudio se informaron antes por algunos investigadores (2121. Fernández-Gonzálvez E, Gandarilla Bastarrechea H, González J, Draguiche JM, Pérez A, Casanueva-Medina K, et al. Nematodos de importancia económica en banano, plátano, tubérculos y raíces comestibles en Cuba. Nematropica. 2015; 45 (2): 31. http://journals.flvc.org/nematropica/issue/view/4193 ), quienes identificaron a Radopholus, Pratylenchus, Helicotylenchus, Rotylenchulys y Meloidogyne asociados a Musa spp en Cuba.

El género con mayor importancia relativa en las muestras de suelo, basado en la distribución geográfica (FA y FR), nivel poblacional (DA y DR) y valor de prominencia (susceptibilidad del genotipo al fitonematodo) fue Helicotylenchus. En las raíces, el género Meloidogyne alcanzó mayores valores de FA y FR, seguido de Rotylenchulus, lo que sugiere su amplia distribución en el área estudiada; mientras que, Helicotylenchus tuvo mayores valores de DA, DR, VPA y VPR, seguido por Meloidogyne. (Tabla 4)

Los resultados indican que Helicotylenchus y Meloidogyne, fueron los géneros más distribuidos e importantes en las accesiones seleccionadas, lo que sugiere que serán los de mayor relevancia en las plantaciones de los cultivares, aspecto a corroborarse en estudios posteriores.

Tabla 4.  Índices ecológicos determinados a las comunidades de nematodos asociadas a las accesiones seleccionadas de la colección de germoplasma de Musa spp. en Cuba (2015-2020)
Géneros de nematodos Suelo Raíces
FA FR DA DR VPA VPR FA FR DA DR VPA VPR
Helicotylenchus 98,48 21,96 77,97 72,58 773,77 76,15 63,64 14,95 304,82 56,66 2431,61 53,34
Pratylenchus 56,06 12,50 1,95 1,82 14,63 1,44 69,70 16,37 19,98 3,72 166,84 3,66
Radopholus 74,24 16,55 7,03 6,54 60,58 5,96 93,94 22,06 40,24 7,48 390,04 8,56
Meloidogyne 9,09 2,03 1,29 1,20 3,88 0,38 95,45 22,42 135,83 25,25 1327,10 29,11
Tylenchorhynchus 89,39 19,93 14,95 13,32 141,39 13,92 3,03 0,71 0,06 0,01 0,11 0,00
Tylenchus 37,88 8,45 1,59 1,48 9,79 0,96 10,61 2,49 3,06 0,57 9,97 0,22
Rotylenchus 22,73 5,07 1,33 1,24 6,36 0,63 12,12 2,85 10,27 1,91 35,77 0,78
Paratylenchus 36,36 8,11 0,74 0,69 4,48 0,44 3,03 0,71 0,91 0,17 1,58 0,03
Rotylenchulus 6,06 1,35 0,27 0,25 0,67 0,07 74,24 17,44 22,76 4,23 196,09 4,30
Dolichodorus 1,52 0,34 0,02 0,01 0,02 0,002 - - - - - -
Belonolaimus 6,06 1,35 0,06 0,06 0,15 0,02 - - - - - -
Hoplolaimus 4,55 1,01 0,15 0,14 0,32 0,03 - - - - - -
Longidorus 1,52 0,34 0,02 0,01 0,02 0,002 - - - - - -
Telotylenchus 3,03 0,68 0,03 0,03 0,05 0,005 - - - - - -
Panagrolaimus 1,52 0,34 0,02 0,01 0,02 0,002 - - - - - -

FA: Frecuencia absoluta, FR: Frecuencia relativa, DA: Densidad absoluta, DR: Densidad relativa, VPA: Valor de prominencia absoluta, VPR: Valor de prominencia relativa

La amplia distribución de Meloidogyne (95,45 %) en raíces fue favorecida por el uso de cultivares con resistencia parcial a R. similis (2222. Fernández E, Gandarilla H, Martínez E, Pérez L, Martínez I, Rojas N, et al. Fitonematodos de las musáceas en Cuba. Una visión actualizada. Pino O, Rubio A, Rodríguez Y, Rodríguez MG, Alfonso P, Pererea CL, et al (Eds.). Memorias del Seminario Internacional de Sanidad Agropecuaria (SISA) (audio libro). Mayabeque, Cuba. 2023. Pág. 22-23. ISBN: 978-959-7125-50-1.), lo que pudiera explicar las disminuciones de las poblaciones de esta última especie de nematodo en los suelos cubanos. Al respecto, algunos autores (2121. Fernández-Gonzálvez E, Gandarilla Bastarrechea H, González J, Draguiche JM, Pérez A, Casanueva-Medina K, et al. Nematodos de importancia económica en banano, plátano, tubérculos y raíces comestibles en Cuba. Nematropica. 2015; 45 (2): 31. http://journals.flvc.org/nematropica/issue/view/4193 ) informaron, hace una década, que la introducción de híbridos FHIA produjo cambios importantes en la fauna de nematodos asociados a los cultivos de banano y plátano, debido a la manifestación de resistencia parcial a R. similis, particularmente en los híbridos FHIA y la variedad SH-3436. La entrada a Cuba de enfermedades como el Mal de Panamá (Fusarium oxysporum f. sp. cubense ((E.F. Sm.) W.C. Snyder & H.N. Hansen) y la Sigatoka negra (Mycosphaerella fijiensis Morelet) provocaron variaciones en la estructura varietal de Musa, lo que produjo cambios en la importancia relativa de las especies de fitonematodos asociados a este cultivo (33. Rodríguez MG, Peteira B, Ventura-Chávez V, Simó GJ, Martínez B, Arévalo J. Elementos para fortalecer el manejo de picudo negro y nematodos fitoparásitos del banano y plátano (Musa spp.) en Cuba. Mayabeque, Cuba. Editorial CENSA. 2023. ISBN: 978-959-7125-46-4 (versión digital)., 2121. Fernández-Gonzálvez E, Gandarilla Bastarrechea H, González J, Draguiche JM, Pérez A, Casanueva-Medina K, et al. Nematodos de importancia económica en banano, plátano, tubérculos y raíces comestibles en Cuba. Nematropica. 2015; 45 (2): 31. http://journals.flvc.org/nematropica/issue/view/4193 ).

El género Helicotylenchus alcanzó, en muestras de raíces, los mayores valores de densidad absoluta, relativa, prominencia absoluta y relativa, lo que estuvo relacionado con altas poblaciones en la accesión ‘Manzano Vietnamita’, sugiriendo la posible susceptibilidad del genotipo a este género de nematodos, que posee hábito endoparásito en algunos cultivares de plátanos y bananos (2121. Fernández-Gonzálvez E, Gandarilla Bastarrechea H, González J, Draguiche JM, Pérez A, Casanueva-Medina K, et al. Nematodos de importancia económica en banano, plátano, tubérculos y raíces comestibles en Cuba. Nematropica. 2015; 45 (2): 31. http://journals.flvc.org/nematropica/issue/view/4193 ), aspecto que debe ser objeto de investigaciones futuras. Otro elemento que pudo tener relación con la presencia de altas poblaciones de Helicotylenchus en el suelo y las raíces fue el hecho de que la maleza predominante en la zona ocupada por esta accesión fue Echinochloa colona (L.) Link., notificada también como hospedante de Helicotylenchus en Cuba (2323. Casanueva MK, Fernández GE, Tejeda M, Vidal U, Paredes RE. Malezas hospedantes de fitoparásitos en diferentes zonas productoras de banano y plátano en las provincias de Artemisa y La Habana. Fitosanidad. 2016; 20 (3): 125-129.). Esta especie de maleza estuvo asociada al 100 % de las accesiones evaluadas en la colección del INIVIT (2424. Ventura Chávez V, Peteira Delgado-Oramas B, González Díaz L, Enríquez Regalado R, Miranda Cabrera I, Rodríguez Hernández MG. Malezas asociadas a accesiones seleccionadas de la colección de germoplasma de Musa spp. en Cuba. Rev. Agricultura Tropical. 2024; 10 (1): 40-52. ), aspecto que pudo contribuir al mantenimiento y aumento de las poblaciones de este nematodo. Esa es una de las razones por la que se insiste a los agricultores la necesidad del manejo de malezas hospedantes de plagas en este cultivo.

