Coinoculación
de Canavalia ensiformis (L.) D.C. con Rhizobium y Hongos micorrÍzicos
arbusculares en dos tipos de suelos de Cuba
Coinoculation
of Canavalia ensiformis with Rhizobium and arbuscular mycorrhizal
fungus in two soils from Cuba
Dra.C.
Gloria M. Martín,I Reynerio
Reyes,I Ms.C. Juan F. RamírezII
IInstituto Nacional
de Ciencias Agrícolas (INCA), gaveta postal 1, San José de las
Lajas, Mayabeque, Cuba, CP 32700.
IIEstación de Pastos y Forrajes de Cascajal.
RESUMEN
Para evaluar la
respuesta de la canavalia (Canavalia ensiformis (L.) D.C.) a la coinoculación
con cepas de Rhizobium y de hongos micorrízicos arbusculares (HMA), se
condujo un experimento en condiciones de microparcelas que contenían
suelo Ferralítico Rojo Lixiviado procedente del Departamento de Servicios
Agrícolas del INCA, en San José de las Lajas, Mayabeque, y suelo
Gley Nodular Ferruginoso procedente de la Estación de Pastos y Forrajes
de Cascajal, Villa Clara. Se estudiaron cuatro cepas de Rhizobium (Can
2, Can 3, Can 4 y Can 5) y tres cepas de HMA: Glomus cubense (INCAM
4) y Rhizophagus intraradices (INCAM 11) para el suelo Ferralítico
Rojo y Glomus cubense y Funneliformis mosseae (INCAM 2) para
el suelo Gley Nodular más los correspondientes testigos sin inoculación,
para un total de 15 tratamientos por tipo de suelo, los cuales se distribuyeron
en un diseño completamente aleatorizado con arreglo factorial (5 x 3)
y tres repeticiones. Se evaluaron los indicadores del funcionamiento de la simbiosis
micorrízica y el rendimiento de masa seca. Los resultados mostraron que
la canavalia respondió positivamente a la coinoculación Rhizobium-HMA
en ambos tipos de suelos. El mejor comportamiento de las cepas de Rhizobium
se obtuvo con Can 3 para el suelo Ferralítico Rojo y Can 3, Can 4 y Can
5 para suelo Gley Nodular Ferruginoso, y las mejores cepas de HMA fueron, en
ese orden, G. cubense y F. mosseae para uno y otro suelo,
respectivamente.
Palabras
clave: abonos verdes, canavalia, inoculación de semillas, bacteria
fijadora del nitrógeno, mycorrhizae.
ABSTRACT
To evaluate the
response of jack bean (Canavalia ensiformis (L.) D.C.) to the coinoculation
with strains of Rhizobium and arbuscular mycorrhizical fungus (AMF),
it was carried out an experiment under microplots conditions that contained
Nitisol soil coming from the Department of Agricultural Services of the INCA,
in San José de las Lajas, Mayabeque, and another soil from the Station
of Grasses and Forages of Cascajal, Villa Clara (Ferruginous Nodular Gley).
Four strains of Rhizobium were studied (Can 2, Can 3, Can 4 and Can
5) and two strains of AMF (Glomus cubense (INCAM 4) and Rhizophagus
intraradices) (INCAM 11) for the Nitisol soil and Glomus cubense
and Funneliformis mosseae (INCAM 2) for the Nodular Gley soil more
the corresponding controls without inoculation, for a total of 15 treatments
for each soil type, which were distributed in a totally randomized design with
factorial arrangement (5 x 3) and three repetitions. The mycorrrhizic symbiosis
indicators and the yield of dry mass were evaluated. The results showed that
the jack bean responded to the coinoculation Rhizobium-AMF in both
types of soil. The best behavior in the strains of Rhizobium was obtained
with can 3 for the Nitisol soil and Can 3, Can 4 and Can 5 for Nodular Gley
soil, and the best strain of AMF were, in that order, G. cubense and
F. mosseae for one and another soil, respectively.
Key words:
green manures, jack bean, seeds inoculation, nitrogen fixing bacteria, mycorrhizae.