Los resultados obtenidos en este estudio coinciden con los informados en nuestro continente. Al respecto, se conoció que en zonas de producción de Musa spp., en América Latina, los nematodos con mayor importancia relativa en raíces fueron, en su orden, Meloidogyne, Helicotylenchus, Radopholus, Pratylenchus y Rotylenchulus; mientras que, en suelo rizosférico, fueron Helicotylenchus, Meloidogyne, Rotylenchulus y Radopholus (2525. Riascos-Ortiz D, Mosquera-Espinosa A, Varón de Agudelo F, Muñoz-Florez JE. Importancia relativa de nematodos fitoparásitos asociados a Musa spp. y las interrelaciones entre los géneros de mayor valor de prominencia. Fitopatología Colombiana. 2021; 45(1): 1-9., 2626. Monteiro SDJ, Pereira SJR, Enrique CJ, Marchão LR, Amorim PE, Da Cunha CD. Identification of plant parasitic nematodes in triploid and tetraploid bananas in Brazil. Rev. Caatinga, Mossoró. 2020; 33(4): 865 - 877.). Un estudio desarrollado en Colombia evidenció que, los géneros con mayor importancia relativa en raíces de musáceas, basado en la distribución geográfica (FA), nivel poblacional (DA) y valor de prominencia (susceptibilidad del cultivo al fitonematodo) fueron Meloidogyne y Helicotylenchus y, con importancia intermedia, señalaron a Radopholus, Pratylenchus y Rotylenchulus (2525. Riascos-Ortiz D, Mosquera-Espinosa A, Varón de Agudelo F, Muñoz-Florez JE. Importancia relativa de nematodos fitoparásitos asociados a Musa spp. y las interrelaciones entre los géneros de mayor valor de prominencia. Fitopatología Colombiana. 2021; 45(1): 1-9.).

La presencia de Helicotylenchus multicinctus (Cobb) Golden y de especies del género Meloidogyne junto a R. similis dan como resultado un daño mayor que el provocado por R. similis solo (2727. Caveness FE, Badra T. Control of Helicotylenchus multicinctus and Meloidogyne javanica in established plantain and nematode survival as influenced by rainfall. Nematropica. 1980; 10: 10-14.). De ahí la importancia que se concede a la permanencia de especies de ambos géneros en las plantaciones de Musa spp., junto a R. similis nematodo que, en un tiempo, fue la plaga más importante de este cultivo en Cuba y el mundo.

Conocidas las posibilidades de mejoramiento genético por hibridación de ciertas plantas, desde hace 40 años se realizan estudios en diferentes países con el objetivo inicial de obtener cultivares de plátanos y bananos resistentes y/o tolerantes a plagas agrícolas. Los cruzamientos de Musa acuminata (Colla) con Musa balbisiana (Colla) dieron origen a genotipos con diferentes grupos genómicos (2828. Champions J. El plátano. Técnicas agrícolas y producciones tropicales. La Habana. Instituto Cubano del Libro. 1969. p. 16-32.). En Cuba, a través del programa de mejoramiento genético, se obtuvieron cultivares de diferentes grupos genómicos los que, junto a otros procedentes de la Federación Hondureña de Investigaciones Agropecuarias (FHIA), conforman la estructura varietal en el país. Por esta razón, se cuenta en la actualidad con un mosaico de cultivares en la producción bananera y platanera en el país, resultando de interés determinar la posible relación de géneros de nematodos con los diferentes grupos genómicos.

Los nueve géneros de nematodos presentes en raíces no se asociaron a las 22 accesiones seleccionadas. En los genotipos representados por el grupo genómico ABB, se identificaron nueve géneros de fitonematodos, seguido de los grupos AAB (ocho) y AAA (seis), con diferencias en relación con los grupos AA, AAAA y AAAB en cada uno de los cuales se identificaron cinco géneros. Las más altas poblaciones de Meloidogyne y Helicotylenchus se registraron en las accesiones pertenecientes a los grupos AAA y AAB (Figura 1).

Figura 1.  Población de nematodos fitoparásitos estimada en 100 g de raíces y su relación con los grupos genómicos contenidos en la colección de germoplasma de Musa spp en Cuba (2015-2020)

En estos grupos genómicos, están representados los cultivares de mayor importancia para la agricultura en Cuba (88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp.) y son los más afectados por nematodos fitoparásitos. Este tipo de información debe ser socializada con los agricultores, investigadores y otros actores sociales vinculados a los cultivos de plátanos y bananos, así como al personal encargado de la custodia de la colección de germoplasma del INIVIT.

Los genotipos conformados por los grupos genómicos AAA y AAAB fueron de mayor preferencia para los nematodos del género Meloidogyne; mientras que, las accesiones cuyo grupo genómico es AAB fueron preferidas por Helicotylenchus. Los restantes grupos genómicos (AA, ABB y AAAA) no reflejaron relaciones con algún género en específico, aunque si fueron parasitados, en menor medida, por los diferentes géneros encontrados en raíces (Figura 2).

Figura 2.  Géneros de nematodos y población estimada en 100 g de raíces y su relación con los grupos genómicos contenidos en la colección de germoplasma de Musa spp. en Cuba (2015-2020)

En este estudio, las poblaciones más bajas de R. similis se presentaron en los genotipos ‘FHIA-21’ (AAAB) y ‘FHIA-01-V1’ (‘FHIA-23’) (AAAA), lo que coincide con lo señalado por Sousa et al. (1919. Sousa ABP, Rocha A, Oliveira W, Rocha L, Amorim EP. Phytoparasitic nematodes of Musa spp. with emphasis on sources of genetic resistance: A systematic review. Plants. 2024; 13: 1299. https://doi.org/10.3390/plants13101299 ) acerca de la resistencia de ambos genotipos a este nematodo. La preferencia de los nematodos por cultivares de un grupo genómico determinado está, evidentemente, relacionado con las características del cultivar más allá de su grupo. Así, por ejemplo, con relación a los nematodos agalleros, se informó que, en zonas de la India, Meloidogyne spp., tuvo una amplia distribución en el cultivar ‘‘Nendran’ perteneciente al grupo AAB (2929. Ashfak O, Usman A, Rasmi A. Plant parasitic nematodes associated with banana (Musa spp. var. ‘Nendran’ AAB) - a diversity analysis at banana fields in Ottappalam Taluk of Kerala, India. Thai Jour. Agricultural Sci. 2021; 54(3): 148-162.); mientras que, en plantaciones de cv. ‘Valery’ (AAA), en la provincia Los Ríos (Ecuador), fue de mayor preferencia para Helicotylenchus y Radopholus (3030. Guevara Santana FJ, Miranda Cabrera I, Ceiro Catasú WG, Hidalgo Díaz L, Arévalo Ortega J. Géneros de nematodos parásitos de raíces de banano (Musa paradisiaca L.) en la provincia Los Ríos, Ecuador. Rev. Proteccion Veg. 2024; 39: 1-9. https://cu-id.com/2247/v39e16.).

En el futuro se deben realizar nuevas investigaciones, encaminadas a determinar la resistencia/susceptibilidad de los cultivares más utilizados en la agricultura y de las accesiones importantes para el programa de mejoramiento genético de Musa spp. en Cuba, frente a poblaciones de Meloidogyne (como parásito obligado de raíces) y de Helicotylenchus (informado también como endoparásito de raíces).

De las fuentes de resistencia conocidas, el genoma diploide AA apareció, predominantemente, seguido por los triploides AAA y AAB, y se utilizaron diversos cultivares para confirmar la resistencia a diferentes especies de nematodos. Los genotipos resistentes fueron el 41 % diploides AA, 23 % triploides AAA, 15 % tetraploides AABB, 14 % triploides AAB, 5 % fueron AAAB y 3 % diploides AB (1818. Quénéhervé P, Valette C, Topart P, T du Montcel, Salomon F. Nematode resistance in bananas: screening results on some wild and cultivated accessions of Musa spp. Rev. Euphytica. 2009; 165:123-136. https://doi.org/10.1007/s10681-008-9773-7 .).

Los resultados de este estudio coinciden con lo observado en condiciones de campo en el país (3131. Pérez-Vicente L, Fernández-Gonzálvez E, Javer-Higgison E. Diseases of banana and plantain in Cuba and Caribbean basin: impact, epidemiology and management. Uma S, Mayil Vaganan M, Agrawal A. (Eds). Bananas and plantains: leading-edge research and development. Vol. 1: Diversity, improvement and protection. Tiruchirappalli, India. ICAR-National Research Centre for Banana. 2020. Pp 537-570., 3232. Almarales Antúnez M, Jiménez Carbonell R, Gandarilla Basterrechea H, Castellanos González L. Nematodos en la provincia Cienfuegos, hospedantes y distribución. Nematropica. 2015; 45(2): 46 -47. http://journals.flvc.org/nematropica/issue/view/4193 ), donde Helicotylenchus y Meloidogyne son los géneros más importantes asociados a la mayor parte de los cultivares representantes de diversos grupos genómicos de Musa spp., ratificando la importancia de acometer estudios donde se relacionen las densidades poblacionales de estos nematodos y las posibles pérdidas que provocan en condiciones de campo.

El estudio de los fitonematodos asociados a accesiones de importancia para el programa de mejoramiento o de uso comercial, ofrecerá elementos a los especialistas para evaluar/establecer medidas de MIN que contribuyan a la disminución de las poblaciones y el impacto de estas plagas una vez que se establezca la colección en nuevas áreas del INIVIT.

Conclusiones

 
  • Se identificaron nueve géneros de nematodos en las raíces de las accesiones de Musa spp. y Meloidogyne fue dominante y ampliamente distribuido en las accesiones evaluadas, ratificando la importancia de este género como plaga de los plátanos y bananos en Cuba, aspecto a tener en cuenta por los agricultores.

  • Los genotipos con grupos genómicos AAA y AAAB mostraron una mayor asociación con Meloidogyne, lo que sugiere una posible susceptibilidad de estos genotipos a especies de este género de nematodos, corroborando la importancia de acometer estudios donde se relacionen las densidades poblacionales de nematodos y las posibles pérdidas, ofreciendo elementos adicionales para el MIN en el país.

Agradecimientos

 

El colectivo de autores quisiera agradecer al proyecto internacional “Microbial Uptakes for Sustainable management of major banana pests and diseases (MUSA)” H2020-SFS-2016-2017, Número de propuesta 727624 (2017-2021), que con su financiamiento posibilitó la ejecución de los experimentos descritos en este documento. En el INIVIT al Dr. Sergio Rodríguez (EPD), por su apoyo incondicional desde el inicio de los trabajos, a José de la C. Ventura Martín, Alfredo Morales Rodríguez, Milagros Basail Pérez, Agustín Adel Vázquez Camejo y Dionelkis Hernández Hernández, así como en el CENSA a Giselle Calabuche Gómez, Dairys García Perera, Lidia López Perdomo y Fraimaris de Moya Abich, por toda la ayuda prestada durante el procesamiento de muestras en el laboratorio. Los autores agradecen a los revisores del manuscrito por sus valiosas sugerencias, las que contribuyeron al mejoramiento del artículo.

Bibliografía

 

1. Aribi MM. Plant gene banks: conservation of genetic resources. En: Al-Khayri JM, Jain SM, Penna S. (eds). Sustainable utilization and conservation of plant genetic diversity. Sustainable Development and Biodiversity (SDEB, volume 35). Singapore. Springer. 2024. pp 753-775. https://doi.org/10.1007/978-981-99-5245-8_22

2. Vézina A. Importancia del acceso a recursos genéticos de Musa en América Latina y el Caribe. Recursos Naturales y Ambiente. 2009; 53: 72-80.

3. Rodríguez MG, Peteira B, Ventura-Chávez V, Simó GJ, Martínez B, Arévalo J. Elementos para fortalecer el manejo de picudo negro y nematodos fitoparásitos del banano y plátano (Musa spp.) en Cuba. Mayabeque, Cuba. Editorial CENSA. 2023. ISBN: 978-959-7125-46-4 (versión digital).

4. Sikora RA, Coyne D, Hallmann J, Timper P. Plant parasitic nematodes in subtropical and tropical agriculture. 3rd edition. Boston, MA, USA. CABI International. 2018. 852 pp. ISBN 9781786391254.

5. Fernández E, Hernández R, López M, Gandarilla H. Nematodos parásitos del banano y plátano y su control. Manejo y lucha biológica. Boletín Técnico (Cuba). 1998; 4(5):1-20.

6. Hernández A, Pérez J, Bosch M, Castro D. Nueva versión de clasificación genética de los suelos de Cuba. Mayabeque, Cuba. Ediciones INCA. 2015. ISBN978-959-7023-77-7.

7. Espinosa-Cuellar A. Factibilidad y beneficios de la inoculación micorrízica arbuscular en la producción de boniato (Ipomoea batatas (L.) Lam.). [Tesis doctoral]. Mayabeque, Cuba. Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas. 2021. 100 pp.

8. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp.

9. Coyne DL, Nicol JM, Claudius-Cole B. Practical plant nematology: a field and laboratory guide. 2nd Edition. Cotonou, Benin. SP-IPM Secretariat, International Institute of Tropical Agriculture (IITA). 2014. 88 pp.

10. van Bezooijen J. Methods and techniques for nematology. Wageningen, Holland. 2006. 112 pp.

11. Eisenback JD. Diagnostic characters useful in the identification of the four most common species of root-knot nematodes (Meloidogyne spp.). Sasser JN, Carter CC, Barker KR (Eds). An advanced treatise on Meloidogyne. Vol I. Biology and Control. Raleigh, North Carolina, USA. North Carolina State University Graphics. 1985. pp. 95-112.

12. Mai WF, Lyon HH. Pictorial key to genera of plant parasitic nematodes. Fourth Edition Revised. Ithaca. Comstock Publ. 1975. 219 pp.

13. Hooper D, Hallmann J, Subbotin SA. Methods for extraction, processing and detection of plant and soil nematodes. Luc M, Sikora RA, Bridge J. (Eds). Plant parasitic nematodes in subtropical and tropical agriculture. 2nd edition. Wallingford, UK. CAB International. 2005. pp. 53-86.

14. Norton DC. Ecology of Plant - Parasitic Nematodes. New York, Chichester, Brisbane, Toronto. Wiley & Sons, Incoporated, John. 1978. 268 pp. ISBN 0-471-03188-7.

15. Di Rienzo JA, Casanoves F, Balzarini MG, González L, Tablada M, Robledo CW. InfoStat versión 2022 Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. Disponible en: http://www.infostat.com.ar (Consultado: 28 de abril de 2022).

16. Morales L, González J, Rodríguez S, González L, Ventura JC, Filipia R, et al. Manejo de clones de bananos y plátanos. LL Vázquez (Ed.). Compendio de buenas prácticas agroecológicas en manejo de plagas. Cuba. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). 2014. Pp. 142-144. ISBN 978-959-7210-84-9

17. Fernández E. Inform to “PROMUSA Nematology working group meeting”. INFOMUSA. 2001; 10 (2): 2-5.

18. Quénéhervé P, Valette C, Topart P, T du Montcel, Salomon F. Nematode resistance in bananas: screening results on some wild and cultivated accessions of Musa spp. Rev. Euphytica. 2009; 165:123-136. https://doi.org/10.1007/s10681-008-9773-7 .

19. Sousa ABP, Rocha A, Oliveira W, Rocha L, Amorim EP. Phytoparasitic nematodes of Musa spp. with emphasis on sources of genetic resistance: A systematic review. Plants. 2024; 13: 1299. https://doi.org/10.3390/plants13101299

20. Fernández M. Lista de nematodos fitoparásitos de Cuba (Segunda contribución; 122 plantas). Academia de Ciencias de Cuba. Serie Agrícola. 1970; No. 16: 29 pp.

21. Fernández-Gonzálvez E, Gandarilla Bastarrechea H, González J, Draguiche JM, Pérez A, Casanueva-Medina K, et al. Nematodos de importancia económica en banano, plátano, tubérculos y raíces comestibles en Cuba. Nematropica. 2015; 45 (2): 31. http://journals.flvc.org/nematropica/issue/view/4193

22. Fernández E, Gandarilla H, Martínez E, Pérez L, Martínez I, Rojas N, et al. Fitonematodos de las musáceas en Cuba. Una visión actualizada. Pino O, Rubio A, Rodríguez Y, Rodríguez MG, Alfonso P, Pererea CL, et al (Eds.). Memorias del Seminario Internacional de Sanidad Agropecuaria (SISA) (audio libro). Mayabeque, Cuba. 2023. Pág. 22-23. ISBN: 978-959-7125-50-1.