INTRODUCCIÓN
Una forma sostenible
de incorporar nitrógeno a los sistemas agrícolas es la inserción
dentro de la rotación de cultivos, de plantas en simbiosis con microorganismos
capaces de realizar la FBN. Entre estos tipos de plantas, las leguminosas empleadas
como abono verde reúnen varias ventajas, pues además del aporte
considerable de nitrógeno que realizan, son capaces de reciclar otros
nutrientes y mejorar algunas propiedades físicas y biológicas
de los suelos (1).
En las condiciones de Cuba, una de las especies de abono verde que mejores resultados
ha tenido es Canavalia ensiformis (L.) D.C., capaz de aportar más
de 150 kg ha-1 de N y hasta 5 t ha-1 de masa seca, además
de elevar sosteniblemente los rendimientos de cultivos tan diversos como maíz,
papa, calabaza, malanga, entre otros (2).
Los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) constituyen una asociación
simbiótica que existe entre ciertos hongos del suelo y las raíces
de las plantas superiores. En ella, ambos simbiontes se benefician mutuamente.
Las micorrizas reciben fuentes carbonadas provenientes de la planta, mientras
que a través de las estructuras fúngicas se incrementa en las
plantas, la capacidad de exploración del suelo, la absorción de
nutrientes y el crecimiento y desarrollo (3).
En Cuba se han realizado varios trabajos que permiten afirmar que el tipo de
suelo define cuáles son las especies de HMA eficientes para una determinada
condición edafoclimática (alta especificidad suelo- cepa de HMA),
aunque la efectividad alcanzada por la inoculación depende del manejo
dado a la planta y al suelo. Así, se informa que la cepa Rhizophagus
intraradices (INCAM 11) es la más eficiente en suelos arcillosos
de alta fertilidad, Funneliformis mosseae (INCAM 2) favorece la colonización
en suelos ácidos de baja fertilidad y la especie Glomus cubense
(INCAM 4) es más efectiva en suelos de fertilidad media a alta (4).
En la coinoculación Rhizobium-HMA-leguminosas, se ha informado
que las relaciones simbióticas proporcionan un mayor intercambio entre
los simbiontes y efectos superiores a las plantas, que las relaciones basadas
en asociaciones no simbióticas. En este caso la simbiosis Rhizobium-leguminosas
aporta N2 y las micorrizas incrementan la absorción de otros elementos,
entre ellos P, muy importante para garantizar una adecuada FBN y crecimiento
de la planta (4). La doble inoculación Rhizobium-HMA produce
mayor crecimiento, número, peso seco en los nódulos y mayores
contenidos de P y N en la planta.
En función de esto, en los últimos años, en Cuba se han
venido desarrollando trabajos encaminados al aislamiento de cepas de Rhizobium
de la rizosfera de canavalia y la evaluación del efecto de su coinoculación
con cepas efectivas de HMA en diferentes tipos de suelos, para lograr un mayor
crecimiento de la especie y potenciar su utilización como abono verde
o cultivo de cobertura.
Teniendo en cuenta lo anterior, se realizó el presente trabajo con el
objetivo de evaluar la respuesta de la canavalia a la coinoculación de
cuatro cepas de Rhizobium y tres cepas de HMA en dos tipos de suelos
de Cuba.
MATERIALES
Y MÉTODOS
Se llevó
a cabo un experimento en condiciones de microparcelas que contenían suelo
Ferralítico Rojo Lixiviado (5) procedente del Departamento de Servicios
Agrícolas del INCA, en San José de las Lajas, Mayabeque y suelo
Gley Nodular Ferruginoso (5), procedente de la Estación de Pastos y Forrajes
de Cascajal, Villa Clara.
Las microparcelas se encuentran ubicadas en áreas del Departamento de
Biofertilizantes y Nutrición de las Plantas, del Instituto Nacional de
Ciencias Agrícolas (INCA), con una dimensión de 0,63 m de ancho
por 2,55 m de longitud y 0,70 m de altura, fueron sembradas durante el período
julio-octubre de 2012, que coincide con el período óptimo para
la siembra de canavalia como abono verde en la región (2).