23. Casanueva MK, Fernández GE, Tejeda M, Vidal U, Paredes RE. Malezas hospedantes de fitoparásitos en diferentes zonas productoras de banano y plátano en las provincias de Artemisa y La Habana. Fitosanidad. 2016; 20 (3): 125-129.

24. Ventura Chávez V, Peteira Delgado-Oramas B, González Díaz L, Enríquez Regalado R, Miranda Cabrera I, Rodríguez Hernández MG. Malezas asociadas a accesiones seleccionadas de la colección de germoplasma de Musa spp. en Cuba. Rev. Agricultura Tropical. 2024; 10 (1): 40-52.

25. Riascos-Ortiz D, Mosquera-Espinosa A, Varón de Agudelo F, Muñoz-Florez JE. Importancia relativa de nematodos fitoparásitos asociados a Musa spp. y las interrelaciones entre los géneros de mayor valor de prominencia. Fitopatología Colombiana. 2021; 45(1): 1-9.

26. Monteiro SDJ, Pereira SJR, Enrique CJ, Marchão LR, Amorim PE, Da Cunha CD. Identification of plant parasitic nematodes in triploid and tetraploid bananas in Brazil. Rev. Caatinga, Mossoró. 2020; 33(4): 865 - 877.

27. Caveness FE, Badra T. Control of Helicotylenchus multicinctus and Meloidogyne javanica in established plantain and nematode survival as influenced by rainfall. Nematropica. 1980; 10: 10-14.

28. Champions J. El plátano. Técnicas agrícolas y producciones tropicales. La Habana. Instituto Cubano del Libro. 1969. p. 16-32.

29. Ashfak O, Usman A, Rasmi A. Plant parasitic nematodes associated with banana (Musa spp. var. ‘Nendran’ AAB) - a diversity analysis at banana fields in Ottappalam Taluk of Kerala, India. Thai Jour. Agricultural Sci. 2021; 54(3): 148-162.

30. Guevara Santana FJ, Miranda Cabrera I, Ceiro Catasú WG, Hidalgo Díaz L, Arévalo Ortega J. Géneros de nematodos parásitos de raíces de banano (Musa paradisiaca L.) en la provincia Los Ríos, Ecuador. Rev. Proteccion Veg. 2024; 39: 1-9. https://cu-id.com/2247/v39e16.

31. Pérez-Vicente L, Fernández-Gonzálvez E, Javer-Higgison E. Diseases of banana and plantain in Cuba and Caribbean basin: impact, epidemiology and management. Uma S, Mayil Vaganan M, Agrawal A. (Eds). Bananas and plantains: leading-edge research and development. Vol. 1: Diversity, improvement and protection. Tiruchirappalli, India. ICAR-National Research Centre for Banana. 2020. Pp 537-570.

32. Almarales Antúnez M, Jiménez Carbonell R, Gandarilla Basterrechea H, Castellanos González L. Nematodos en la provincia Cienfuegos, hospedantes y distribución. Nematropica. 2015; 45(2): 46 -47. http://journals.flvc.org/nematropica/issue/view/4193

Cultivos Tropicales Vol. 46, No. 1, enero-marzo 2025, ISSN: 1819-4087
 
Artículo original

Plant parasitic nematodes associated to selected accessions in Musa spp. Cuban germplasm collection

 

iDVániert Ventura Chávez1Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales (INIVIT), Apartado 6, Santo Domingo, CP 53000, Villa Clara, Cuba. *✉:vaniertvc1983@gmail.com

iDBelkis Peteira Delgado-Oramas2Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

iDLianet González Díaz1Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales (INIVIT), Apartado 6, Santo Domingo, CP 53000, Villa Clara, Cuba.

iDDaine Hernández-Ochandía2Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

iDIleana Miranda Cabrera2Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

iDRoberto Enrique Regalado2Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

iDMayra G. Rodríguez Hernández2Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.


1Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales (INIVIT), Apartado 6, Santo Domingo, CP 53000, Villa Clara, Cuba.

2Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

 

*Autor para correspondencia: vaniertvc1983@gmail.com

Abstract

The field plant genetic resource banks are ex situ collections that contribute to the preservation of plant germplasm. In Cuba, a collection of Musa spp., a genus of plants that are affected by pests of phytoparasitic nematodes, is kept. The objective of the research was to determine the plant parasitic nematodes and the dominant generas associated with 22 selected accessions at the germplasm collection of Musa spp. in Cuba, kept at the Tropical Root and Tubers Research Institute (INIVIT, according its acronyms in Spanish). The accessions were ‘Burro CEMSA’, ‘Manzano Vietnamita’, ‘Pisang Ceilan’, ‘CEMSA ¾’, ‘INIVIT PV-2011’, ‘INIVIT PB-2012’', ‘Yangambí’, ‘Gran Enano’, ‘Gross Michel’, ‘Pisang Jari Buaya’, ‘Calcuta 4’, ‘FHIA-18’, ‘INIVIT PV-0630’, ‘Enano Guantanamero’, ‘Macho –’, ‘FHIA-21’, ‘SH 3436-L-9’, ‘FHIA-01’, ‘FHIA 01-V1’, ‘SH 3142’, ‘SH 3362’ and ‘FHIA-17’. Sampling was carried out and soil and roots were collected from accession and were transferred to Agricultural Nematology Laboratory at National Center for Plant and Animal Health (CENSA, according its acronyms in Spanish), where processed by Whitehead Tray and maceration-sifting methods. Extracted nematodes were killed and fixed with TAF. The identification of genera was made using taxonomic keys and populations by genus were quantified. The dominant genera were determined using the ecological indexes: frequency, density and prominence value. Fifteen genera of nematodes were identified in soil samples and nine in roots. The genera Meloidogyne and Helicotylenchus were predominant. The largest populations of Meloidogyne in roots were found in 'Yangambí' and 'FHIA-18'; while Helicotylenchus was present in higher populations in the accessions ‘INIVIT PV-0630’ and 'CEMSA 3/4'.

Key words: 
Germplasm bank, Helicotylenchus, Meloidogyne, plant parasitic nematodes, root knot nematode, spiral nematode

Introduction

 

The banks of phytogenetic resources in the field are ex situ collections used to preserve the germplasm of plant species (11. Aribi MM. Plant gene banks: conservation of genetic resources. En: Al-Khayri JM, Jain SM, Penna S. (eds). Sustainable utilization and conservation of plant genetic diversity. Sustainable Development and Biodiversity (SDEB, volume 35). Singapore. Springer. 2024. pp 753-775. https://doi.org/10.1007/978-981-99-5245-8_22 ). The Tropical Root and Tuber Research Institute (INIVIT) is the custodian of the germplasm collection of Musa spp. in Cuba, and this institution is one of the eight organizations worldwide that, since the last decade (2010-2020), has a genetic breeding program for Musa spp. (22. Vézina A. Importancia del acceso a recursos genéticos de Musa en América Latina y el Caribe. Recursos Naturales y Ambiente. 2009; 53: 72-80. ). The collection is planted every five years, rotating its position in INIVIT areas, as a tactic to diminish the effect of pests and nutritional deficiencies (33. Rodríguez MG, Peteira B, Ventura-Chávez V, Simó GJ, Martínez B, Arévalo J. Elementos para fortalecer el manejo de picudo negro y nematodos fitoparásitos del banano y plátano (Musa spp.) en Cuba. Mayabeque, Cuba. Editorial CENSA. 2023. ISBN: 978-959-7125-46-4 (versión digital).).

Plant parasitic nematodes (PPN) or phytoparasites are important pests of Musa spp. and affect accessions and cultivars in the ex situ and field collections, respectively (44. Sikora RA, Coyne D, Hallmann J, Timper P. Plant parasitic nematodes in subtropical and tropical agriculture. 3rd edition. Boston, MA, USA. CABI International. 2018. 852 pp. ISBN 9781786391254. ). The study of these organisms is essential for their management, in order to reduce the harmful impact of these pests on the development and yield of cultivars.

In the 80s and 90s of the last century, PPN were the object of intense study by Cuban specialists, which led to the design and implementation, with favorable results, of the Integrated Management of Nematodes (IMN) in bananas and plantains (55. Fernández E, Hernández R, López M, Gandarilla H. Nematodos parásitos del banano y plátano y su control. Manejo y lucha biológica. Boletín Técnico (Cuba). 1998; 4(5):1-20.). However, changes in the composition of genotypes in the country require new studies due to the possible impact of these pests on plant development in the field.