El suelo se tomó del horizonte superficial (0-20 cm) y se trasladó
hacia las microparcelas. Las características iniciales de los suelos
empleados en el experimento se observan en la tabla.
Las determinaciones químicas se realizaron por: pH H2O potenciómetro,
materia orgánica por Walkley Black, P Oniani, Cationes NH4Ac
pH 7, Número de esporas HMA Gerdemann y Nicholson, 1963, modificada por
Herrera et al. 1995 (6).
Se empleó como especie de abono verde Canavalia ensiformis (L.)
D.C. Se utilizó un diseño experimental completamente aleatorizado
y tres repeticiones en un arreglo bifactorial (5 x 3). Se estudiaron cinco niveles
del factor inoculación de Rhizobium (cuatro cepas más
un tratamiento sin inoculación) y tres niveles del factor inoculación
micorrízica (dos cepas y un testigo sin inoculación), para un
total de quince tratamientos para cada suelo.
Como inóculo micorrízico se utilizó el producto comercial
EcoMic® a base de tres especies: Glomus cubense, cepa INCAM 4 (7),
Funnelifomis mosseae, cepa INCAM 2 y Rhizophagus intraradices, cepa
INCAM 11 (8), de calidad mínima garantizada, 20 esporas g-1 de inoculante,
producto no tóxico y libre de patógenos, producido por el Instituto
Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA). El producto contenía cada
cepa por separado.
Se utilizaron cuatro cepas de Rhizobium (Can 2, Can 3, Can 4 y Can
5) pertenecientes a la colección de cepas de Rhizobium del Laboratorio
de Fisiología del Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (10).
La coinoculación de estos biofertilizantes se aplicó en el momento
de la siembra, por el método de recubrimiento de las semillas (9), utilizando
la dosis correspondiente al 10 % del peso total de las semillas de canavalia
a inocular con cada una de las cepas de HMA y 100 g de cada cepa de Rhizobium,
contenidas en soporte sólido de turba estéril.
Las semillas se humedecieron primero con agua y posteriormente se les aplicó
cada cepa de Rhizobium, según los tratamientos a estudiar, mediante
el recubrimiento manual de las semillas con el inoculante, después se
procedió a la inoculación con los hongos micorrizicos arbusculares,
se pusieron a secar a la sombra durante 15 minutos y luego se realizó
la siembra.
Se empleó un marco de plantación de 0,40 x 0,30 m, con dos surcos
en cada microparcela, y una semilla por nido, para 12 plantas por surco y un
total de 24 plantas por microparcela. Las atenciones culturales se hicieron
según recomendaciones de otros estudios (11). Para la toma de las muestras
se seleccionaron 12 plantas, dentro de cada microparcela, a los 70 días
después de la germinación. Se muestreó la parte aérea
completa de las plantas, raíces y suelo rizosférico.
El conteo de esporas se realizó en muestras de 50 g de suelo rizosférico,
según el método de extracción descrito por Gerdeman y Nicolson
en 1963, modificado por Herrera et al. en 1995 (6), basado en el tamizado
y decantado por vía húmeda de los propágulos del hongo.
Para la determinación de la colonización micorrízica se
tomaron las raíces de las plantas colectadas hasta una profundidad de
15 cm, se lavaron con agua corriente y se secaron al aire. Se tomaron las raicillas
más finas y se desmenuzaron. Para las determinaciones se pesaron aproximadamente
200 mg de raicillas que fueron secadas a 70 °C, para ser teñidas
según la metodología descrita por Phillips y Hayman en 1970. La
evaluación se realizó por el método de los interceptos,
desarrollado por Giovanetti y Mosse (6).
Para determinar la biomasa seca foliar (t ha-1), se tomó los
órganos aéreos de las plantas (hojas y tallos). Se pesó
la masa fresca total de cada órgano por separado en una balanza Sartorius,
de ahí, se tomó una fracción de 100 g de masa fresca y
se puso a secar en la estufa a 70 ºC hasta alcanzar valores de masa constante,
posteriormente se estimó la masa seca y se extrapoló a t ha-1.
Para el análisis de los datos del experimento se utilizó el modelo
matemático correspondiente al diseño experimental empleado, comprobándose
la normalidad de los datos y la homogeneidad de la varianza. Para la determinación
de las diferencias entre los tratamientos se utilizó la prueba de comparación
de rangos múltiples de Duncan para p=0,05. Para los análisis se
empleó el programa Statgraphics Plus 5.1 para Windows.
RESULTADOS
Y DISCUSIÓN
Los resultados
del efecto de las variables en estudio sobre la masa seca de la canavalia se
aprecian en la Figura 1.
Los factores analizados, coinoculación de Rhizobium y HMA presentaron
interacción entre ellos. Los mayores valores de masa seca se observaron
en la combinación de Glomus cubense (INCAM 4) y Rhizobium
(Can 2) en las plantas crecidas en el suelo Ferralítico Rojo. Sin embargo,
en el caso del suelo Gley Nodular Ferruginoso, el mejor comportamiento se obtuvo
con la coinoculación de Funneliformis mosseae (INCAM 2) y las
cepas Can 3, Can 4 y Can 5.
Se debe resaltar que para ambos suelos, la canavalia presentó una masa
seca que osciló entre 2,5 a 10 t ha-1. Este comportamiento
es típico de una leguminosa que usualmente se emplea como abono verde
y que se siembra en época óptima, en este caso, en condiciones
de altas temperaturas y humedad (verano), la hace tener un crecimiento exuberante
(2).
Respecto al comportamiento de las cepas de HMA, se ratifican los resultados
que informan la alta especificidad cepa de HMA por tipo de suelo (4). Así,
la especie G. cubense (INCAM 4) es la más efectiva en condiciones
de suelos Ferralíticos Rojos, incluso en ambientes de agricultura altamente
tecnificada y elevada fertilidad de los suelos (11). En el caso del suelo Gley
Nodular Ferruginoso, de marcada acidez, la cepa informada como más efectiva
ha sido precisamente F. mosseae (INCAM 2) (12).
La efectividad de una cepa de HMA se presenta cuando es capaz de establecer
una simbiosis con la planta hospedera, ejercer una positiva influencia sobre
el crecimiento y desarrollo de la misma y a la vez, multiplicar sus propágulos
en el medio donde se encuentre (13).
Respecto a las cepas de Rhizobium, la inoculación de una leguminosa
con cepas efectivas, provoca un aumento de la biomasa aérea de las plantas,
aunque numerosos informes indican que la canavalia es un género promiscuo
que puede establecer simbiosis efectiva con varias cepas de Rhizobium
(10).
Los resultados de este trabajo indican que al parecer existe una relativa eficiencia
de las cepas de Rhizobium por tipo de suelo, debido a que la cepa inoculada
que mayor acumulación de biomasa aérea provocó en la canavalia
crecida sobre suelo Ferralítico Rojo (Can 2) no fue la misma que para
las condiciones del suelo Gley Nodular Ferruginoso (Can 3, Can 4 y Can 5).
Al respecto, en las condiciones de suelos Pardos Ócricos sin Carbonatos
de Tercer Frente en Santiago de Cuba, la cepa Can 3 fue la de mejor desempeño,
propiciando incrementos significativos de la altura, masa seca y nodulación
de la canavalia y las plantas inoculadas con la cepa Can 5 presentaron un comportamiento
similar al testigo sin inocular (14).
Además, la inoculación de la canavalia con las cepas Can 2, Can
3 y Can 5 provoca un marcado incremento en la nodulación y el crecimiento
de las plantas crecidas en suelo Ferralítico Rojo (15).
Aunque en el presente estudio no fue posible evaluar las variables relacionadas
con la nodulación y su efectividad, todos estos resultados indican la
necesidad de proseguir las investigaciones respecto a la eficiencia de las cepas
de Rhizobium al ser inoculadas en especies de abonos verdes en diferentes
tipos de suelos.