Knowing the PPN associated with various accessions protected in the National Collection of Musa spp. will offer elements to evaluate, in advance, that will happen to these accessions when the collection is established in a new location of the institute and to suggest tactics for the adequate management of these pests. The objective of this study was to determine the phytonematodes associated with 22 selected accessions, existing in the Cuban collection of Musa spp.

Materials and methods

 

Visit and sampling at the National Collection of Musa spp. guarded by INIVIT (22.35º N; 80.13º W), located in Santo Domingo, Villa Clara province, Cuba, took place in February 2018. The collection was established on a carbonated fluffy brown soil, according to the Cuban Soil Classification (66. Hernández A, Pérez J, Bosch M, Castro D. Nueva versión de clasificación genética de los suelos de Cuba. Mayabeque, Cuba. Ediciones INCA. 2015. ISBN978-959-7023-77-7.). The initial sampling for the study of soil characteristics and the determination of the properties that characterize the fertility of the arable horizon of the soil were previously reported by other authors (77. Espinosa-Cuellar A. Factibilidad y beneficios de la inoculación micorrízica arbuscular en la producción de boniato (Ipomoea batatas (L.) Lam.). [Tesis doctoral]. Mayabeque, Cuba. Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas. 2021. 100 pp.) (Table 1).

Table 1.  Characteristics of the carbonate brownish-mellow soil on which the National Collection of Musa spp. was established in Cuba between 2015 and 2020
pH N MO P2O5 K2O Ca2+ Mg2+ Na+ K+
KCl H2O (g kg-1) (mg kg-1) (cmolc kg-1)
6.20 7.00 1.40 17.30 17.50 212.20 27.20 4.10 0.37 0.53

The data of meteorological variables, corresponding to the year before sampling (2017) were taken from the Agrometeorological Station No. 326, attached to the Institute of Meteorology of Cuba and located at INIVIT (22º 35' N, 80º 18' W; 40 m.a.s.l.), Santo Domingo municipality, Villa Clara, Cuba. The temperature values were between a minimum of 20 ºC and a maximum of 30.6 ºC, with a mean of 24.6 ºC, the relative humidity had a mean of 80 % and the accumulated value of precipitation in that year was 1766.6 mm.

The collection maintained between 2015 and 2020 had 355 accessions from Vietnam, Honduras, Philippines, India, Guadeloupe, Jamaica and Cuba. The accessions were established in plots consisting of six seedlings, at a distance of 3.6 x 2.50 m, in a total area of 2.12 ha. The plants in the collection received the agro-technical care indicated in the Technical Instructions of the crop (88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp.); although, with a deficient management of the weeds.

For this study, 22 accessions of Musa spp. were selected (Table 2), considering their relevance for the genetic improvement program of plantains and bananas developed by INIVIT and their importance in agricultural production in the country, covering accessions whose primary use in the diet is to obtain fruits (dessert) and others that are consumed cooked. To determine the geolocation of each accession in the collection, a portable global positioning device (GPS) Garmin® model Inreach Explorer was used.

From each plant, sub-samples of rhizospheric soil (~ 300 g) and roots (~ 50 g) were extracted at three equidistant points about 20 - 30 cm from the pseudostem of the mother plant (preferably “flowering” or with bunch), at a depth of up to 30 cm (99. Coyne DL, Nicol JM, Claudius-Cole B. Practical plant nematology: a field and laboratory guide. 2nd Edition. Cotonou, Benin. SP-IPM Secretariat, International Institute of Tropical Agriculture (IITA). 2014. 88 pp.). With the soil and roots of each accession, separate samples (of soil and roots) were formed, placed in polyethylene bags, labeled and transported, in refrigerated containers, to the Laboratory of Agricultural Nematology of the National Center for Plant anad Animal Health (CENSA) (22°59'29.1 “N 82°09'12.3 ”W), located in San José de las Lajas municipality, Mayabeque province, Cuba. In the laboratory, samples were kept at 4 °C until processing for nematode extraction. Soil and root samples were processed separately.

Prior to the extraction of nematodes from the soil, the samples were homogenized, fragments of rocks or other elements were discarded and sieved (Retsch® brand sieves, 5 mm). The nematodes were extracted by the Hemminig and Whitehead tray (plate) method, using three replicates of 100 g/accession (99. Coyne DL, Nicol JM, Claudius-Cole B. Practical plant nematology: a field and laboratory guide. 2nd Edition. Cotonou, Benin. SP-IPM Secretariat, International Institute of Tropical Agriculture (IITA). 2014. 88 pp.), placing the plates at room temperature. The nematode suspension from each replicate was collected at 72 hours separately and placed in 10 mL vials.

To extract the nematodes present in the roots, these were previously washed with tap water, allowed to air dry on absorbent paper for about 2 hours and the non-functional roots were separated from the functional ones. Functional roots were fractionated into ~ 1 cm portions, homogenized and three sub-samples of 100 g each per accession were obtained and processed by the beating + sieving method (with a set of Retsch® brand sieves with apertures of 300, 125, 63, 45 and 38 µm) (1111. Eisenback JD. Diagnostic characters useful in the identification of the four most common species of root-knot nematodes (Meloidogyne spp.). Sasser JN, Carter CC, Barker KR (Eds). An advanced treatise on Meloidogyne. Vol I. Biology and Control. Raleigh, North Carolina, USA. North Carolina State University Graphics. 1985. pp. 95-112.). The final recovery of each sample was collected on the 38 µm sieve and deposited in 10 mL vials.

Nematodes extracted from soil and roots, contained in the vials, were heat killed and fixed with TAF (1010. van Bezooijen J. Methods and techniques for nematology. Wageningen, Holland. 2006. 112 pp.). Nematode suspensions were quantified using an inverted binocular microscope (Zeiss®), placing the nematode suspension in a PVC counting plate with vertical walls, which has two compartments of different capacity, the nematodes were counted in the larger compartment and when a specimen offered doubts, it was collected with a selector or entomological needle and placed in the smaller compartment to better appreciate the details of its morphology in a Zeiss® optical microscope.

The nematodes were identified, down to genus level, through the observation of the general morphological characters suggested in taxonomic keys (1111. Eisenback JD. Diagnostic characters useful in the identification of the four most common species of root-knot nematodes (Meloidogyne spp.). Sasser JN, Carter CC, Barker KR (Eds). An advanced treatise on Meloidogyne. Vol I. Biology and Control. Raleigh, North Carolina, USA. North Carolina State University Graphics. 1985. pp. 95-112.-1313. Hooper D, Hallmann J, Subbotin SA. Methods for extraction, processing and detection of plant and soil nematodes. Luc M, Sikora RA, Bridge J. (Eds). Plant parasitic nematodes in subtropical and tropical agriculture. 2nd edition. Wallingford, UK. CAB International. 2005. pp. 53-86.) and the populations were expressed as number of nematodes in 100 g of soil or roots.

To analyze the parameters of the nematode community, the values of absolute frequency (AF), relative frequency (RF), absolute density (AD), relative density (RD), absolute prominence value (APV) and relative prominence value (RPV) were determined (1414. Norton DC. Ecology of Plant - Parasitic Nematodes. New York, Chichester, Brisbane, Toronto. Wiley & Sons, Incoporated, John. 1978. 268 pp. ISBN 0-471-03188-7.), using the following formulas:

AF= Number of samples with presence of the nematode genus Total samples evaluated   x   100
 
RF = Absolute frequency of nematode genus Absolute frequency of all nematode genera found   x   100
 
AD = Mean population of a nematode genus
 
RD = Absolute density of nematode genus Absolute density of all nematode genera found   x   100
 
APV = absolute density x absolute frequency
 
RPV = Absolute prominence value Prominence value of all nematodes found   x   100
 

Data related to genus, number of individuals (expressed in number of nematodes 100 g-1 of soil and roots) and accessions were entered into Excel spreadsheets for statistical analysis. Subsequently, they were processed with the program Infostat version 2022 on Windows 10 (1515. Di Rienzo JA, Casanoves F, Balzarini MG, González L, Tablada M, Robledo CW. InfoStat versión 2022 Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. Disponible en: http://www.infostat.com.ar (Consultado: 28 de abril de 2022).), through principal component and canonical discriminant analysis, with the objective of determining the relationship between the phytonematode genera and the genomic groups represented in the selected accessions.