En la Figura 2 se observa
el efecto de la interacción entre los factores en estudio sobre el porcentaje
de colonización micorrízica de la canavalia. Los mayores valores
se encontraron, en el caso del suelo Ferralítico Rojo, con los tratamientos
que combinaron la inoculación de G. cubense con las cepas de
Rhizobium Can 2 y Can 3.
En el caso del suelo Gley Nodular Ferruginoso, los mayores valores de colonización
micorrízica se encontraron en todos los tratamientos con inoculación
de F. mosseae (INCAM 2), con independencia de la cepa de Rhizobium
inoculada, lo que ratifica que en condiciones de elevada acidez de estos suelos,
esta cepa de HMA es capaz de establecer una simbiosis con cualquier especie
de planta micótrofa (12).
No obstante, se observó una marcada tendencia a una colonización
superior en aquellos tratamientos inoculados con cepas de HMA con respecto a
aquellos sin inoculación micorrízica. En todos los casos los porcentajes
de colonización presentaron valores por encima del 20 % y en los tratamientos
más destacados, alcanzaron valores incluso superiores al 50 %.
Este resultado indica que a pesar de algunas condiciones limitantes para el
desarrollo de la simbiosis, como es el caso de la elevada acidez del suelo de
Cascajal, se presentó la simbiosis micorrízica.
Al respecto, se ha demostrado que canavalia es una especie de leguminosa que
puede llegar a alcanzar elevados porcentajes de colonización micorrízica
y en condiciones de suelos Ferralíticos Rojos la cepa que más
se destaca no solo en esta variable sino también en estimular un mayor
crecimiento aéreo fue la especie Glomus hoi like (16), reclasificada
como G. cubense (INCAM 4) (7).
En correspondencia con estos resultados, se puede observar el porcentaje de
densidad visual en la Figura
3. Nuevamente, los factores en estudio presentaron interacción entre
ellos y los mayores valores de esta variable se volvieron a encontrar en las
mismas combinaciones más efectivas por tipos de suelo, halladas al analizar
el porcentaje de colonización micorrízica.
La densidad visual es una variable que describe el grado de intensidad con la
que el hongo coloniza la raíz. En este caso, se ratifica el resultado
encontrado de que la colonización micorrízica fue efectiva en
aquellos tratamientos inoculados con las cepas más eficientes según
el tipo de suelo bajo estudio.
Es de señalar que en todos los casos evaluados, se ha puesto de manifiesto
la efectividad de la coinoculación Rhizobium-HMA, al encontrarse
los mayores valores de las variables evaluadas en presencia de la coinoculación,
al ser comparadas con aquellos tratamientos que solo inocularon un microorganismo.
Al respecto se plantea que las relaciones simbióticas deben proporcionar
un mayor intercambio entre los simbiontes y efectos superiores a las plantas,
que las relaciones basadas en asociaciones no simbióticas. En este caso
la simbiosis Rhizobium- leguminosas aporta N2 y las micorrizas incrementan
la absorción de otros elementos, entre ellos P (4).
Por otra parte, en leguminosas micorrizadas puede ser un efecto indirecto y
sea probablemente una respuesta del simbionte bacteriano al incremento en vigor
y aumento de la demanda de N por las plantas micorrizadas (17).
En la Figura 4 se observa
el efecto de la interacción de los factores en estudio sobre la multiplicación
de esporas de HMA presentes en la rizosfera de canavalia.
Los mayores números
de esporas se encontraron en aquellas plantas que presentaron el mayor crecimiento
en biomasa aérea y elevados indicadores de funcionamiento fúngico.
Es de destacar los valores encontrados, muy por encima de los contenidos iniciales
del número de esporas de HMA (Tabla).
Canavalia es una especie vegetal que entre otras ventajas, para ser empleada
como abono verde, tiene la peculiaridad de multiplicar los propágulos
de HMA en el suelo, sean nativos o inoculados y propiciar de esta manera la
colonización micorrízica del cultivo posterior, todo lo cual le
otorga a esta especie un valor agregado como abono verde en los sistemas agrícolas
(11).