Table 2.  Selected accessions in Musa spp. National Collection (2015-2020) in Cuba, for study of associated nematodes, their location and referred behavior against these pest organisms
No Accessions Genomic group Provenance Primary use Location Performance against nematodes References
Altitude (m a.s.l) North West
1 ‘Burro CEMSA’ ABB Cuba cooking 47 22.58623 080.22057 RN 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp.
2 ‘Manzano Vietnamita’ AAB Vietnam dessert 57 22.58614 080.22065
3 ‘Pisang Ceilan’ AA Philippines dessert 52 22.58567 080.22101
4 ‘CEMSA ¾’ AAB Cuba cooking 55 22.58649 080.22056 SN 1616. Morales L, González J, Rodríguez S, González L, Ventura JC, Filipia R, et al. Manejo de clones de bananos y plátanos. LL Vázquez (Ed.). Compendio de buenas prácticas agroecológicas en manejo de plagas. Cuba. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). 2014. Pp. 142-144. ISBN 978-959-7210-84-9
5 ‘INIVIT PV-2011’ AAB Cuba cooking 58 22.58721 080.22123
6 ‘'INIVIT PB-2012’ ABB Cuba cooking 57 22.58723 080.22128
7 ‘Yangambí’ AAA Congo dessert 57 22.58691 080.22072
8 ‘Gran Enano’ AAA Uncertain dessert 58 22.58675 080.22094 SN 1717. Fernández E. Inform to “PROMUSA Nematology working group meeting”. INFOMUSA. 2001; 10 (2): 2-5., 1616. Morales L, González J, Rodríguez S, González L, Ventura JC, Filipia R, et al. Manejo de clones de bananos y plátanos. LL Vázquez (Ed.). Compendio de buenas prácticas agroecológicas en manejo de plagas. Cuba. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). 2014. Pp. 142-144. ISBN 978-959-7210-84-9, 1818. Quénéhervé P, Valette C, Topart P, T du Montcel, Salomon F. Nematode resistance in bananas: screening results on some wild and cultivated accessions of Musa spp. Rev. Euphytica. 2009; 165:123-136. https://doi.org/10.1007/s10681-008-9773-7 .
9 ‘Gross Michel’ AAA Jamaica dessert 48 22.58722 080.22119 RPP, TR 1818. Quénéhervé P, Valette C, Topart P, T du Montcel, Salomon F. Nematode resistance in bananas: screening results on some wild and cultivated accessions of Musa spp. Rev. Euphytica. 2009; 165:123-136. https://doi.org/10.1007/s10681-008-9773-7 .
10 ‘Pisang Jari Buaya’ AA Malasya dessert 54 22.58681 080.22133 RR, RH 1919. Sousa ABP, Rocha A, Oliveira W, Rocha L, Amorim EP. Phytoparasitic nematodes of Musa spp. with emphasis on sources of genetic resistance: A systematic review. Plants. 2024; 13: 1299. https://doi.org/10.3390/plants13101299
11 ‘Calcutta 4’ AA India wild, inedible fruits 51 22.58663 080.22145 RPR 1919. Sousa ABP, Rocha A, Oliveira W, Rocha L, Amorim EP. Phytoparasitic nematodes of Musa spp. with emphasis on sources of genetic resistance: A systematic review. Plants. 2024; 13: 1299. https://doi.org/10.3390/plants13101299
12 ‘FHIA-18’ AAAB Honduras dessert 54 22.58592 080.22136 RR 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp., 1616. Morales L, González J, Rodríguez S, González L, Ventura JC, Filipia R, et al. Manejo de clones de bananos y plátanos. LL Vázquez (Ed.). Compendio de buenas prácticas agroecológicas en manejo de plagas. Cuba. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). 2014. Pp. 142-144. ISBN 978-959-7210-84-9, 1717. Fernández E. Inform to “PROMUSA Nematology working group meeting”. INFOMUSA. 2001; 10 (2): 2-5.
13 ‘INIVIT PV- 0630’' AAB Cuba cooking 59 22.58603 080.22092 SN 1717. Fernández E. Inform to “PROMUSA Nematology working group meeting”. INFOMUSA. 2001; 10 (2): 2-5.
14 ‘Enano Guantanamero’ AAB Cuba cooking 57 22.58618 080.22092 SN 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp., 1717. Fernández E. Inform to “PROMUSA Nematology working group meeting”. INFOMUSA. 2001; 10 (2): 2-5.
15 ‘Macho –’ AAB Cuba cooking 56 22.58661 080.22072 SN 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp., 1717. Fernández E. Inform to “PROMUSA Nematology working group meeting”. INFOMUSA. 2001; 10 (2): 2-5.
16 ‘FHIA-21’ AAAB Honduras cooking 58 22.58634 080.22099 RN, RR 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp., 1717. Fernández E. Inform to “PROMUSA Nematology working group meeting”. INFOMUSA. 2001; 10 (2): 2-5.
17 ‘SH 3436-L-9’ AAAA Cuba dessert 57 22.58611 080.22124 RR 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp.
18 ‘FHIA-01’ AAAB Honduras Dessert and cooking 56 22.58611 080.22128 RN 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp.
19 ‘FHIA 01-V-1’ (selección FHIA-23) AAAA Honduras cooking 56 22.58600 080.22130 RR 88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp., 1717. Fernández E. Inform to “PROMUSA Nematology working group meeting”. INFOMUSA. 2001; 10 (2): 2-5.
20 ‘SH 3142’ AA Honduras dessert 56 22.58658 080.22149
21 ‘SH 3362’ AA Honduras dessert 55 22.58654 080.22152
22 ‘FHIA-17’ AAAA Honduras dessert 54 22.58685 080.22568

RN: resistance to nematodes; SN: susceptible to nematodes; RPP: partial resistance to Pratylenchus; ARR: high resistance to Radopholus similis (Cobb) Thorne; RR: resistance to R. similis, RPR: partial resistance to R. similis, TR: tolerant to R. similis, RH: resistant to Helicotylenchus

Results and discussion

 

Fifteen genera of nematodes belonging to 11 families of two orders were found associated with the selected accessions of Musa spp. that were conserved in the national germplasm collection of INIVIT in the period 2015-2020. The Order Rhabditida was the best represented, as 93.3 % of the genera found belonged to it. The most represented family was Hoplolaimidae with four genera, followed by Telotylenchidae and Pratylenchidae with two genera each. Four genera of nematodes associated with the rhizosphere of Musa spp. were reported in this study for the first time in Cuba (Table 3).

Table 3.  Phytonematodes genera associated with selected accessions and conserved at the National Collection of Musa spp. in Cuba (period 2015-2020)
Order Family Génre Ref.
Rhabditida Chitwood Meloidogynidae Skarbilovich Meloidogyne Goeldi 2020. Fernández M. Lista de nematodos fitoparásitos de Cuba (Segunda contribución; 122 plantas). Academia de Ciencias de Cuba. Serie Agrícola. 1970; No. 16: 29 pp.
Pratylenchidae Thorne Radopholus (Cobb) Thorne
Pratylenchus Filipjev
Hoplolaimidae Filipjev Helicotylenchus Steiner
Rotylenchulus Linford & Olivera
Rotylenchus Filipjev
Hoplolaimus von Daday
Paratylenchidae Thorne Paratylenchus Micoletzki
Tylenchidae Scarbilovich Tylenchus Cobb
Telotylenchidae Siddiqi Tylenchorhynchus Cobb
Telotylenchus Siddiqi*
Belonolaimidae Whitehead Belonolaimus Steiner*
Dolichodoridae Chitwood Dolichodorus Cobb*
Panagrolaimidae Thorne Panagrolaimus Fuch*
Dorylaimida Pearse Longidoridae Thorne Longidorus Micoletzky 2020. Fernández M. Lista de nematodos fitoparásitos de Cuba (Segunda contribución; 122 plantas). Academia de Ciencias de Cuba. Serie Agrícola. 1970; No. 16: 29 pp.

*New reports for Cuba

Five of the phytonematode genera found in this study were reported earlier (2121. Fernández-Gonzálvez E, Gandarilla Bastarrechea H, González J, Draguiche JM, Pérez A, Casanueva-Medina K, et al. Nematodos de importancia económica en banano, plátano, tubérculos y raíces comestibles en Cuba. Nematropica. 2015; 45 (2): 31. http://journals.flvc.org/nematropica/issue/view/4193 ), who identified Radopholus, Pratylenchus, Helicotylenchus, Rotylenchulus and Meloidogyne associated with Musa spp. in Cuba.