Por otra parte, este resultado es un indicador de las ventajas de la interacción
tripartita Rhizobium- HMA-leguminosa en la cual todas las partes se
potencian y de esta manera pueden expresar su máximo potencial biológico
y agronómico, todo lo cual puede repercutir en un mayor impacto de su
introducción en los sistemas agrícolas.
Así, los beneficios de la simbiosis tripartita bacteria-HMA-leguminosa,
relacionados con el proceso de nodulación de las bacterias nitrofijadoras
y el establecimiento de las micorrizas arbusculares, pueden ocurrir simultánea
y sinérgicamente. Mientras los hongos movilizan P y otros nutrientes
desde el suelo, las bacterias suministran N, no solo a la planta, sino también
a los HMA (18).
De esta manera, los HMA y las bacterias nitrofijadoras pueden actuar sinérgicamente,
estimulando el crecimiento de las leguminosas mediante una mejor adquisición
de nutrientes (19). Además, la colonización de las raíces
por los HMA puede afectar a las comunidades bacterianas asociadas a la rizosfera
en forma directa o indirecta. Las interacciones directas incluyen el suministro
de energía mediante compuestos ricos en carbono, que son transportados
desde la planta hospedera hacia la micorrizosfera mediante las hifas del hongo
(20). Las interacciones indirectas se refieren a los efectos de las micorrizas
en el crecimiento de la planta hospedera, la exudación de sustancias
estimuladoras del crecimiento y la mejora de la estructura del suelo (21). Todos
estos factores incrementan la actividad de las bacterias nitrofijadoras (22).
De manera integral, las cepas de HMA G. cubense (INCAM 4) para el caso
del suelo Ferralítico Rojo y F. mosseae (INCAM 2) para el suelo
Gley Nodular Ferruginoso, resultaron ser las más efectivas, lo que ratificó
el efecto de la alta especificidad cepa de HMA-tipo de suelo ya informada en
anteriores trabajos.
Por otro lado, se pone de manifiesto la importancia de la inoculación
con Rhizobium de la leguminosa Canavalia ensiformis, al aumentar
el crecimiento de la misma y al mismo tiempo facilitar la simbiosis con los
hongos micorrizicos, que a su vez le proporcionan los nutrientes necesarios
a la planta y al proceso de fijación biológica.
La respuesta de las plantas a la coinoculación con varios tipos de microorganismos
puede ser desde sinérgica hasta antagónica, en dependencia de
las cepas de hongos y bacterias que se empleen, así como la especie de
planta inoculada (23). La coinoculación de Canavalia ensiformis
con dos tipos de microorganismos benéficos del suelo, en este caso, un
hongo y una bacteria, potenció el crecimiento y desarrollo de la planta
y al mismo tiempo, los microorganismos no fueron antagónicos entre sí,
ratificándose su efecto mutualista, lo que puede ser empleado de manera
efectiva con una mayor introducción de estas prácticas dentro
de los sistemas agrícolas.
CONCLUSIONES
• La canavalia
es un abono verde que responde positivamente a la coinoculación Rhizobium-HMA
en los suelos Ferralíticos Rojos y Gley Nodular Ferruginoso.
• El mejor comportamiento de las cepas de Rhizobium se obtuvo con Can
3 para el suelo Ferralítico Rojo y Can 3, Can 4 y Can 5 para el caso
del Gley Nodular Ferruginoso.
• Las mejores cepa de HMA fueron Glomus cubense para el suelo Ferralítico
Rojo y Funneliformis mosseae para el suelo Gley Nodular Ferruginoso.
• La coinoculación Rhizobium-HMA estimula el comportamiento
de las variables indicadoras del funcionamiento de la simbiosis micorrízica.
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Recibido: 20 de febrero
de 2014
Aceptado: 28 de junio de 2014
Dra.C. Gloria
M. Martín, Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA),
gaveta postal 1, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba, CP 32700. Email:
gloriam@inca.edu.cu