The genus with the highest relative importance in soil samples, based on geographic distribution (AF and RF), population level (AD and RD) and prominence value (susceptibility of the genotype to the phytonematode) was Helicotylenchus. In roots, the genus Meloidogyne reached higher values of AF and RF, followed by Rotylenchulus, suggesting its wide distribution in the studied area; while, Helicotylenchus had higher values of AD, RD, APV and RPV, followed by Meloidogyne. (Table 4).

The results indicate that Helicotylenchus and Meloidogyne were the most distributed and important genera in the selected accessions, which suggests that they will be the most relevant in the cultivar plantations, an aspect to be corroborated in subsequent studies.

Table 4.  Ecological indexes determined for the nematode communities associated to the selected accessions of the Musa spp. germplasm collection (2015-2020)
Nematode genera Soil Roots
FA FR DA DR VPA VPR FA FR DA DR VPA VPR
Helicotylenchus 98.48 21.96 77.97 72.58 773.77 76.15 63.64 14.95 304.82 56.66 2431.61 53.34
Pratylenchus 56.06 12.50 1.95 1.82 14.63 1.44 69.70 16.37 19.98 3.72 166.84 3.66
Radopholus 74.24 16.55 7.03 6.54 60.58 5.96 93.94 22.06 40.24 7.48 390.04 8.56
Meloidogyne 9.09 2.03 1.29 1.20 3.88 0.38 95.45 22.42 135.83 25.25 1327.10 29.11
Tylenchorhynchus 89.39 19.93 14.95 13.32 141.39 13.92 3.03 0.71 0.06 0.01 0.11 0.00
Tylenchus 37.88 8.45 1.59 1.48 9.79 0.96 10.61 2.49 3.06 0.57 9.97 0.22
Rotylenchus 22.73 5.07 1.33 1.24 6.36 0.63 12.12 2.85 10.27 1.91 35.77 0.78
Paratylenchus 36.36 8.11 0.74 0.69 4.48 0.44 3.03 0.71 0.91 0.17 1.58 0.03
Rotylenchulus 6.06 1.35 0.27 0.25 0.67 0.07 74.24 17.44 22.76 4.23 196.09 4.30
Dolichodorus 1.52 0.34 0.02 0.01 0.02 0.002 - - - - - -
Belonolaimus 6.06 1.35 0.06 0.06 0.15 0.02 - - - - - -
Hoplolaimus 4.55 1.01 0.15 0.14 0.32 0.03 - - - - - -
Longidorus 1.52 0.34 0.02 0.01 0.02 0.002 - - - - - -
Telotylenchus 3.03 0.68 0.03 0.03 0.05 0.005 - - - - - -
Panagrolaimus 1.52 0.34 0.02 0.01 0.02 0.002 - - - - - -

FA: Absolute Frequency, FR: Relative Frequency, DA: Absolute Density, DR: Relative Density, VPA: Absolute Prominence Value, VPR: Relative Prominence Value

The wide distribution of Meloidogyne (95.45 %) in roots was favored by the use of cultivars with partial resistance to R. similis (2222. Fernández E, Gandarilla H, Martínez E, Pérez L, Martínez I, Rojas N, et al. Fitonematodos de las musáceas en Cuba. Una visión actualizada. Pino O, Rubio A, Rodríguez Y, Rodríguez MG, Alfonso P, Pererea CL, et al (Eds.). Memorias del Seminario Internacional de Sanidad Agropecuaria (SISA) (audio libro). Mayabeque, Cuba. 2023. Pág. 22-23. ISBN: 978-959-7125-50-1.), which could explain the decreases in the populations of this last species of nematode in Cuban soils. In this regard, some authors reported (2121. Fernández-Gonzálvez E, Gandarilla Bastarrechea H, González J, Draguiche JM, Pérez A, Casanueva-Medina K, et al. Nematodos de importancia económica en banano, plátano, tubérculos y raíces comestibles en Cuba. Nematropica. 2015; 45 (2): 31. http://journals.flvc.org/nematropica/issue/view/4193 ), a decade ago, that the introduction of FHIA hybrids produced important changes in the fauna of nematodes associated to banana and plantain crops, due to the manifestation of partial resistance to R. similis, particularly in FHIA hybrids and the variety SH-3436. The entry to Cuba of diseases such as Panama disease (Fusarium oxysporum f. sp. cubense ((E.F. Sm.) W.C. Snyder & H.N. Hansen) and black Sigatoka (Mycosphaerella fijiensis Morelet) caused variations in the varietal structure of Musa, which produced changes in the relative importance of phytonematode species associated to this crop (33. Rodríguez MG, Peteira B, Ventura-Chávez V, Simó GJ, Martínez B, Arévalo J. Elementos para fortalecer el manejo de picudo negro y nematodos fitoparásitos del banano y plátano (Musa spp.) en Cuba. Mayabeque, Cuba. Editorial CENSA. 2023. ISBN: 978-959-7125-46-4 (versión digital)., 2121. Fernández-Gonzálvez E, Gandarilla Bastarrechea H, González J, Draguiche JM, Pérez A, Casanueva-Medina K, et al. Nematodos de importancia económica en banano, plátano, tubérculos y raíces comestibles en Cuba. Nematropica. 2015; 45 (2): 31. http://journals.flvc.org/nematropica/issue/view/4193 ).

The genus Helicotylenchus reached, in root samples, the highest values of absolute, relative density, absolute and relative prominence, which was related to high populations in the accession 'Manzano Vietnamita', suggesting the possible susceptibility of the genotype to this genus of nematodes, which has endoparasitic habit in some cultivars of bananas and plantains (2121. Fernández-Gonzálvez E, Gandarilla Bastarrechea H, González J, Draguiche JM, Pérez A, Casanueva-Medina K, et al. Nematodos de importancia económica en banano, plátano, tubérculos y raíces comestibles en Cuba. Nematropica. 2015; 45 (2): 31. http://journals.flvc.org/nematropica/issue/view/4193 ), aspect that should be object of future researches. Another element that could have been related to the presence of high populations of Helicotylenchus in the soil and roots was the fact that the predominant weed in the area occupied by this accession was Echinochloa colona (L.) Link, also reported as host of Helicotylenchus in Cuba (2323. Casanueva MK, Fernández GE, Tejeda M, Vidal U, Paredes RE. Malezas hospedantes de fitoparásitos en diferentes zonas productoras de banano y plátano en las provincias de Artemisa y La Habana. Fitosanidad. 2016; 20 (3): 125-129.). This weed species was associated to 100 % of the accessions evaluated in the INIVIT collection (2424. Ventura Chávez V, Peteira Delgado-Oramas B, González Díaz L, Enríquez Regalado R, Miranda Cabrera I, Rodríguez Hernández MG. Malezas asociadas a accesiones seleccionadas de la colección de germoplasma de Musa spp. en Cuba. Rev. Agricultura Tropical. 2024; 10 (1): 40-52. ), an aspect that could have contributed to the maintenance and increase of the populations of this nematode. This is one of the reasons why farmers insist on the need to manage weed hosts of pests in this crop.

The results in this study coincide with those reported in our continent. In this regard, it was found that in Musa spp. production areas in Latin America, the nematodes with the greatest relative importance in roots were, in order, Meloidogyne, Helicotylenchus, Radopholus, Pratylenchus and Rotylenchulus; while in rhizospheric soil, they were Helicotylenchus, Meloidogyne, Rotylenchulus and Radopholus (2525. Riascos-Ortiz D, Mosquera-Espinosa A, Varón de Agudelo F, Muñoz-Florez JE. Importancia relativa de nematodos fitoparásitos asociados a Musa spp. y las interrelaciones entre los géneros de mayor valor de prominencia. Fitopatología Colombiana. 2021; 45(1): 1-9., 2626. Monteiro SDJ, Pereira SJR, Enrique CJ, Marchão LR, Amorim PE, Da Cunha CD. Identification of plant parasitic nematodes in triploid and tetraploid bananas in Brazil. Rev. Caatinga, Mossoró. 2020; 33(4): 865 - 877.). A study developed in Colombia evidenced that, the genera with greater relative importance in roots of musaceae, based on the geographic distribution (AF), population level (AD) and prominence value (susceptibility of the crop to the phytonematode) were Meloidogyne and Helicotylenchus and, with intermediate importance, Radopholus, Pratylenchus and Rotylenchulus (2525. Riascos-Ortiz D, Mosquera-Espinosa A, Varón de Agudelo F, Muñoz-Florez JE. Importancia relativa de nematodos fitoparásitos asociados a Musa spp. y las interrelaciones entre los géneros de mayor valor de prominencia. Fitopatología Colombiana. 2021; 45(1): 1-9.).

The presence of Helicotylenchus multicinctus (Cobb) Golden and species of the genus Meloidogyne together with R. similis result in greater damage than that caused by R. similis alone (2727. Caveness FE, Badra T. Control of Helicotylenchus multicinctus and Meloidogyne javanica in established plantain and nematode survival as influenced by rainfall. Nematropica. 1980; 10: 10-14.). Hence the importance given to the permanence of species of both genera in Musa spp. plantations, together with R. similis nematode which, at one time, was the most important pest of this crop in Cuba and the world.

Knowing the possibilities of genetic improvement by hybridization of certain plants, for 40 years studies have been carried out in different countries with the initial objective of obtaining banana cultivars resistant and/or tolerant to agricultural pests. Crosses of Musa acuminata (Colla) with Musa balbisiana (Colla) gave rise to genotypes with different genomic groups (2828. Champions J. El plátano. Técnicas agrícolas y producciones tropicales. La Habana. Instituto Cubano del Libro. 1969. p. 16-32.). In Cuba, through the genetic improvement program, cultivars of different genomic groups were obtained which, together with others coming from the Honduran Federation of Agricultural Research (FHIA), conform the varietal structure in the country. For this reason, there is currently a mosaic of cultivars in banana and plantain production in the country, and it is of interest to determine the possible relationship of nematode genera with the different genomic groups.

The nine nematode genera present in roots were not associated with the 22 selected accessions. In the genotypes represented by genomic group ABB, nine phytonematode genera were identified, followed by groups AAB (eight) and AAA (six), with differences in relation to groups AA, AAAA and AAAB in each of which five genera were identified. The highest populations of Meloidogyne and Helicotylenchus were recorded in accessions belonging to groups AAA and AAB (Figure 1).

Figure 1.  Population of plant-parasitic nematodes estimated in 100 g of roots and their relationship with the genomic groups contained in the germplasm collection of Musa spp. in Cuba (2015-2020)

In these genomic groups, the most important cultivars for agriculture in Cuba are represented (88. Ministerio de la Agricultura (MINAG) de la República de Cuba. Instructivo Técnico para la producción de Musa. Instituto de Investigaciones de Viandas Tropicales. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales (ACTAF). Biblioteca ACTAF. Cuba. 2018. 36 pp.) and are the most affected by phytoparasitic nematodes. This type of information should be socialized with farmers, researchers and other social actors linked to banana and plantain crops, as well as with the personnel in charge of the custody of INIVIT's germplasm collection.

The genotypes conformed by genomic groups AAA and AAAB were the most preferred for nematodes of the genus Meloidogyne; whereas, the accessions whose genomic group is AAB were preferred by Helicotylenchus. The remaining genomic groups (AA, ABB and AAAA) did not reflect relationships with any specific genus, although they were parasitized, to a lesser extent, by the different genera found in roots (Figure 2).

Figure 2.  Nematode genera and estimated population in 100 g of roots and their relationship with the genomic groups contained in the germplasm collection of Musa spp. (2015-2020)

In this study, the lowest populations of R. similis occurred in genotypes 'FHIA-21' (AAAB) and 'FHIA-01-V1' ('FHIA-23') (AAAA), which is in agreement with what some authors reported about the resistance of both genotypes to this nematode (1919. Sousa ABP, Rocha A, Oliveira W, Rocha L, Amorim EP. Phytoparasitic nematodes of Musa spp. with emphasis on sources of genetic resistance: A systematic review. Plants. 2024; 13: 1299. https://doi.org/10.3390/plants13101299 ). The preference of nematodes for cultivars of a given genomic group is, evidently, related to the characteristics of the cultivar beyond its group. Thus, for example, in relation to galls nematodes, it was reported that, in areas of India, Meloidogyne spp. had a wide distribution in the cultivar ''Nendran'' belonging to the AAB group (2929. Ashfak O, Usman A, Rasmi A. Plant parasitic nematodes associated with banana (Musa spp. var. ‘Nendran’ AAB) - a diversity analysis at banana fields in Ottappalam Taluk of Kerala, India. Thai Jour. Agricultural Sci. 2021; 54(3): 148-162.); whereas, in plantations of cv. 'Valery' (AAA), in Los Ríos province (Ecuador), it was of greater preference for Helicotylenchus and Radopholus (3030. Guevara Santana FJ, Miranda Cabrera I, Ceiro Catasú WG, Hidalgo Díaz L, Arévalo Ortega J. Géneros de nematodos parásitos de raíces de banano (Musa paradisiaca L.) en la provincia Los Ríos, Ecuador. Rev. Proteccion Veg. 2024; 39: 1-9. https://cu-id.com/2247/v39e16.).

In the future, further research should be carried out to determine the resistance/susceptibility of the most widely used cultivars in agriculture and of important accessions for the Musa spp. breeding program in Cuba to populations of Meloidogyne (as obligate root parasite) and Helicotylenchus (also reported as root endoparasite).

From the known sources of resistance, the diploid AA genome appeared predominantly, followed by the triploids AAA and AAB, and several cultivars were used to confirm resistance to different nematode species. Resistant genotypes were 41 % diploid AA, 23 % triploid AAA, 15 % tetraploid AABB, 14 % triploid AAB, 5 % were AAAB and 3 % diploid AB (1818. Quénéhervé P, Valette C, Topart P, T du Montcel, Salomon F. Nematode resistance in bananas: screening results on some wild and cultivated accessions of Musa spp. Rev. Euphytica. 2009; 165:123-136. https://doi.org/10.1007/s10681-008-9773-7 .).

The results of this study coincide with those observed in field conditions in the country (3131. Pérez-Vicente L, Fernández-Gonzálvez E, Javer-Higgison E. Diseases of banana and plantain in Cuba and Caribbean basin: impact, epidemiology and management. Uma S, Mayil Vaganan M, Agrawal A. (Eds). Bananas and plantains: leading-edge research and development. Vol. 1: Diversity, improvement and protection. Tiruchirappalli, India. ICAR-National Research Centre for Banana. 2020. Pp 537-570., 3232. Almarales Antúnez M, Jiménez Carbonell R, Gandarilla Basterrechea H, Castellanos González L. Nematodos en la provincia Cienfuegos, hospedantes y distribución. Nematropica. 2015; 45(2): 46 -47. http://journals.flvc.org/nematropica/issue/view/4193 ), where Helicotylenchus and Meloidogyne are the most important genera associated to most of the cultivars representing diverse genomic groups of Musa spp., ratifying the importance of undertaking studies where the population densities of these nematodes and the possible losses they cause in field conditions are related.

The study of phytonematodes associated with accessions of importance for the breeding program or commercial use, will offer elements to specialists to evaluate/establish IMN measures that contribute to the reduction of populations and the impact of these pests once the collection is established in new areas of INIVIT.

Conclusions

 
  • Nine genera of nematodes were identified in the roots of Musa spp. accessions, and Meloidogyne was dominant and widely distributed in the accessions evaluated, ratifying the importance of this genus as a pest of bananas and plantains in Cuba, an aspect to be taken into account by farmers.

  • Genotypes with genomic groups AAA and AAAB showed a greater association with Meloidogyne, suggesting a possible susceptibility of these genotypes to species of this genus of nematodes, corroborating the importance of undertaking studies where the population densities of nematodes and possible losses are related, offering additional elements for the IMN in the country.

Acknowledgments

 

The collective of authors would like to thank the international project "Microbial Uptakes for Sustainable management of major banana pests and diseases (MUSA)" H2020-SFS-2016-2017, Proposal Number 727624 (2017-2021), whose funding made possible the execution of the experiments described in this paper. At INIVIT to Dr. Sergio Rodríguez (EPD), for his unconditional support from the beginning of the work, to José de la C. Ventura Martín, Alfredo Morales Rodríguez, Milagros Basail Pérez, Agustín Adel Vázquez Camejo and Dionelkis Hernández Hernández, as well as at CENSA to Giselle Calabuche Gómez, Dairys García Perera, Lidia López Perdomo and Fraimaris de Moya Abich, for all the help provided during sample processing in the laboratory. Authors thank the reviewers of the manuscript for their valuable suggestions, which contributed to the improvement of the article.